CT灌注成像在肾细胞癌中的应用进展

刘　肖　舒彩锟　全冠民袁　涛

图文讲座

CT灌注成像在肾细胞癌中的应用进展

刘肖舒彩锟全冠民*袁涛*

肾细胞癌（RCC）是泌尿系统常见的恶性肿瘤，其发病率及死亡率近年来逐渐上升。影像检查对RCC的定性诊断、分级与治疗反应评价具有重要价值。CT灌注成像（CTPI）是一种功能成像技术，能无创性反映整个肿瘤的微循环血流灌注情况，RCC的CTPI评估成为研究热点。CTPI灌注参数不仅有助于判断RCC部分亚型，还可以与肾盂癌及乏脂肪肾血管平滑肌脂肪瘤进行鉴别，并且能够预测RCC病理分级、评估非切除治疗及RCC转移灶的疗效，以及判断预后。就CTPI对RCC以上几方面的研究现状及进展予以综述。

肾细胞癌；灌注成像；体层摄影术，X线计算机；血管生成；预后；疗效评价

Int J Med Radiol，2016，39（4）：400-404

肾细胞癌（renal cell carcinoma，RCC）是泌尿系统仅次于膀胱癌的常见恶性肿瘤，占全身恶性肿瘤的3%～4%［1］。近年来，由于体层成像检查的广泛应用，RCC检出呈上升趋势，尤其是直径＜4cm的RCC［2］。RCC各亚型、肾盂癌及乏脂肪的肾血管平滑肌脂肪瘤（renal angiomyolipomas，RAML）等形态影像特征之间存在交叉性，常规检查难于相互鉴别，经皮肾穿刺活检有一定帮助，但为有创检查，且对于血供丰富的肿瘤可能出现术后出血等并发症。CT灌注成像（CT perfusion imaging，CTPI）是一种较成熟的功能影像技术，能无创反映组织微循环血流灌注情况。有研究［3］显示，CTPI能够反映肿瘤血管生成，从而间接为RCC鉴别诊断提供依据。RCC血供丰富，其血管生成与肿瘤生长、转移及预后密切相关，而且随着肿瘤恶性程度的增加，血管密度也相应增加。目前，采用免疫组化技术检测肿瘤组织内的微血管密度（microvascular density，MVD）是评价肿瘤血管生成的金标准，且与肿瘤分级相关性良好，但该技术也存在诸多限制：①需进行标准化；②需要组织取样，如活检；③不能进行重复研究；④研究不能覆盖整个瘤体，瘤体不均质可导致结果偏差［4］。目前研究已证实CTPI各灌注参数可用于推测RCC血管生成情况。

随着新型抗血管生成药物的问世，RCC首选的根治性肾切除术这一传统治疗模式经历了重大转变，已有部分病例选择非手术切除治疗，如全身化疗、介入治疗及抗血管生成治疗等［5］。抗血管生成药物早期不能使肿瘤大小发生显著变化，但可使肿瘤的生物学特点发生改变，从而延缓肿瘤生长。既往采用基于肿瘤大小的实体瘤疗效评价标准（response evaluation criteria in solid tumours，RECIST）［6］已难以完全适应新型治疗后评估，不能全面反映新型药物的疗效，因此迫切需要功能成像技术对RCC治疗效果进行无创性评价。CTPI可全面、定量反映整个肿瘤的微循环情况，在RCC治疗反应监测、病理分级及预后评估等方面均有重要作用，本文对其当前研究予以综述，并提出研究存在的问题与可能趋势。

1　肾脏CTPI技术基础

1.1CTPI概念及原理CTPI是指在静脉注射对比剂时对选定层面进行连续不断的电影扫描，以获得该层面内每一体素密度随强化时间而变化的曲线，即时间-密度曲线（time-density curve，TDC）。再利用不同数据模型和灌注软件计算出血流量（blood flow，BF）、血容量（blood volume，BV）、对比剂的平均通过时间（mean transit time，MTT）、对比剂达峰时间（time to peak，TTP）和表面通透性（permeability surface，PS）等参数，以评价组织器官微循环血流动力学状态。

灌注成像对比剂动力学模型有 “一室模型”和“二室模型”。一室模型只考虑组织血管内的液体流动，主要用于脑、心脏等器官；二室模型同时考虑血管内液体流动和血管内外液体交换，肾脏灌注成像通常采用二室模型，此模型不仅使肾脏灌注测量更准确，而且可同时测定肾滤过功能［7］。

