茶丽纹象甲对茶树品种的取食选择及其诱导的4种萜烯类化合物

韩娟娟，李喜旺，刘丰静，辛肇军，张瑾，张新，孙晓玲*

中国农业科学院茶叶研究所，浙江 杭州 310008；2. 农业部茶树生物学与资源利用重点实验室，浙江 杭州 310008；3. 福建省农业科学院茶叶研究所，福建 福安 355000

茶丽纹象甲对茶树品种的取食选择及其诱导的4种萜烯类化合物

韩娟娟1,2，李喜旺1,2，刘丰静3，辛肇军1,2，张瑾1,2，张新1,2，孙晓玲1,2*

中国农业科学院茶叶研究所，浙江 杭州 310008；2. 农业部茶树生物学与资源利用重点实验室，浙江 杭州 310008；3. 福建省农业科学院茶叶研究所，福建 福安 355000

本文以龙井43为对照，研究了茶丽纹象甲雌、雄成虫对不同品种茶苗的选择性和取食量差异，并比较了茶丽纹象甲取食诱导龙井43、黄旦、福云6号和丹桂4个品种茶苗所释放的4种重要萜烯类化合物的差异。结果表明，在有食源选择的情况下，茶丽纹象甲雌成虫在福云 6号茶苗上的着落率和取食量都显著高于龙井43，而雌、雄两性对龙井43茶苗的取食量均显著高于黄旦；但是，在无食源选择的情况下，同一性别茶丽纹象甲对4个品种茶苗的取食量之间不具显著差异。与同一品种的健康茶苗相比，茶丽纹象甲取食均可显著诱导不同品种4种萜烯类物质的释放。茶丽纹象甲对不同品种茶苗为害相同时间，各品种萜烯类化合物的释放量有所差异，为害12 h，丹桂中芳樟醇的释放量和福云6号中DMNT、法呢烯的释放量显著高于龙井43；为害24 h，黄旦和丹桂中罗勒烯的释放量、福云6号中芳樟醇的释放量，以及黄旦、丹桂和福云6号中DMNT和法呢烯的释放量均显著高于龙井43。

茶丽纹象甲；茶树；品种；诱导；萜烯类化合物

植食性昆虫的取食和产卵均会诱导植物释放大量的挥发性有机化合物（Herbivore induced plant volatiles, HIPVs）。HIPVs的种类繁多，包括绿叶挥发物、萜烯类和氨基酸衍生物等[1]，其中萜烯类化合物是最为重要的诱导性挥发物类群之一[2]。HIPVs可被植食性昆虫、天敌及邻近的植物所识别和利用，从而影响生态系中不同营养层间的种群平衡，直接或间接地调节植物与昆虫之间的关系[3-5]。萜烯类化合物的生态功能多样，不仅对植食性昆虫具有直接驱避、拒食或毒杀作用[6-8]，还对害虫的天敌具有引诱功能[9-10]。有研究发现，HIPVs具有植物种类、生育期和生理状况的特异性[11-13]。进一步的研究还发现，同种害虫为害诱导同一植物不同品种（品系）释放的挥发物并不相同，从而导致不同品种（品系）的虫害苗对天敌的引诱能力存在显著差异[14-17]。例如，二斑叶螨（Tetranychus urticae）为害可诱导菜豆（Phaseolus vulgaris）抗性品种释放(反,反 )-4,8,12-三 甲 基 -1,3,7,11-十 三 碳 四烯（(E,E)-4,8,12-trimethyltrideca-1,3,7,11-tetraene, TMTT）和顺-3-己烯基醋酸酯这 2种对智利小植绥螨（Phytoseiulus persimilis）具有显著引诱作用的化合物，然而感性品种却不能被诱导[17]。

茶树（Camellia sinensis (L.) O. Ktze）是多年生常绿木本经济作物，常年害虫发生严重。茶丽纹象甲（Myllocerinus aurolineatus Voss）是茶园中重要的食叶性害虫种类之一，成虫聚集咀食茶树嫩叶，猖獗发生时可造成茶树残叶秃脉。先期研究发现，茶丽纹象甲成虫为害可诱导龙井43释放40种挥发物，并发现顺-3-己烯基醋酸酯、法呢烯、罗勒烯、反-4,8-二 甲 基 -1,3,7-壬 三 烯 （ (E)-4,8-dimethyl-1,3,7-nonatriene, DMNT）和芳樟醇等13种化合物对茶丽纹象甲成虫具有电生理活性，而法呢烯、罗勒烯、DMNT和芳樟醇对象甲雌、雄成虫具有不同的生物活性，室内和田间生测还发现罗勒烯和顺-3-己烯基醋酸酯按一定比例组合对雌、雄成虫均有引诱作用[18-19]。然而，茶丽纹象甲为害诱导不同茶树品种所释放的挥发物组成之间的差异，以及这个差异对茶树品种抗性强弱存在何种影响等尚未见报道。黄旦、丹桂、福云6号是福建省选育的茶树良种，并且品种之间可能对茶丽纹象甲存在抗性差异[20]。本研究以龙井43为对照，通过测定茶丽纹象甲雌、雄成虫对不同品种的选择性和取食量，研究了不同品种对茶丽纹象甲的抗性强弱，进而比较了茶丽纹象甲取食诱导龙井 43与其他3个品种所释放的4种重要萜烯类化合物的差异，以期为阐明不同品种对茶丽纹象甲的抗性机理提供科学基础。

