土庄绣线菊AMF多样性及季节变化分析*

朱艳育，峥嵘，段国珍，邵东华，王琚钢，白淑兰

(1.内蒙古农业大学 林学院，内蒙古　呼和浩特 010019；2.内蒙古师范大学 生命科学与技术学院，内蒙古　呼和浩特010022)



土庄绣线菊AMF多样性及季节变化分析*

朱艳育1，峥嵘2，段国珍1，邵东华1，王琚钢1，白淑兰1

(1.内蒙古农业大学 林学院，内蒙古呼和浩特 010019；2.内蒙古师范大学 生命科学与技术学院，内蒙古呼和浩特010022)

为探讨内蒙古大青山土庄绣线菊根围丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi，AMF)多样性及季节变化规律，分别于2014年春、夏、秋3个季节采集土庄绣线菊根际土壤，采用湿筛倾析-蔗糖离心法分离AMF孢子，运用形态学方法进行种类鉴定。结果表明，AMF侵染强度、丛枝丰富度、孢子密度、种的丰富度的季节变化存在显著的差异，4个指标均显示夏季最高，秋季次之，春季最低。3个季节共分离出AMF10属44种，包括2个未知种，其中Rhizophagus、Funneliformis和Glomus为3个季节的共有优势属，Rhizophagusintraradices和Funneliformismosseae为3个季节的共有优势种。丰富度、Shannon指数和Simpson指数与全N和速效P呈显著负相关，与速效K呈显著正相关。丰富度与pH值呈显著负相关，与碱解N呈显著正相关。土庄绣线菊根际AMF季节变化与植物物候一致，并与土壤因子密切相关。

土庄绣线菊；丛枝菌根真菌(AMF)；季节变化；土壤因子

丛枝菌根真菌(arbuscular mycorrhizal fungi，AMF)是自然生态系统植物根际微生物区系的一个重要组成部分，可与大多数陆生植物形成丛枝菌根，并在植物-土壤系统可持续发展中发挥着重要作用[1]。丛枝菌根这种共生特性使得陆生植物在早期的矿质元素贫瘠的土壤中能较好地获取营养。AMF在与植物根系形成共生体的过程中，通过参与植物生理生化代谢与基因调控，改善植物营养，提高植物抗逆性，保证生态环境安全性，保持和增强生态系统发展的可持续生产力[2]。AMF可以帮助宿主植物转化、吸收磷营养[3]，满足宿主植物生长、发育所需。因此，AMF是生态系统中重要的功能微生物类群，在生态系统中发挥着重要的作用，研究AMF的多样性及群落结构对生态系统的可持续发展具有非常重要的意义。

国内外有关 AMF季节性变化的报道较多。研究表明，AMF侵染率和孢子群落结构呈现季节性变化特征[4～5]。Bohrer等[6]发现，17种湿地植物AMF季节变化与植物的物候一致。刘永俊等[7]研究表明柠条(Caraganakorshinskii)根系内AMF群落组成有季节性差异。Lara-Pérez等[8]研究认为桫椤(Alsophilafirma)根际AMF多样性在雨季和旱季存在显著差异。此外，土壤的理化性质也对AMF具有同样重要的作用。徐辉等[9]研究认为土壤因子对AMF的生长发育具有重要影响，AMF多样性与土壤有效磷、有效氮、有机质、pH均存在一定相关性。陈颖等[10]研究发现荒漠区油蒿(Artemisiaordosica)根际AMF和球囊霉素具有明显的时空异质性，并且与土壤因子密切相关。贺学礼等[11]研究表明金银花(Lonicerajaponica)根际AMF多样性具有明显的季节性变化规律，这种变化与土壤因子密切相关。

土庄绣线菊(Spiraeapubescens)隶属于蔷薇科(Rosaceae)绣线菊属(Spiraea)的落叶灌木，多生长于山地林缘及灌丛中，对环境有较强的生态适应能力。目前，对土庄绣线菊的研究主要集中在对其光适应性、化学成分及药用价值的研究[12]，而对其根系生态的研究较少。土壤微生物对于植物的生长有重要的作用，而菌根真菌又是非常重要的土栖微生物。本文以内蒙古大青山干旱生境中分布的土庄绣线菊为材料，研究其根围AMF多样性及其变化规律，为干旱区植被恢复提供理论依据。