1.2肾脏CTPI成像方法及后处理技术病人取仰卧位，行常规平扫，然后选定靶层面。层厚5～10 mm，管电压80～120 kV，管电流60～120 mA，使用18～21G静脉导管，经肘前静脉快速团注非离子型对比剂，注射前对比剂加热至37℃。注射剂量不应少于50 mL，儿童对比剂用量为1 mg/kg。较大流率可提高CTPI参数精确度，但增加了注射局部对比剂外渗的危险，国内肾脏CTPI注射流率多为8～10 mL/s。扫描延迟时间应为10～15 s，但根据对正常肾脏进行CTPI研究的TDC，可使用5 s，这样能保证TDC的完整性［8］。扫描应在平静呼吸下进行。以无对比剂到达组织时的图像作为基准图像，连续扫描35～40个周期。

将扫描数据传输到工作站，使用灌注专用软件进行后处理。先进行阈值定义，去除周围骨、脂肪等组织的影响（此步骤一般为软件自动进行）。流入血管选择腹主动脉，为减少血流涡流影响，兴趣区（region of interest，ROI）置于主动脉中央，流出血管选择肾静脉，ROI应尽可能大。对于正常肾区，ROI分别置于肾皮、髓质内；对于载瘤肾脏，肿瘤ROI要求划在肿瘤实性部分，尽量避开血管、坏死区和肿瘤边缘部分；对于RAML，还应尽量避免将明显的脂肪组织划入ROI以减少脂肪对灌注参数的影响。ROI划定后，软件会自动生成各ROI的TDC曲线和一系列CT灌注参数图，图像以伪彩色显示，并可分部位进行半定量分析。

2　CTPI对RCC鉴别诊断的研究

肾肿瘤的定性诊断对于指导临床医生选择最佳治疗方案至关重要。近年来，虽然常规影像检查对于肾肿瘤的定性诊断价值明显提高，但对于部分病例，如强化不明显的RCC、乏脂肪而血管丰富的RAML等仍有较大限度［9］。研究［10-11］表明，CTPI对RCC部分亚型之间及其与其他肾肿瘤的鉴别诊断有独特价值。

2.1RCC与其他肾肿瘤的鉴别诊断BF、BV及灌注值等参数在RCC、肾盂癌及乏脂肪RAML鉴别诊断中具有一定作用。袁等［12］对36例肾肿瘤（RCC15例、肾盂癌9例及RAML12例）进行CTPI研究，比较了不同肾肿瘤之间灌注值 （组织灌注值=组织强化最大斜率/主动脉强化峰值）差异，结果显示，RCC灌注值为（1.51±0.68）mL/（min·mL），肾盂癌灌注值为 （0.80±0.11）mL/（min·mL），RAML灌注值为（0.96±0.33）mL/（min·mL），RCC灌注值明显高于肾盂癌和RAML（P＜0.05）。孙等［13］对76例肾肿瘤（40例肾透明细胞癌、20例肾盂移行细胞癌、16例RAML）进行64层螺旋CTPI扫描，比较不同肾肿瘤各灌注参数（BF、BV、PS等）差异，结果表明，除肾盂移行细胞癌与RAML的灌注参数差异无统计学意义外（P＞0.05），其余任意两种病理类型肾肿瘤的灌注参数差异均具有统计学意义（P＜0.05）。司等［14］应用双源CT对34例RCC及15例肾盂癌进行CTPI研究，比较RCC及肾盂癌各灌注参数差异，结果显示，RCC的BF、BV、Patlak血容量 （patlak blood volume，PBV）高于肾盂癌，两者之间差异有统计学意义（P＜0.05）；RCC开始时间（TTS）低于肾盂癌，而TTP、PS则高于肾盂癌，两者之间差异无统计学意义（P＞0.05）。Chen等［15］对78例RCC及7例乏脂肪RAML行320层动态容积灌注成像，结果发现，RCC 3种亚型的BV值与乏脂肪RAML的差异均有统计学意义 （P=0.038），但RCC的PS及BF与乏脂肪RAML的差异无统计学意义（P＞0.05）。但上述研究均未收集到诸如肾母细胞瘤、肾淋巴瘤、肾转移瘤和肾腺瘤等其他几种少见良、恶性肿瘤的病例，因此尚需纳入更多类型的肾肿瘤以对CTPI的鉴别价值进行深入研究。