1 材料与方法

1.1 供试茶苗品种与昆虫

供试茶树品种为龙井 43、黄旦、福云 6号、丹桂，单株种植于直径 14 cm，高 15 cm的花盆中，于（26±2）℃温室中培养，光周期L︰D= 12︰12，相对湿度60%～70%，每4个月施1次有机肥。选择长势良好、无病虫害的2年生茶苗用于试验。

在福建省农业科学院茶叶研究所，于茶丽纹象甲成虫盛发期用盆拍法收集成虫。雌、雄虫在养虫笼中混合放置2 d后，根据外部形态特征区分雌、雄虫并分瓶用茶树叶片饲养。饲养条件为：温度（25±2）℃，相对湿度（70±5）%，光周期L︰D=13︰11。室内饲养2周后用于实验，实验前饥饿4 h。

1.2 实验方法

1.2.1 茶丽纹象甲对不同品种茶苗的选择性

实验在养虫笼（50 cm×50 cm×50 cm）中进行。分别剪取4个品种的茶树枝条（带有5片未受害嫩叶，长约12 cm），每个品种2枝插入一个带水的花泥块中。均以龙井43为对照，其余3个品种与其以对角线方式放置。在对角线中央处放置10头象甲雌或雄成虫，24 h后观察并记录象甲所在位置。以不同品种茶枝的中心为圆点，半径30 cm以内的象甲均认为是对该品种有选择。该试验在暗室中进行，严格避免光照对象甲选择行为的影响。4个生物学重复。具体方法参照文献[21]中的方法，计算公式如下：

1.2.2 不同品种对茶丽纹象甲的选择性拒食活性

处理方法同1.2.1。放虫24 h后，将有取食痕迹的叶片采下并扫描，像素选择为 300 dpi。用Sigma scan®软件对被取食的叶面积进行采集。叶面积的表示单位为：像素×103。每个处理4次重复。选择性拒食率的计算方法如下：

1.2.3 不同茶树品种对茶丽纹象甲的非选择性拒食活性

分别选择嫩度和叶面积大小几乎一致的4个品种的茶树叶片，叶柄部包以含水的脱脂棉。相同品种的叶子2片1组放入一个养虫罐中，每罐放入6头象甲雄虫或雌虫，24 h后对取食面积的数据进行采集，方法同前。每个处理4次重复。象甲的非选择性拒食率依照下面公式进行计算：

1.2.4 茶丽纹象甲取食诱导不同品种茶树的挥发物的收集与鉴定

挥发物的收集采用顶空活体取样法，采用35 mg的80～100目的Super Q（Altech，美国）作为吸附剂，进入气体流量为1 360 mL·min-1，抽出气流为1 040 mL·min-1，气体收集时间为1 h，500 μL的色谱级二氯甲烷（天津四友）洗脱，添加 0.05 μg 的癸酸乙酯（Ethyl decanoate）作内标。无分流进样，进样量为1 μL。GCMS-QP2101（岛津公司，日本），内接DB-5（60 m×0.25 mm×0.25 μm）毛细管柱。柱温起始温度为45℃，保持2 min；然后以每分钟5℃的速率升至210℃；再以每分钟25℃的速率升至260℃，保持10 min。载气为氮气，流速1 mL·min-1。质谱采用EI电离方式，70 ev轰击电压，扫描频率每秒2次，检测器温度为250℃。检索谱库为 NIST27和 NIST147。采用对比标准品的保留时间、质谱图或考瓦斯指数和谱库检索进行定性分析。采用内标法进行定量分析。具体方法详见文献[18]。分别于接虫后的0、12、24 h采集挥发物，24 h后取出象甲并清除虫粪等残留物，于3 h后再采集挥发物1次。

1.3 统计分析

利用PASW Statistics 18软件对数据进行统计分析。茶丽纹象甲对不同茶树品种的选择性、选择性拒食活性和挥发物释放量之间的差异显著性采用t-test方法进行比较。茶丽纹象甲对 4个品种强迫取食的差异显著性采用单因素方差分析。

