黄土高原先锋种猪毛蒿叶片形态解剖与生理特征对立地的适应性

杜华栋, 焦菊英, 寇　萌, 苗　芳

1 西安科技大学地质与环境学院，西安　710054 2 中国科学院水利部水土保持研究所，杨陵　712100 3 西北农林科技大学生命科学学院，杨陵　712100



黄土高原先锋种猪毛蒿叶片形态解剖与生理特征对立地的适应性

杜华栋1,2, 焦菊英2,*, 寇萌2, 苗芳3

1 西安科技大学地质与环境学院，西安710054 2 中国科学院水利部水土保持研究所，杨陵712100 3 西北农林科技大学生命科学学院，杨陵712100

摘要:为了揭示黄土丘陵沟壑区撂荒地植被演替前期优势种猪毛蒿(Artemisia scoparia)对该区立地环境的适应性，探讨猪毛蒿演替生态位的变化，研究了陕北黄土丘陵沟壑区3种立地环境下(阳峁坡、峁顶、阴峁坡)猪毛蒿叶片形态解剖和生理特征的变化，以及这些变化与生态因子之间的相互关系。结果表明：(1)猪毛蒿叶片具有适应该区半干旱环境的形态及解剖结构：叶片针形化、具表皮毛、环栅型叶肉组织、海绵组织特化为贮水组织、维管束退化、具裂生分泌腔，C3 植物呈现类似CAM 植物的叶片特性；(2)在土壤、空气湿度相对干燥和强光生境的阳峁坡与峁顶，猪毛蒿具有较小的叶面积、发达的栅栏组织、致密的表皮毛和紧密的细胞间隙，而在生境条件较好的阴峁坡则呈相反趋势；(3)阳峁坡猪毛蒿叶片相对含水量和叶绿素含量较小，超氧阴离子自由基增加，但植物体内超氧化物歧化酶和抗坏血酸含量增加以清除植物体内产生的活性氧；(4)冗余及相关性分析表明，猪毛蒿叶片形态、解剖和生理指标的可塑性对立地光照强度、土壤水分和有机质含量较为敏感，同时其形态解剖与生理可塑性可共同调节来适应生境。综合分析，猪毛蒿对陕北黄土丘陵沟壑区撂荒初期光照强度大、土壤贫瘠但土层干化现象尚未出现的立地环境有较好的适应性，使其成为黄土高原植被自然演替过程中的先锋物种。

关键词：黄土高原；生态适应；叶片形态解剖；抗逆生理；猪毛蒿

猪毛蒿(Artemisiascoparia)是菊科蒿属的一年生草本，是陕北黄土丘陵沟壑区退耕地撂荒后植被自然演替的主要先锋物种[1]，单个样地覆盖度可达50%以上[2]，同时也可与苦荬菜 (Ixerispolycephala)、猪毛菜 (Salsolacollina)、阿尔泰狗娃花 (Heteropappusaltaicus)等构成共优群落，因此其在退耕初期控制坡面水土流失强度具有重要作用[3]，同时其生长对土壤性质的改善对演替后期物种定植也有一定意义[4]。

植物在适应环境的过程中不但叶片内部外部形态特征发生了变化[5]，而且还表现出一定的植物生理功能的可塑性[6]。这些可塑性使得植物在新的环境中能调节个体适应能力从而占有一定的生态位，显示植物的生态适应和竞争能力[7]，进而影响了植物群落的演替与更新[8]。黄土丘陵沟壑区严重的土壤侵蚀形成了复杂多变的立地环境，使得植物生长生态因子(光照、温度、养分等)在空间上存在异质性[9]，加之土壤侵蚀产生的土壤扰动[10]，必然会对该地区植物的生长发育和植被演替更新产生影响。

目前学者对猪毛蒿水分胁迫下叶片解剖结构和生理变化[11]、种内种间竞争及其演替生态位变化[12]等方面进行了相关研究，然而在黄土丘陵沟壑区自然立地环境下，猪毛蒿在各生态因子的综合效应下形态解剖特征与生理指标的可塑性研究报道不多[13]，同时从植物形态、解剖与生理特征综合研究植物适应环境策略及其生态学意义研究较为薄弱[14- 15]。因此，本研究选择黄土丘陵沟壑区坡沟自然系统，分析不同立地环境各生态因子综合作用下猪毛蒿叶片形态、解剖与生理指标的变化特征，并探索测定指标之间及其与环境生态因子之间的相互关系，并试图探讨猪毛蒿形态与生理可塑性在其生态位构建过程中的意义，为充实黄土丘陵沟壑区植物对环境的适应机制及土壤侵蚀区植被恢复提供科学依据。