2.2RCC不同亚型之间的鉴别诊断BF及BV值对透明细胞癌、乳头状癌及嫌色细胞癌鉴别诊断具有一定价值。陈等［16］利用CTPI对73例不同亚型RCC（其中透明细胞癌65例、乳头状癌3例、嫌色细胞癌5例）进行研究，结果表明，透明细胞癌BV、BF均较乳头状癌高［BV为（17.97±8.30）mL/100 g和（4.82± 2.93）mL/100 g，F=4.257，P＜0.05；BF为（279.61± 177.02）mL/（min·100 g）和（52.00±51.77）mL/（min· 100 g），F=3.568，P＜0.05］。透明细胞癌MTT较乳头状癌低［MTT为（6.85±3.39）s和（11.74±3.63）s，F= 3.106，P＜0.05］。透明细胞癌BV、BF均较嫌色细胞癌高［BV为（17.97±8.30）mL/100 g和（14.22±3.21）mL/ 100 g，F=4.257，P＜0.05；BF为 （279.61±177.02）mL/ （min·100 g）和（158.49±49.79）mL/（min·100 g），F= 3.568，P＜0.05］。透明细胞癌BV、BF均较非透明细胞癌高［BV为（17.97±8.30）mL/100 g和（10.69±5.66）mL/100 g，t=2.406，P＜0.05；BF为（279.61±177.02）mL/（min·100 g）和（118.56±72.25）mL/（min·100 g），t=2.535，P＜0.05］。其余各病理亚型间各灌注参数无差异。Chen等［15］对78例RCC（透明细胞癌66例、乳头状癌7例、嫌色细胞癌5例）行320层动态容积灌注成像，比较了不同亚型RCC各种CTPI参数差异，结果显示，不同亚型RCC的BF及BV值的差异均存在统计学意义（P＜0.001），再次验证了透明细胞癌BF及BV值明显高于乳头状癌和嫌色细胞癌（P＜0.001）。但以上研究只包括数量有限的乳头状癌及嫌色细胞癌病例，尚有待更多病例研究证实。

最新研究［17］表明，基于肿瘤整体的强化参数特征可提供鉴别透明细胞癌及乳头状癌的独特信息。Chandarana等［18］对73例RCC（透明细胞癌55例、乳头状癌19例）进行基于整体病变体素的直方图分析，比较两种RCC亚型均数、中位数、第三四分位数及直方图峰度、偏度的差异，结果发现，透明细胞癌的均数、中位数及第3四分位数明显高于乳头状癌，但增强峰度和偏度显著低于乳头状癌 （P＜0.001）；其中，第3四分位数对鉴别两者的准确度最高（准确度94.6%，曲线下面积0.980）。整体病变增强参数在鉴别透明细胞癌与乳头状癌方面具有良好一致性（κ=0.91～1.0）。

但目前文献中只评价了RCC常见亚型，关于RCC其他少见亚型，如多房性肾细胞癌、神经母细胞瘤相关性肾细胞癌、髓样癌及未分类肾细胞癌等未见相关报道。因此，RCC少见亚型的CTPI研究尚需进一步充实。

3　CTPI对RCC分级的研究

CTPI对于RCC分级研究已取得肯定性结果，有研究证实CTPI参数变化与RCC病理分级之间有一定相关性，BF、BV、PS值可用于推测RCC病变内血管生成情况［19］，其病理基础为RCC的MVD与肿瘤病理分级密切相关。杨等［20］对病理证实的22例RCC进行CTPI研究，计算BF、BV、MTT及PS的定量值，用双标免疫法对RCC标本进行CD34、a-SMA染色，以计算MVD，结果表明，RCC病灶灌注参数BV、BF与MVD呈正相关 （BF：r=0.643，P=0.001；BV：r=0.542，P=0.012）。其他一些研究［21-24］也证实了各级别RCC的灌注参数与RCC的Fuhrman病理分级存在正相关，陈等［24］对24例经手术病理证实的RCC进行CTPI研究，结果发现，各级RCC之间的BF、BV及PS值差异均有统计学意义（P＜0.05），3级RCC灌注参数BF值明显高于1、2级，与正常肾皮质BF值比较无明显差异（t=0.337，P＞0.50），而3级RCC的BV值明显低于正常肾皮质（P＜0.05）。因此，肾细胞癌CTPI测量的各参数如BF、BV、PS值可用于推测RCC病理分级情况。也有少数研究者的研究结果与上述研究不同，Reiner等［25］对15例RCC行CTPI研究，结果显示，RCC的Fuhrman病理级别越高，BV、BF值越低，但差异无统计学意义；该研究还显示RCC灌注参数的差异取决于病变的坏死程度，这可能是由于该研究将CTPI影像与肿瘤组织进行系统匹配所致。目前，有关RCC的CTPI参数值与组织病理学Fuhrman分级是否存在相关性还存在争议。