1　材料与方法

1.1研究区概况

内蒙古大青山位于呼和浩特市，属阴山山脉中段，其地理位置为109°46′～113°04′E，40°34′～41°18′N。自东向西逐渐升高，南坡陡峭北坡平缓，坡度15°～45°，海拔1 050～2 338m[13]。研究地选择在大青山白石头沟生态自然保护区，年降水量400mm左右，年蒸发量1 800mm，年均气温 5.9℃，年日照时数2 976.5h，≥10℃有效积温2 200～2 800℃，无霜期90～180d[14]。研究区植被主要以土庄绣线菊及虎榛子(Ostryopsisdavidiana)为主，其次是蒿属(ArtemisiaL.)植物，土壤类型为灰褐土、栗钙土。

1.2样本采集

2014年5月、7月和10月分别选取9株生长良好的土庄绣线菊，取其根际土壤样品约1kg，将土样装入密封塑料袋编号后带回实验室，风干备用。在根际土采集的同时挖取土庄绣线菊幼嫩的营养根，用清水冲洗，再用FAA固定液固定并带回实验室，3次采样共采集27个土样和根样。

1.3菌根侵染率的测定

1.3.1根样的处理

将采集的根样用清水冲洗2～3次，选取幼嫩根系剪成长度为1cm左右的小段，于10%KOH溶液中90℃加热4h，之后用碱性H2O2溶液(10mL30%H2O2加入3mLNH4OH再加水至600mL)室温下软化20min左右，再用1%HCl溶液中酸化3min，然后放入0.05%曲利苯蓝(tcyPen-blue)乳酸甘油溶液中90℃加热4h，最后用乳酸甘油进行脱色，之后进行制片。

1.3.2侵染率的计算

每条根段根据菌根侵染和丛枝丰度分级标准，进行简单统计后输入“Mcocalc”软件，计算出 F%(菌根侵染频度)、M%(整个根系的丛枝菌根侵染强度)、A%(整个根系中丛枝菌根形成的丰富程度)[15]。

1.4AMF形态学鉴定

用湿筛倾析-蔗糖离心法分离AMF孢子。在体视镜下挑取AMF孢子，记录孢子数[15]。在显微镜下观察，根据孢子颜色、大小、形状、厚度、孢壁颜色、连点形状、连点宽度和连孢菌丝宽度等特征，参照近5年发表的新种和我国新记录的种以及网站http://invam.caf.wvu.edu提供的种的图片及描述，对湿筛获得的孢子进行形态学鉴定[16]。

1.5AMF多样性指标计算

孢子密度(Spore density，SD)指根际50g土壤中含有的AMF孢子数目；种的丰富度(Species richness，SR)指根际50g土壤中含有的AMF种的数目。相对多度(Relative abundance，RA)指AMF某种或某属的孢子数在AMF总孢子数中的比率；频度(Frequency，F)指某AMF种或属在土壤总样本中的出现率。重要值(Importance value，I)为频度和相对多度的平均值。重要值大于50%的定为优势属(种)，50%≥I>30%定为最常见属(种)，30%≥I>10%的定为常见属(种)，I≤10%的定为稀有属(种)。

Shannon多样性指数H=-∑(PiInPi)；Simpson多样性指数D=1-∑(Pi)2，其中Pi=Ni/N，式中Ni表示第i个种的孢子数目，N为群落中AMF孢子的总数；物种均匀度J=H/lnS，式中H为Shannon多样性指数，S为某采样区AMF总种数[17]。

1.6土壤理化性质测定

土壤有机质的测定使用重铬酸钾容量法-外加热法；土壤全N的测定使用半微量开氏法；土壤碱解N的测定使用碱解扩散法；土壤全K测定使用NaOH熔融，火焰光度法；土壤速效K测定使用NH4OAc浸提，火焰光度法；土壤全P测定使用NaOH熔融—钼锑抗比色法；土壤速效P测定使用0.5mol/LNaHCO3法；土壤pH值测定使用酸度计[18]。

1.7数据处理

采用Mycocalc软件计算菌根侵染频度、侵染强度和丛枝丰富度，其它数据使用Excel 2003进行统计分析。使用Pearson相关性分析检验土壤理化因子与AMF多样性之间的相关性。所有差异显著性分析均利用SPSS 19.0中的ANOVA进行LSD检验。