1材料与方法

1.1研究区自然概况

研究区位于陕西省安塞县纸坊沟小流域(图1)。流域面积8.26 km2，气候区划上属暖温带、半湿润气候向温带、半干旱气候过渡的区域，年日照时间2415.6 h，年辐射量552.7 kJ/cm2，年均气温8.8 ℃，干燥度1.5。年平均降水量为542.5 mm且分布极不均匀，7、8、9月平均降雨量占年降雨量的61.1%，且多为暴雨，加上流域土质疏松的黄绵土，造成该流域严重的水土流失，沟壑密度高达8.06 km/ km2，属典型的黄土丘陵沟壑地貌。

图1　研究区位置图Fig.1　Location of the experimental study area

1.2样地选择

坡沟系统作为黄土丘陵沟壑区小流域侵蚀产沙的基本单元，由于长期的侵蚀，其地貌形态、坡度及土壤侵蚀程度存在垂直变化。依据黄土丘陵沟壑区坡沟侵蚀类型和猪毛蒿的分布，在坡沟系统的阳峁坡(SH)、峁顶(HT)和阴峁坡(HH)3种不同立地环境进行调查取样，且每种立地环境有3个退耕年限相似的猪毛蒿群落作为样地重复，共9样地(图1)。首先每个样地设置3个2 m×2 m样方进行植被调查，调查样方内出现的物种、数量及其盖度，并剪取猪毛蒿地上生物量在60 ℃下24 h烘干称重，猪毛蒿重要值=相对密度+相对频度+相对盖度，群落调查结果见表1。同时测定群落演替初期植物根系主要分布的0—30 cm土层的土壤养分和0—100 cm的土壤水分(垂直分布差异较大因此测量0—100 cm土层土壤水分)，用上海嘉定学联仪表厂生产的JD- 3型照度计测定猪毛蒿群落中的光照强度，样地环境因子结果见表2。

1.3研究方法

每个样地内在猪毛蒿群落中选择植物个体作为取样植株，选取样株时尽量选择大小一致的植株，10株重复。在每个植株上选择从顶上第一枝向下第4枝上枝中的叶片，用剪刀剪下，置于两片湿润的滤纸之间，放入塑料袋内后封口，然后储藏于黑暗的容器内(有冰袋，内部温度<4 ℃)。回到室内，与已知面积的参照物同时照相，之后用Image pro-plus软件分析照片得出叶面积。最后将叶片放入60 ℃烘箱内烘干48 h后取出称重，计算用式(1)计算猪毛蒿比叶面积。

表1　样地植被概况

数据以平均值(标准偏差)表示；不同字母表示不同样地间差异显著(0.05水平);相同的字母表示差异性不显著(0.05水平); SH：sunny hill slope，阳峁坡；HT：hilltop，峁顶；HH：shady hill slope，阴峁坡

表2　样地环境因子概况

叶片解剖在每株植物上叶片采样时选取原则同叶片形态采样，样片采下后迅速放入FAA固定液中。实验室采用常规石蜡切片方法，切片在Axio Scope A1数码显微图像系统照相，后在Image pro-plus 软件支持下分析，测量6种植物叶片角质层厚度、表皮细胞大小、叶片厚度、栅栏组织厚度、贮水组织厚度、木质部面积、韧皮部面积等，每个指标随机选取50个进行测量，依据式(2、3、4、5)分别计算气孔指数[16]、气孔可塑性[17]、木质部韧皮部面积比、细胞间隙率[5]。

比叶面积

(1)

气孔指数

(2)

气孔可塑性

(3)

木质部韧皮部面积比

(4)

细胞间隙率

(5)