4　CTPI对RCC预后评估

RCC预后的影响因素较多，一般认为与肿瘤病理类型、分期、分级及治疗措施相关。少数研究者就RCC病理亚型与预后情况进行了研究，方等［26］对315例RCC，其中透明细胞癌253例（90%）、乳头状腺癌7例（2.5%）、集合管癌4例（1.4%）、未分类肾细胞癌17例（6%），术后平均随访44.2个月，发现透明细胞癌和未分类肾细胞癌病人的3、5年生存率相比，其差异无统计学意义（P＞0.05）；7例乳头状肾细胞癌仅1例死亡；4例集合管癌均已死亡，平均存活时间为6.3个月。结果表明，RCC病理亚型与疾病预后相关，肾乳头状癌预后明显优于其他亚型RCC，如能在术前明确判断RCC病理亚型，则可预测其预后情况，CTPI参数可于术前判断RCC病理亚型［15-16］，因此推测对于预后评估有一定意义。

另有研究［27］采用CTPI对20例RCC进行预后相关研究，分为局限组和转移组，病理分级包括低度活性组和中高度活性组，比较不同组之间RCC灌注值差异，结果显示，转移RCC的灌注值显著高于局限RCC的灌注值 ［（2.00±0.73）mL/（min·mL）∶（1.24±0.47）mL/（min·mL），P=0.015］，中高度活性RCC的灌注值亦显著高于低度活性RCC的灌注值，灌注值［（1.91±0.74）mL/（min·mL）∶（1.17±0.39）mL/（min·mL），P=0.014］，如果RCC灌注值较低，且在局限组和低度活性组RCC灌注值范围之内，说明其临床分期和肿瘤细胞增殖活性程度亦较低，预后较好，提示BV、BF及灌注值对RCC预后评估具有一定价值。

5　CTPI对RCC非切除治疗及其转移灶的疗效评价

进展性RCC及转移性RCC多采用保守治疗，因此需要在这些治疗后进行疗效评估，以前国际上采用RECIST标准，但由于治疗模式转变，该评价标准已不能全面反映新型药物的疗效。CTPI可反映非切除治疗的RCC及其转移灶的微循环情况，间接显示疗效。孙等［28］对21例RCC患侧肾动脉栓塞前6～10 d和栓塞后25～28 h分别行CTPI，测得栓塞后肿瘤实质内BF、BV值较栓塞前显著下降［BF为（114.7± 21.8）mL/（min·100 g）∶（11.7±5.8）mL/（min·100 g），P＜0.01；BV为（186.6±20.3）mL/100 g∶（22.1±11.9）mL/100 g，P＜0.01］。健侧肾皮质灌注参数显著升高，健侧肾体积显著增大（P＜0.01），血肌酐水平差异无统计学意义（P＞0.05）。CTPI还可用于监测RCC冷冻消融术的疗效，Squillaci等［29］对15例RCC病人于接受冷冻消融成功后6～8个月行CTPI，结果表明，肿瘤的BF、BV及PS值较正常肾皮质均降低［BF为（69.92±20.12）mL/（min·100 g）∶（392.28±117.32）mL/ （min·100 g），BV为（5.39±1.28）mL/100 g∶（117.86± 12.53）mL/100 g，PS为（16.66±5.67）mL/（100 g·min）∶（81.68±22.75）mL/（100 g·min）］，而 MTT值增加［（25.35±4.3）s∶（18.02±3.6）s］。