2　结果与分析

2.1土庄绣线菊AMF侵染状况季节变化

在显微镜下可观察到根内寄生的菌丝，泡囊、丛枝等典型的丛枝菌根结构，故认为土庄绣线菊是一种丛枝菌根菌的宿主植物，见图1。不同季节土庄绣线菊根部AMF侵染状况见表1。由表1可知，侵染频度在3个季节中并无显著性差异，所有土庄绣线菊根样的菌根侵染频度都在90%以上，表明其很容易被AMF侵染。菌根侵染强度和丛枝丰富度在3个季节之间均存在显著性差异，5月菌根侵染强度和丛枝丰富度最高，分别为28.81%和10.91%，7月最低，仅为3.76%和0.28%。AMF的侵染度和丛枝丰富度很低，这表明土庄绣线菊所生长的环境越是恶劣对于丛枝菌根的依赖性就越大。

图1　土庄绣线菊的丛枝菌根结构

月份侵染频度(F)/%侵染强度(M)/%丛枝丰富度(A)/%5100.00±0.00a28.81±7.35a10.91±1.92a792.22±13.44a3.76±5.19b0.28±1.50b1094.81±15.56a16.64±1.46c3.66±0.12c

注：同一列不同字母表示5%水平上差异显著，下同。

2.2属水平上的AMF季节变化

从土庄绣线菊根际土壤中分离出AMF真菌10个属(表2)，Rhizophagus、Funneliformis和Glomus的频度、相对多度和重要值最高，是3个季节的共有优势属；7月和10月的优势属还包括Claroideoglomus、Acaulospora和Scutellospora。Claroideoglomus为5月最常见属；Gigaspora、Racocetra和Redeckera为7月最常见属。Acaulospora和Scutellospora为5月常见属；Paraglomus为7月常见属；Gigaspora和Redeckera为10月常见属。Racocetra和Paraglomus为10月稀有属，相对多度仅分别为0.46%和0.23%。

表2　不同季节AMF各属的频度(F)、相对多度(RA)和重要值(I)

2.3种水平上的AMF季节变化

从土庄绣线菊根围土壤中共分离出AMF 44种(表3)，包括2个未知种，其中Rhizophagus属2种，Funneliformis属2种，Glomus属20种，Claroideoglomus属2种，Acaulospora属9种，Scutellospora属3种，Gigaspora属2种，Racocetra属2种，Redeckera属1种，Paraglomus属1种。其中R.intraradices和F.mosseae的频度、相对多度和重要值最高，是3个季节的共有优势种，7月的优势种包括R.intraradices、R.clarus、F.mosseae、F.geosporum、G.versiforme、G.heterosporum和Cl.etunicatum、Scu.pellucida和Scu.scutata；10月的优势种包括R.intraradices、R.clarus、F.mosseae、G.versiforme、G.viscosum和Cl.etunicatum。

表3　不同季节AMF种的频度(F)、相对多度(RA)、重要值(I)和优势度(Dom)

续表3

AMF属5月F/%RA/%I/%Dom7月F/%RA/%I/%Dom10月F/%RA/%I/%DomGlomusboreale0.000.000.00—22.222.2912.25C0.000.000.00—Glomuscerebriforme0.000.000.00—22.222.4012.31C0.000.000.00—Glomusambisporum0.000.000.00—11.112.516.81D0.000.000.00—Glomusfragile0.000.000.00—22.222.6312.43C0.000.000.00—Glomussp.10.000.000.00—66.672.1734.42B0.000.000.00—Claroideoglomuslute-um66.673.3835.02B88.892.7445.82B77.783.4340.61BClaroideoglomusetunicatum66.676.3336.50B100.002.8651.43A100.006.1853.09AAcaulosporafoveata55.563.3829.47C55.562.9729.26C77.782.9740.38BAcaulosporascrobicu-lata0.000.000.00—66.673.0934.88B11.110.235.67DAcaulosporamellea0.000.000.00—55.563.2029.38C66.671.6034.13BAcaulosporabireticu-lata0.000.000.00—33.333.3118.32C0.000.000.00—Acaulosporacavernata0.000.000.00—11.113.437.27D22.220.4611.34CAcaulosporapolonica0.000.000.00—11.110.115.61D0.000.000.00—Acaulosporarehmii0.000.000.00—33.330.3416.84C11.110.235.67DAcaulosporadenticu-lata0.000.000.00—22.220.2311.23C33.330.6917.01CAcaulosporasp.122.220.8411.53C0.000.000.00—22.220.4611.34CScutellosporapelluci-da33.332.5317.93C100.001.6050.80A77.783.6640.72BScutellosporacalospo-ra33.332.1117.72C55.561.0328.29C22.220.6911.45CScutellosporascutata33.332.1117.72C100.002.9751.49A66.673.6635.16BGigasporaramisporophora0.000.000.00—66.671.2633.96B11.110.695.90DGigasporacandida0.000.000.00—66.670.8033.73B22.220.6911.45CRacocetrafulgida0.000.000.00—33.330.3416.84C11.110.465.78DRacocetragregaria0.000.000.00—33.330.3416.84C0.000.000.00—Redeckerafulvum0.000.000.00—66.671.0333.85B22.220.9211.57CParaglomusoccultum0.000.000.00—44.440.5722.51C11.110.235.67D