式中，SLA为比叶面积(m2/kg)；LA为叶面积(m2)；LM为干叶片质量(kg)；SI为气孔指数(%)；STP为气孔可塑性(%)；STD为气孔密度(个/μm2)；CD为表皮细胞密度(ind/μm2)；SWmax为气孔完全张开宽度(μm)；SWmin为气孔闭合时宽度(μm)；X/P为木质部韧皮部面积比(%)；XA为木质部面积(μm2)；PA为韧皮部面积(μm2)；fias为细胞间隙率 (%)；Am为叶肉组织横切面面积(μm2)；I为叶肉组织厚(μm)；W为测量横切面宽(μm)。

1.4数据处理

论文所有数据采用SPSS16.0软件对数据进行统计检验，结果用平均值±标准偏差(SD)表示，用单因素方差分析(one-way ANOVA)和最小显著差异法(LSD)比较不同数据组间的差异，差异显著性水平设定为α=0.05；用 CANOCO4.5 软件基于线性的冗余分析(RDA)分析猪毛蒿叶片形态、解剖和生理特征与环境因子的关系，相关显著性用Monte Carlo 法进行检验，同时为使猪毛蒿叶片测量参数和环境因子的数据获得正态分布，对所分析数据均进行lg(x+1) 转换；用皮尔逊相关分析方法(Pearson Correlation Coefficient)分析叶片形态解剖特征与生理指标之间的相互关系。

2结果与分析

2.1不同立地环境下猪毛蒿叶片形态解剖特征

图2　 猪毛蒿叶片表皮特征Fig.2　Chacteristics of leaf epidermis of A. scoparia　EC：表皮细胞 epidermal cell；EH：表皮毛着生位点 site of epidermal hair; S：气孔 stomatal apparatus

图3　猪毛蒿叶片解剖特征Fig.3　 Chacteristics of leaf anatomy of A. scoparia　EC：表皮细胞 epidermal cell；EH：表皮毛着生位点 site of epidermal hair; PT：栅栏组织 palisade tissue；S：气孔 stomatal apparatus；SEC：分泌腔 secretory cavity；VB：维管束 vascular bundle；WSP：贮水组织 water storage parenchyma

图2、图3分别显示猪毛蒿叶片表皮及解剖特征(不同立地条件下猪毛蒿叶片表皮及解剖特征仅为测量统计上差异，并无特殊结构发育，因此文中仅选取了其阴峁坡表皮及解剖图片作为示例)，可以看出猪毛蒿叶表皮具表皮毛；表皮细胞形状不规则，垂周壁为波状弯曲，相互嵌合；气孔复合体只有保卫细胞而无副卫细胞，普通表皮细胞不规则的围绕在气孔周围，表皮细胞横切面紧密排列；叶肉为环栅型，具有2—3层栅栏组织；海绵组织特化为贮水组织；叶肉细胞具裂生分泌腔；维管束外韧维管束但表现出一定的退化特征。

由图4不同立地环境下猪毛蒿叶片形态与解剖变化统计可知，猪毛蒿叶面积、比叶面积、气孔指数、表皮细胞大小、细胞间隙率、贮水组织厚、主维管束面积都呈现阴峁坡>峁顶>阳峁坡的趋势，并表现出显著性差异(P<0.05)；而表皮毛密度、表皮角质层厚度、栅栏组织厚则表现出相反的趋势，但阳峁坡和峁顶差异不显著(P>0.05)；气孔可塑性、主维管束面积和木质部韧皮部面积比在3种立地环境下差异不显著(P>0.05)。猪毛蒿叶片形态解剖测量的12个指标中，不同立地环境下变化量较大的前5个指标依次是细胞间隙、表皮毛密度、叶面积、气孔指数和表皮角质层厚，其中细胞间隙、叶面积和气孔指数在阴峁坡较阳峁坡分别增加了3.82、2.50倍和2.48倍，分别达到8.5%、3.82 cm2和26.52 m2/kg；而表皮毛密度和表皮角质层厚在阳峁坡较阴峁坡增加了3.06倍 和2.00倍，分别达到211.66 根/mm2和2.36 μm。

2.2不同立地环境下猪毛蒿生理特征

由图5不同立地环境下猪毛蒿叶片生理指标变化特征可知，相对含水量和叶绿素含量在阴峁坡>峁顶、阴沟坡，并表现出显著性差异(P<0.05)；而相对可溶性蛋白含量、超氧阴离子自由基、超氧化物歧化酶和抗坏血酸则表现出相反的趋势；所测猪毛蒿生理指标中，除可溶性蛋白和超氧化物歧化酶外，其他生理指标在阳峁坡和峁顶差异不显著(P>0.05)。

