无尾两栖类在不同生活史阶段的栖息环境

李成， 江建平

(中国科学院成都生物研究所，成都610041)



无尾两栖类在不同生活史阶段的栖息环境

李成， 江建平*

(中国科学院成都生物研究所，成都610041)

无尾目的生活史分为卵、蝌蚪和成体3个不同的阶段，它们分别生活在迥异的环境中，形成了各自阶段的生态适应。本文综述了无尾目3个阶段的栖息环境，以繁殖模式描述卵的栖息环境，以发育序列和生态表型描述蝌蚪的栖息环境，以生活类型描述成体的栖息环境。无尾目的环境选择策略集中表现了进化的关键趋向：由水向陆的运动。利用生活史对水陆两种环境的适应优势，无尾目成功地分布到除南极洲之外的所有大陆。

无尾目；栖息环境；繁殖模式；发育序列；生态表型；生活类型

在从水到陆的进化过程中，无尾目Anura是两栖纲动物中较成功的一支，其种类约为两栖纲物种总数的88%(Frost，2016)。绝大多数无尾目动物的生活史分为卵、蝌蚪和成体3个不同的阶段，这3个生活史阶段的动物由于各自的结构和生理机能的制约，分别生活在迥异的栖息环境中，形成了各自阶段的生态适应特点(刘承钊，胡淑琴，1961；Duellman & Trueb，1986；Altig & Johnston，1989；费梁等，2009a，2009b)。

在进行分类学和生态学研究时，无尾目动物的栖息环境也是被描述的对象。但在过去的描述中，多数仅描述了成体的栖息环境，而忽略了卵和蝌蚪的栖息环境。应用这一描述方法在分类学研究中，成体为树栖性的雨蛙和树蛙的卵的差异常常被忽视；成体为陆栖性的林蛙和蟾蜍的蝌蚪的差异也被忽视了。因为卵和蝌蚪是无尾目发育过程中的重要阶段，栖息环境的保护是物种保护行动的关键措施，缺少了对卵和蝌蚪栖息环境的研究，制定的保护对策往往存在很多缺陷。例如，树蛙保护行动忽视了对树蛙产卵用植物的保护，湍蛙保护行动忽视了湍蛙蝌蚪对流水的需求。这些基础生态学资料的缺乏都会导致保护行动的失败。因此，根据无尾目3个生活史阶段的特点制订一个多物种通用、易于掌握的栖息环境分类标准非常必要。

在全面总结国内外研究结果的基础上，本文全面介绍了无尾目3个生活史阶段的栖息环境的命名和分类，重点阐述了其生态适应意义，说明了无尾目环境选择策略的进化趋向。这对于我国无尾目动物的分类学、生态学和保护生物学等各项研究和信息共享均具有参考意义。

1 卵的环境：繁殖模式

卵是无尾目动物个体发育的第一阶段。每到繁殖季节，雌蛙都要选择不同的地点产卵，它们的卵一般很小，卵黄少，外被胶质膜，属无羊膜卵，这样的卵一般发育时间短，保水和保温的能力差；多数无尾目雄性无交接器，通过雌雄的抱对进行体外受精，受精卵行体外发育。因此受精卵的发育受环境条件，尤其是湿度和温度的影响较大。在长期的适应进化中，无尾目选择的产卵地点和胚胎发育方式呈多样化发展，以适应不同的环境条件，形成了极其多样化的繁殖模式(刘承钊，胡淑琴，1961；Salth & Duellman，1973；Duellman & Trueb，1986；Duellman，1992)。

Duellman和Trueb(1986)主要根据卵的发育地点，将无尾目的卵分为3类(表1)：水栖性的卵(A、B、C)、陆栖或树栖性的卵(D、E、F、G)和输卵管内孵化的卵(H、I)；结合卵和卵团的特征、胚胎发育时间和孵化率、孵化出的蝌蚪的大小和发育期的差异等，进一步细分为29种繁殖模式；并深入探讨了繁殖模式的演化。

两栖动物的繁殖模式具有由水栖卵向陆栖卵进化的趋势(Duellman & Trueb，1986)。多数无尾目在水塘或河流中抱对、产卵、体外受精，并孵化成蝌蚪，水栖性的卵面临着大量水生捕食动物的捕食压力，卵的死亡率很高，被认为是较原始的繁殖模式；少数无尾目将卵产在陆地上、树上，或直接发育成幼蛙，减少了被捕食的风险，提高了卵的存活率，被认为是较进化的繁殖模式；体内受精的卵胎生和胎生则被认为是最进化的繁殖模式(Wake & Dickie，1998)。两栖动物繁殖模式的多样化和演化为早期的脊椎动物征服陆地环境做出了开拓性的贡献。