CTPI对RCC转移灶的疗效评估也有一定意义［6］，Ng等［30］比较了28例RCC转移瘤（肾上腺8例、肝脏5例、肺3例、纵隔淋巴结4例、肋骨3例、胸骨2例、胸膜1例、肾脏1例、髂外淋巴结1例）病人接受干扰素抗血管生成治疗前后的CTPI参数值，结果表明CTPI可作为早期监测干扰素在转移性RCC抗血管生成疗效的方法，治疗前后BF为114.3 mL/ （min·100 g）∶129.6 mL/（min·100 g）（P=0.04），MTT 为7.5 s∶6.9 s（P=0.04）。Fournier等［31］采用CTPI研究51例转移性RCC抗血管生成药物的疗效，结果显示，一个疗程后，肿瘤BF、BV值均显著下降，治疗前后BF分别为162.5 mL/（min·100 mL）和76.7 mL/ （min·100 mL）（P=0.000 2），BV为9.1 mL/100 mL和3.9 mL/100 mL（P＜0.000 1）。

但CTPI对于非切除RCC及转移灶疗效评估的研究尚较少，目前由斯坦福大学主持、美国国家癌症研究所协作的有关CTPI预测进展期RCC疗效的相关研究已于2013年9月启动［32］。

6　问题与展望

灌注成像方法很多，如单光子发射体层成像（SPECT）、正电子发射体层成像（PET）、MRI和CT等，其中SPECT、PET一直是灌注成像的主要方法，但随着技术的不断发展，MRI和CT正逐步引起放射学专家的关注，这两种技术不仅能提供数据，同时还能提供良好的解剖信息。MR灌注成像受多方面因素的影响只能达到半定量水平，而且采集资料时间长，运动伪影对影像亦有一定干扰，其在临床应用中受到限制。CT灌注成像设备简单，成像速度快，可达亚秒级，有很高的时间和空间分辨力，检查中组织密度和对比剂浓度呈线性关系且不受血液流动干扰，另外还具有无创性、操作简单及对组织的血液灌注可实现三维定量分析等优点。

当前肾细胞癌CTPI研究成果较丰富，但尚有一些问题有待于阐明或解决。①CTPI是对选定层面进行连续不断的电影扫描，辐射剂量较大，对病人健康造成一定危害；②乳头状癌及嫌色细胞癌等少见RCC亚型的研究样本量均较少，需进行大样本研究；③RCC灌注参数值与组织病理学Fuhrman分级之间的相关性有待进一步研究确定；④对RCC灌注指标分析也有待病理组织学和免疫组织化学等研究进一步证实。

有关肾细胞癌CTPI研究的可能趋势是：①低剂量CTPI研究，减少对病人辐射危害；②对乳头状癌及嫌色细胞癌等少见肾肿瘤类型进行大样本或进一步研究；③明确CTPI参数与Fuhrman病理分级之间是否存在相关性。

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（收稿2015-10-13）

The advances of CT perfusion imaging in the renal cell carcinoma

LIU Xiao，SHU Caikun，QUAN Guanmin，YUAN Tao.Department of Medical Imaging，Second Hospital of Hebei Medical University，Shijiazhuang 050000，China

Renal cell carcinoma（RCC）is a common malignant tumor of urinary system，and its incidence and mortality rates are gradually increasing in recent years.Imaging examinations play an important role in qualitative diagnosing，grading and the evaluation of treatment response of RCC.CT perfusion imaging（CTPI）is a functional imaging technology，which can comprehensively and noninvasively detect the microcirculation perfusion of the whole tumor.Hence CTPI become a research hotspot in the studies of RCC.CTPI perfusion parameters can not only contribute to the subtypes judgment of RCC，but also can differentiate from renal pelvic carcinoma and renal angiomyolipomas lack of fat，predict RCC pathologic stage，evaluate the efficacy of non-excision therapy of the primary lesions and metastases of RCC，and predict the prognosis.We reviewed the research status and progress of CTPI in the aspects mentioned above.

Renal cell carcinoma；Perfusion imaging；Tomography，X-ray computed；Angiogenesis；Prognosis；Therapeutic evaluation

*审校者

10.19300/j.2016.Z3867

R737.11；R445.3

A

河北医科大学第二医院影像科，石家庄 050000

全冠民，E-mail：420490790@qq.com