由图5统计结果可知，猪毛蒿叶片相对含水量由阳峁坡和峁顶的平均82.8%增加至阴峁坡的93.0%；猪毛蒿体内渗透调节物质可溶性蛋白含量由阳峁坡和峁顶的平均31.33 mg/g降低至阴峁坡的28.46 mg/g，虽然表现出差异显著性，但其在立地环境的变化较其他测定生理指标小；表示植物细胞受伤害程度的超氧阴离子自由基在阳峁坡和峁顶平均达到17.15 μg/g，其在阴峁坡下降了3.2倍，迅速减小至5.35 μg/g；猪毛蒿体内抗逆酶SOD活性在阳峁坡最大为314.03 U g-1h-1，较峁顶和阴沟坡分别提高了24.4%和59.9%；非酶抗氧化物质抗坏血酸在由阳峁坡和峁顶的平均267.30 mg·100g-1减小至阴峁坡的182.40 mg/100 g；在阳峁坡和峁顶，猪毛蒿叶内叶绿素含量迅速由阴峁坡的6.09 mg/g减少了52.8%，下降至3.22 mg/g。

2.3猪毛蒿叶片形态解剖和生理指标与环境因子关系的RDA分析

图4　不同立地环境下猪毛蒿叶片形态与解剖变化特征Fig.4　Morphological and anatomical characteristics of A. scoparia at different sitesSH：阳峁坡 sunny hill slope；HT：峁顶 hilltop；HH：阴峁坡 shady hill slope；EHD: 表皮毛密度 epidermal hair density；ECS：表皮细胞大小 epidermal cells size；ECT：表皮角质层厚度 epidermal cuticular thickness；PTT：栅栏组织厚 palisade thickness；WSPT：贮水组织厚 water storage parenchyma thickness；MVA：主维管束面积 main vascular bundles

图5　不同立地环境下猪毛蒿叶片生理指标变化特征Fig.5　Physiolgical characteristics of A. scoparia at different sites

图6　猪毛蒿叶片形态解剖指标(A)和生理特征(B)与立地环境因子相关性Fig.6　The correlation between foliar morphological, anatomical index (A), physiolgical characteristics (B) and environmental factors of A. scoparia实线表示猪毛蒿相关测量指标, 虚线表示环境因；LT：光照强度 light intensity；SMC：土壤水分 soil moisturecontent；SOM：土壤有机质 soil organic matter；STN：土壤全氮 soil total N；SAN：土壤有效氮 soil available N; SAP：土壤有效磷 soil available P；SAK：土壤有效钾 soil available K；RWC：相对含水量 relative water content；SP：可溶性蛋白 soluble protein；O：超氧阴离子自由基 superoxide anion radical；SOD：超氧化物歧化酶 superoxide dismutase；AsA：抗坏血酸 ascorbic acid；CC：叶绿素含量 chlorophyll content

2.4猪毛蒿叶片形态解剖和生理指标的相互关系分析

表3　猪毛蒿叶片形态解剖特征及生理指标相关性

**表示极显著水平P<0.01; *表示显著水平P<0.05；LA：叶面积 leaf area；SLA：比叶面积 specific leaf area；STP：气孔可塑性 stomatal plasticity；SI：气孔指数 stomatal index；STD：气孔密度 stomatal density；EHD：表皮毛密度 epidermal hair density；ECS：表皮细胞大小 epidermal cells size；ECT：表皮角质层厚度 epidermal cuticular thickness；PTT：栅栏组织厚 palisade thickness；WSPT：贮水组织厚 water storage parenchyma thickness；IAS：细胞间隙率 intercellular air space；MVA：主维管束面积 main vascular bundles；X/P：木质部韧皮部面积比 area ratio of xylem to phloem；RWC：相对含水量 relative water content；SP：可溶性蛋白 soluble protein；O：超氧阴离子自由基 superoxide anion radical；SOD：超氧化物歧化酶 superoxide dismutase；AsA：抗坏血酸 ascorbic acid；CC：叶绿素含量 chlorophyll content