2 蝌蚪的环境：发育序列和生态表型

蝌蚪是无尾目动物个体发育的第二阶段，具有一系列适应水生生活的器官。蝌蚪的形态结构具有种属特征并反映出对栖息水域和行为方式的适应性(刘承钊，胡淑琴，1961)。Altig和Johnston(1989)根据蝌蚪发育获得养分的方式将其划分为内营养群和外营养群。内营养群蝌蚪发育所需的养分来自双亲，绝大多数来自卵黄生成作用期间分配给每个卵的卵黄，这一类蝌蚪不觅食；外营养群蝌蚪以口消化各种外来食物以获取发育所需的养分，需要主动觅食。

通过蝌蚪从母体获取养分的方式，内营养群蝌蚪可以进一步分为6种发育序列(表2)；通过形态、生态和行为特点，外营养群蝌蚪可以进一步分为18种生态表型(表3)。

表1 无尾目卵的环境-繁殖模式

注： 两栖动物的中文译名依据赵尔宓等(1998); 马利高森蟾、木工汀蟾、马瑙斯负子蟾、丽肢从蛙、伊瓜佩泡蟾、埃塞俄比亚胎生蟾、卢茨河冲蟾、彼得夜跳蛙、棘刺夜跳蛙、金考齐卵齿蟾等10种， 属名依据赵尔宓等(1998)， 种名依据英文名称译出。

Notes： Chinese name of amphibians according to Zhaoetal.， 1998; ten species (Alsodesvittatus，Limnodynasteslignarius，Pipaarrabali，Allobatesfemoralis，Physalaemusspiniger，Altiphrynoidesmalcolmi，Thoropalutzi，Nyctixaluspictus，N.spinosus，Eleutherodactylusjasperi)， their genus names according to Zhaoetal.， 1998， species names according to English name.

表2 无尾目内营养群蝌蚪的环境-发育序列

注： 两栖动物的中文译名依据赵尔宓等(1998)。

Note： Chinese names of amphibians according to Zhaoetal.， 1998.

表3 无尾目外营养群蝌蚪的环境-生态表型

注： 两栖动物的中文译名依据赵尔宓等(1998); 鹦鹉叶泡蛙、博克特圆胸蛙、泽氏雨蛙等3种， 属名依据赵尔宓等(1998)， 种名依据英文名称译出。

Notes： Chinese name of amphibians according to Zhaoetal.， 1998; three species (Phyllomedusajandaia，Colostethusnubicola，Isthmohylazeteki)， the genus names according to Zhaoetal.， 1998， species names according to English name.

卵和蝌蚪的栖息生境具有密切的关系，水栖性的卵(A、B、C)和绝大多数陆栖或树栖性的卵(D、E、F)孵化为栖息于水内的外营养群蝌蚪；少数陆栖或树栖性的卵(G)和输卵管内孵化的卵(H、I)孵化为陆栖性的内营养群蝌蚪。内营养群蝌蚪(胚胎)发育完全依靠双亲抚育，而外营养群蝌蚪发育主要依靠水域内的食物(刘承钊，胡淑琴，1961)；然而，蝌蚪的分布水域较狭窄，食物种类和数量均较为有限，蝌蚪群落必须通过生态位的分化，辅以多样化的生态表型减低种间的竞争压力。以中国台湾为例，29种蝌蚪却拥有10种生态表型，以空间、时间、食物的分化利用不同的微栖境，充分地获取资源(Chou & Lin，1997；周文豪，林俊义，2000)。同时，生活在静水和流水中的蝌蚪也形成了各自的形态特点，静水型的蝌蚪体型小，尾长/头体长比值小，蝌蚪通过快速的发育，减少在水塘中的存留时间，以降低死亡率，比较适应静水生境多变的自然条件；流水型的蝌蚪体型大，尾长/头体长比值较大，生长发育慢，蝌蚪通过加强游泳能力，减少被捕食的风险，这是2种不同环境条件下的生态适应策略(李成等，2005)。

3 成体的环境：生活类型

经过卵孵化为蝌蚪的第一阶段和蝌蚪发育为幼蛙的第二阶段，无尾目到达了生活史的第三阶段：成体阶段。相对于卵较为固定位点的孵化和蝌蚪狭窄水域的游泳，成体的运动能力和活动范围得到了极大扩展。刘承钊和胡淑琴(1961)、费梁等(2009a，2009b)发现无尾目成体的外部形态、生活方式与栖息环境有一定关系，并依据野外最经常发现成体的栖息场所为主要依据，将成体的栖息环境划分为水栖、陆栖和树栖3种生活类型(表4)。