注：A为优势种；B为最常见种；C为常见种；D为稀有种；—为未出现。

2.4AMF多样性指数分析

土庄绣线菊根土壤不同季节AMF的孢子密度、种的丰富度及物种多样性见表4。由表4可知，在3个月中孢子密度和种的丰富度均具有季节性差异，7月最高，而5月最低。AMF群落的多样性指数也具有一定的季节性差异，其中Shannon多样性指数和Simpson多样性指数在7月最高，5月最低。但群落的均匀度在3个季节中均不具有统计上的差异，表明3个不同的季节AMF分布比较均匀。

表4　不同季节AMF孢子密度、种丰富度及物种多样性

2.5土壤理化性质分析

从土庄绣线菊根际土壤的理化性质分析中得知，不同季节pH值、全P、有机C无显著差异，但其他因子随着季节变化而有一定的变化，尤其速效态的土壤养分差异显著(见表5)。

表5　同一土层不同季节土壤因子

2.6土壤理化性质对AMF多样性影响

由表6可知，丰富度、Shannon指数和Simpson指数与全N和速效P呈显著负相关，与速效K呈显著正相关。丰富度与pH值呈显著负相关，与碱解N呈显著正相关。

表6　AMF多样性与土壤理化因子相关性分析

注:*表示两者之间在P< 0.05水平上有显著相关性，**表示两者之间在P<0.01水平上有极显著相关性。

3　结论与讨论

3.1讨论

本研究表明，土庄绣线菊是一种典型的丛枝菌根真菌的共生植物。杨秀丽等[19]对大兴安岭落叶松(Larixgmelinii)林的AMF多样性调查发现：灌木绣线菊(S.salicifolia)、蒙古绣线菊(S.mongolica)均为丛枝菌根真菌的共生植物，这表明绣线菊属灌木很可能多为丛枝菌根真菌的共生植物。

研究表明，土庄绣线菊根系能与AMF形成良好的共生关系，并且有显著的季节性变化。土庄绣线菊根际AMF孢子密度和种丰富度的季节性变化与沙柳(Salixpsammophila)AMF的研究结果一致[20]。Suresh等[21]研究认为孢子群落和AMF物种数夏季最高，秋季次之，春季最低。贺学礼等[22]研究表明，孢子密度和丰富度受到气候条件和土壤养分的影响，表现出明显的时间异质性。5月土庄绣线菊刚刚开始生长，7月是土庄绣线菊的生长旺盛期，其会产生大量须根，根系分泌的碳水化合物增多，有利于AMF生长。而10月气温降低，土庄绣线菊地上部分逐渐枯死。另外温度、水分、光照、土壤等随季节变化，也使AMF多样性呈现明显的季节性变化。土庄绣线菊根际AMF季节变化与植物物候一致，AMF季节性与宿主植物生长发育密切相关。

Rhizophagus、Funneliformis和Glomus为3个季节的共同优势属。Sharmah等[23]对于印度森林的研究结果认为优势属是Glomus、Rhizophagus和Claroideoglomus。Da Silva等[24]对巴西干旱环境植物和刘春卯等[25]对蒙古沙冬青(Ammopiptanthusmongolicus)的研究结果认为优势属是Acaulospora和Glomus。本研究中Rhizophagus、Funneliformi首次作为优势属，这可能是宿主植物及其根际土壤环境共同作用的结果。R.intraradices和F.mosseae为3个季节的共同优势种，表明这2种AMF对于环境条件的适应能力比较强。与王琚钢等[15]认为蒙古扁桃(Prunusmongolica)中G.mosseae为优势种基本一致。表明虽然宿主植物不同，但是AMF优势种基本一致，这可能是同为大青山环境所造成的。