3讨论

3.1猪毛蒿叶片形态解剖特征对立地环境的响应

陕北黄土丘陵沟壑区土地撂荒后，其生态系统的明显特征是土壤贫瘠，生物多样性降低，小气候的各项指标变幅大[21]，加之地区严重的土壤侵蚀产生的土壤扰动也直接干扰着植物的发育。黄土高原先锋物种猪毛蒿进化出了适应该环境的叶片特征，如叶片针形化、具表皮毛、环栅型叶肉、贮水组织发达、维管束退化、具有裂生分泌腔等，猪毛蒿叶片的这些形态和解剖特征都使得猪毛蒿对撂荒后土壤贫瘠但含水量相对较大[22]、强光照的立地环境下具有较高的适应特征。不同立地环境下，在土壤、空气湿度相对干燥和强光生境的阳峁坡与峁顶，猪毛蒿具有较小的叶面积及比叶面积、排列紧密栅栏组织、发达的贮水组织和致密的表皮毛，以利于其减小光照伤害、维持水分平衡和提高植物光合效率，这与前人研究不同环境下植物叶片形态结构变化趋势相似[23-24]。但黄土高原猪毛蒿在其适应环境过程中也有独特的特征，如猪毛蒿有较小的SLA值，同Garnier[25]研究1年生植物SLA显著大于多年生植物的结果相反，推测可能原因是猪毛蒿叶片特化为针形，其单个叶片面积减小而引起SLA值减小，而这种变化使得叶片对贫瘠的土壤环境中有限资源的利用能力提高[26]，有效确保了猪毛蒿在群落演替初期具有宽生态位[27]。阳峁坡和峁顶环境下猪毛蒿气孔指数较小且气孔可塑性在3种立地环境下差异不明显，与前人研究胁迫环境下植物气孔指数增大的结果相反[28]，推测原因是由于猪毛蒿叶片维管组织退化，叶片肉质化使得贮水组织发达，气孔调节水分平衡的作用相应降低，同时发达的贮水组织可有效耐受演替初期较强的土壤侵蚀对其根系的扰动破坏而造成植物的植物水分吸收困难问题。

3.2猪毛蒿叶片生理特征对立地环境的响应

3.3猪毛蒿叶片形态解剖、生理指标与环境因子的相互关系

猪毛蒿叶片形态与生理指标相关性表明，能增加猪毛蒿抗逆性的形态解剖指标，如小的叶面积、致密的表皮毛、厚的角质层与栅栏组织、小的细胞间隙，与抗逆生理指标低叶片相对含水量、高SOD与AsA含量呈显著的正相关性。说明猪毛蒿在适应环境的过程中不但通过表型可塑性调节减小个体伤害、提高水分利用效率，同时通过生理可塑性减小组织代谢活动、增加抗逆物质积累来提高自身抗逆性，其形态解剖与生理可塑性相互影响、共同调节来适应立地环境。

猪毛蒿叶片肉质化C3植物出现类似CAM 植物的特性，其维管组织输送水分的功能大部分为其贮水组织替代[34]，因此RDA分析显示出猪毛蒿体内运送水分的维管组织特征、调节水分平衡的气孔特性和渗透调节物质可溶性蛋白都与立地环境相关性较小。除水分因子外，猪毛蒿叶片形态、解剖和生理的可塑性对立地有机质含量和光照强度也较为敏感，如阳峁坡其SLA可迅速减小以提高该立地土壤环境中有限资源的利用效率；光照较强时体内抗逆物质SOD和AsA的活性增加效降低光照胁迫。以上叶片形态和生理的可塑性使猪毛蒿对撂荒初期光照强度大、土壤贫瘠但土层干化现象尚未出现[4,22]的立地环境有很好的适应性，加之其r-生活史策略可使其种群在撂荒后裸地快速拓展[35]，使其成为黄土高原植被自然演替过程中的先锋物种。

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Adaptability of foliar morphological, anatomical, and physiological characteristics of the pioneer speciesArtemisiascopariagrowing in a hilly-gully Loess Region at different slope sites