表4 无尾目成体的环境-生活类型

无尾目成体拥有敏捷的跳跃能力、游泳能力以及多种保护色，从成体的保护色和体型结构上可以反映出其对栖息环境的适应。水栖的成体一般蹼较发达，具有很强的游泳能力，背部皮肤上黑色或棕色的斑纹极似水中落叶的光影；陆栖的成体一般蹼不发达，皮肤角质化程度较高，体色以棕褐色为主，极少鲜艳醒目的斑纹，与泥土及落叶的颜色极协调；生活在绿色植物上的树栖种类体色多以绿色为主，体扁平而细长，指趾吸盘和蹼发达，四肢细长，有很显著的适应意义(刘承钊，胡淑琴，1961；费梁等，2009a，2009b)。此外，无尾目成体还形成了应对低温和干旱的冬眠和夏眠的适应机制，有效地克服了温度、湿度和地理因素的限制，多样化的生活类型极大推动了无尾目的分化和分布。

然而，无尾目成体的皮肤通透性高，保水和保温能力差，多数种类的成体仍然栖息在水域附近，而且日运动距离短(Kramer，1973；齐银等，2007)，活动区域狭窄，核心生境半径仅为205～368 m(Semlitsch & Bodie，2003)；加上无尾目动物具有很高的栖息地忠诚度，据统计，83%的大蟾蜍Bufobufo雄性幼蟾和100%的雌性幼蟾登陆2年性成熟后，会返回到出生的池塘繁殖(Reading，etal.，1991)；因此，无尾目成体的生活类型也深刻影响着其后对产卵位点的选择。

4 环境选择的进化趋向

无尾目动物的防御、扩散、迁移能力弱，防御敌害能力较差，对环境的依赖性大；而且作为从水到陆的过渡类群，生活史又被分为3个不同的阶段。一方面，无尾目的生境选择具有明显的生态适应意义(Duellman，1992)，例如在卵发育期，由于卵富含蛋白质和多糖，成为捕食动物的优质食物，部分无尾目动物通过产卵地点由水向陆的演化，或者直接发育，成功减少了卵被捕食的风险；另一方面，通过卵、蝌蚪和成体不同的适应形式，集中展现了无尾目环境选择策略的关键进化趋向：由水向陆的运动，许多无尾目的1个或全部发育阶段都是在陆上完成的。此外，无尾目的繁殖行为也呈现出与陆栖生活相适应的4个进化趋势(Jameson，1957)：(1)求偶期间，雌性在择偶时逐渐占主导地位，由原始的雄性吸引雌性的求偶类型逐渐转变为雌性选择雄性的进化求偶类型；(2)抱对产卵期间，抱握位置由原始的胯部抱握方式向进化的胸部抱握方式转变，使雌雄两性的泄殖腔逐渐靠近，提高受精率；(3)求偶和产卵行为的地点逐渐由水中转移到陆地；(4)求偶和产卵行为的陆栖性越强，雌性或雄性表现出的护卵行为越明显。

无尾目具有水生脊椎动物和陆生脊椎动物的双重特性，通过多样化的发育模式与适应机制，充分利用生活史对水陆两种生境的适应优势，使得无尾目动物成功地分布到除南极洲之外的所有大陆。

致谢：本所Janak Raj Khatiwada博士校订英文摘要；审稿专家对本文提出了宝贵的修改意见，特此致谢。

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Anuran Life Cycle and Habitat Preference

LI Cheng， JIANG Jianping*

(Chengdu Institute of Biology， Chinese Academy of Sciences， Chengdu 610041， China)

The life-cycle of anuran are divided into three stages including egg， tadpole， and adult; and each stage is accordant to specific environment and forming adaptive radiation， respectively. This article summarized the described habitats of anurans in three stages， and the majority of such descriptions were relate to reproductive modes for eggs， developmental guilds and ecomorphological guilds for tadpoles， and habitat types for adults. The strategy of habitat selection of anurans is responsive to the key trend for evolution： from water to land. By the adaptive advantage from the biphasic life cycle， the anurans can successfully occur on all continents except Antarctica.

Anuran; habitat; reproductive mode; developmental guild; ecomorphological guild; habitat type

2016-04-08 接受日期：2016-10-09

国家自然科学基金项目(31172055; 31172174)

李成， 男， 副研究员， 研究方向： 两栖爬行动物分类与保护， E-mail：licheng@cib.ac.cn

*通信作者Corresponding author， E-mail：jiangjp@cib.ac.cn

10.11984/j.issn.1000-7083.20160077

Q959.5

A

1000-7083(2016)06-0950-06