AMF多样性变化还与根际土壤因子密切相关。随着全N和速效P含量升高，丰富度和多样性指数随之下降，与苜蓿(Medicagosativo)研究结果一致[26]。这是因为N含量丰富的土壤会存在大量的硝酸根离子，会引起土壤pH值的变化，从而抑制AMF产孢性能[27]，导致AMF的孢子数逐渐下降。采样地P含量越高，孢子密度越小，土壤中可利用P含量过高，同样可以降低孢子数量，这可能是可利用的P多时植物对AMF真菌的依赖性降低，导致AMF的孢子数量减少[28]，本文的研究结果验证了此观点。但该结果与贺学礼等[11]的研究结论不一致(贺学礼研究认为全N和速效P与丰富度和多样性指数是正相关的关系)，可能是宿主植物和土壤状况不同所导致的。丰富度和多样性指数与速效K呈显著正相关，这一结果与任爱天[26]研究结果相反，可能是宿主植物与采样地的气候条件、土壤状况不同所导致的。采样地土壤呈微碱性，通过相关性分析得知，丰富度与pH值呈显著负相关，因此在碱性土壤中AMF的丰富度较低[29]。丰富度与碱解N的关系与菊花(Chrysanthemummorifolium)根际AMF结果一致[22]。

3.2结论

(1)土庄绣线菊是一种典型的丛枝菌根真菌的共生植物。(2)AMF侵染强度、丛枝丰富度、孢子密度、种丰富度以及多样性指数均具有显著的季节性变化，夏季最高，秋季次之，春季最低。(3)3个季节共分离出AMF10属44种，包括2个未知种，其中Rhizophagus、Funneliformis和Glomus为3个季节的共同优势属；Rhizophagusintraradices和Funneliformismosseae为3个季节的共同优势种。(4)丰富度、Shannon指数和Simpson指数与全N和速效P呈显著负相关，与速效K呈显著正相关。丰富度与pH值呈显著负相关，与碱解N呈显著正相关。(5)土庄绣线菊根际AMF季节变化与植物物候一致，并与土壤因子密切相关。

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Diversity and Seasonal Variation of Arbuscular Mycorrhizal Fungi in Spiraea pubescens

ZHU Yan-yu1，ZHENG Rong2，DUAN Guo-zhen1，SHAO Dong-hua1，WANG Ju-gang1，BAI Shu-lan1

(1.College of forestry，Inner Mongolia Agricultural University，Hohhot Inner Mongolia 010019，P.R.China;2.College of life science and technology，Inner Mongolia Normal University，Hohhot Inner Mongolia 010022，P.R.China)

In order to explore the arbuscular mycorrhizal fungi diversity and seasonal variation in rhizosphere ofS.pubescensin Daqingshan Mountain，Inner Mongolia，China，rhizosphere soil samples were collected in spring，summer and autumn of 2014，respectively.AMF spores were separated with wet-sieving and decanting technique and identified by the morphological methods.The results indicated that the intensity of mycorrhizal colonization，the abundance of arbuscule，the spore density and the species abundance had significant differences between different seasons，and the maximum values of these four indexes were found in the summer，but the minimums were detected at spring.44 AMF species belonging to 10 genera and 2 unidentified species were isolated from all soil samples,the dominant genera of 3 seasons wereRhizophagus,FunneliformisandGlomus.R.intraradicesandF.mosseaewere the dominant species of 3 seasons.Abundance，Shannon index and Simpson index had significantly negative correlation with total Nitrogen and available Phosphorus，while they had were significantly positive correlation with available potassium.Abundance had negatively correlated with pH，and it had significantly positively correlated with alkaline Nitrogen.The seasonal variation of AMF in rhizosphere ofS.pubescenswas consistent with plant phenology，and closely related to soil factors.

Spiraeapubescens；Arbuscular Mycorrhizal Fungi；seasonal variation；soil factors

2015-09-08

国家自然基金项目(31360125)。

朱艳育(1990-)，女，硕士生，主要从事丛枝菌根真菌鉴定及生态研究。E-mail：1092678974@qq.com

简介：白淑兰(1960-)，女，教授，博士生导师，主要从事外生菌根的生态研究。E-mail：baishulan2004@163.com

S 154.3

A

1672-8246(2016)04-0077-08

doi:10.16473/j.cnki.xblykx1972.2016.04.013