DU Huadong1,2, JIAO Juying2,*, KOU Meng2, MIAO Fang3

1CollegeofGeology&Environment,Xi′anUniversityofScienceandTechnology,Xi′an710054,China2InstituteofSoilandWaterConservation,ChineseAcademyofSciencesandMinistryofWaterResources,Yangling712100,China3CollegeofLifeScience,NorthwestAgriculture&ForestryUniversity,Yangling712100,China

Abstract：Soil erosion by water is considered to be a dominant erosion process in a hilly-gully Loess Plateau, and leads to land degradation and desertification. Although many researchers have investigated the dynamics of plant community traits and soil properties caused by erosion, the effects of soil property variation on vegetation succession, especially in terms of ecophysiology, on abandoned cultivated land in a hilly-gully Loess Plateau region have received little attention to date. This study investigated Artemisia scoparia, which is one of the dominant species in early abandoned field communities in hilly-gully Loess Plateau. We tried to find the environmental acclimation and succession niche changes for this species. The foliar morphological, anatomical, and physiological characteristics of A. scoparia at three different sites (namely sunny hilly slope, SH; hilltop, HT; shady hilly slope, HH) were investigated. Relationships between foliar plasticity and environmental factors were also examined. The results demonstrate that (1) A. scoparia has special morphological and anatomical characteristics, such as needle-shaped leaves, trichomes, a ring palisade, water storage parenchyma specialized from spongy tissue, and a secretory cavity, that enable it to adapt to semi-arid environments. When the ability of vascular tissue to transport water decreased, C3 plant leaves exhibit characteristics similar to CAM plants. (2) On the SH and HT sites, which are characterized by dry soil, low air humidity, and strong light intensity, A. scoparia had a smaller leaf area, thicker palisade, denser trichomes, and tighter intercellular air spaces than of those growing on the HH site. Furthermore, obvious differences among site conditions can be observed. However, the redundancy analysis (RDA) results revealed that vascular tissue traits, main vascular bundles, and area ratio of xylem to phloem, have a weak correlation with environmental factors. (3) A. scoparia had a low relative water content (RWC), less chlorophyll, and a high superoxide anion radical content on the SH and HT sites. In contrast, superoxide dismutase (SOD) and ascorbic acid (AsA) increased at these sites to clear the reactive oxygen produced by plants. Soluble protein, which shows the osmotic adjustment ability of a plant, had a weaker relationship with environmental factors. (4) Foliar plasticity had a strong relationship with environmental factors, especially with light intensity, soil moisture, and soil organic matter content. These results implied that A. scoparia had strong adaptability to early abandoned sites in a hilly-gully Loess Region that is subject to high light intensities and soil impoverishment without desiccation. (5) Based on the correlations among foliar morphological, anatomical, and physiological characteristics of A. scoparia, the studied parameters, except for vascular tissue traits and soluble protein, were found to be closely related to each other, especially epidermal hair density, stomatal index, and intercellular air spaces. All the above results suggest that A. scoparia is able to adapt to the microclimate and soil conditions present in early abandoned fields due to its foliar anatomical and physiological characteristics. These properties allow A. scoparia to improve its ability to use limited nutrient resources in poor soil environments and to reduce abiotic stresses (including water, light, nutrient, and erosion interference stresses). This means that A. scoparia is able to attain and dominate an extremely wide ecological distribution on early abandoned cultivated land in hilly-gully Loess Plateau regions.

Key Words:Loess Plateau; ecological adaptation; leaf morphology and anatomy; stress-resistance physiology; Artemisia scoparia

基金项目:国家自然科学基金项目(41371280, 41030532)；陕西省教育厅科学研究基金项目(14JK1481)

收稿日期:2014- 08- 19; 网络出版日期:2015- 09- 28

*通讯作者

Corresponding author.E-mail: jyjiao@ms.iswc.ac.cn

DOI:10.5846/stxb201408191642

杜华栋, 焦菊英, 寇萌, 苗芳.黄土高原先锋种猪毛蒿叶片形态解剖与生理特征对立地的适应性.生态学报,2016,36(10):2914- 2925.

Du H D, Jiao J Y, Kou M, Miao F.Adaptability of foliar morphological, anatomical, and physiological characteristics of the pioneer speciesArtemisiascopariagrowing in a hilly-gully Loess Region at different slope sites.Acta Ecologica Sinica,2016,36(10):2914- 2925.