2 结果与分析

2.1 不同茶树品种对茶丽纹象甲的驱避与拒食活性

2.1.1 茶丽纹象甲对不同茶树品种的选择性

生测结果表明，与龙井 43相比，福云 6号对象甲雌成虫具有显著的引诱作用，选择率为71.16%，趋避率为－275%；但是对象甲雄成虫无显著影响。与对照相比，黄旦和丹桂两个品种对象甲雌、雄成虫的趋避性没有显著差异（表1）。

2.1.2 不同茶树品种对茶丽纹象甲的选择性拒食活性

与对照相比，黄旦对象甲雌、雄成虫具有显著的选择性拒食活性，拒食率分别为61.66%和 53.46%；象甲雌成虫对福云 6号则表现出显著的偏好性，选择性拒食率为－49.25%；丹桂对茶丽纹象甲无显著的选择性拒食活性（表2）。

2.1.3 不同茶树品种对茶丽纹象甲的非选择性拒食活性

在无食源选择的情况下，同一性别茶丽纹象甲对 4个茶树品种的取食量之间不存在显著差异。但是，雌、雄成虫对黄旦和丹桂的取食量之间存在显著差异，对龙井 43和福云 6号的取食量之间差异不显著（表3）。

表1 不同品种茶苗对茶丽纹象甲雌、雄成虫的驱避活性Table 1 Repellent activities of different cultivars against female or male adultMyllocerinus aurolineatus

表2 茶丽纹象甲对不同品种茶苗的选择性拒食活性Table 2 Selective antifeedant activities of different cultivars against female or male adultMyllocerinus aurolineatus

2.2 茶丽纹象甲取食诱导不同茶树品种挥发物的比较

未被茶丽纹象甲为害时，龙井43、福云6号和丹桂中均未检测到罗勒烯、芳樟醇和DMNT，仅在黄旦上检测到该物质的微量释放，但与龙井43相比无显著差异；法呢烯仅在丹桂中有痕量检测，与龙井43相比不具显著差异。与同一品种的健康苗相比，茶丽纹象甲取食均可显著诱导不同品种茶苗 4种萜烯类化合物的释放。为害12 h，丹桂中芳樟醇的释放量和福云6号中DMNT和法呢烯的释放量显著高于龙井 43；为害 24 h，黄旦和丹桂中罗勒烯的释放量、福云6号中芳樟醇的释放量，以及黄旦、丹桂和福云6号中DMNT和法呢烯的释放量均显著高于龙井43。结果见图1。

表3 茶丽纹象甲对不同品种茶苗的非选择性拒食活性Table 3 Non-selective antifeedant activities of different cultivars against female or male adultMyllocerinus aurolineatus

图1 茶丽纹象甲为害诱导不同品种释放的4种萜烯类化合物Fig. 1 The dynamic release amounts of 4 terpenoids induced by the infestation of tea weevil on each cultivar

3 讨论

茶树生长在我国暖温带和亚热带地区，常年害虫发生严重，化学农药的频繁使用造成了农药残留问题，既影响茶叶出口，又直接影响饮用者的身体健康。如何减少化学农药的使用是科研工作者及一线生产者非常关心的问题，而抗虫品种的选育是害虫综合治理的重要技术之一。刘丰静等[20]的研究结果显示，黄旦、丹桂和福云6号3个品种对茶丽纹象甲存在一定程度的抗性差异，丹桂茶树的取食量显著高于黄旦。本研究发现在有食源选择的情况下，茶丽纹象甲雌成虫在福云 6号上的着落率和取食量都显著高于龙井 43，而雌、雄两性成虫在龙井43上的取食量均显著高于黄旦（表1、表 2）；但是，在无食源选择的情况下，同一性别茶丽纹象甲对 4个茶树品种的取食量之间不具显著差异（表3）。综上，本研究结果进一步佐证了刘丰静等[20]的研究结果，并且说明在所研究的4个茶树品种中，黄旦相对于其他供试品种对象甲的抗性较强。

通常情况下，健康植物释放的挥发物的量非常少，而被植食性昆虫为害后植物挥发物的种类和数量都明显增加，为周围的生物有机体提供了丰富的化学信息[22-23]。在自然界中，HIPVs可以通过驱避害虫产卵或取食从而减少田间虫口密度，也可以通过增加捕食性或寄生性天敌的数量实现其间接防御功能[24-25]。也有研究发现，植食性昆虫可通过识别特定挥发物的释放量来区分不同植物品种的抗感能力[26-27]。法呢烯、罗勒烯、DMNT和芳樟醇是虫害诱导茶树挥发物中的重要组成部分，它们可被茶尺蠖幼虫、茶丽纹象甲和假眼小绿叶蝉等害虫为害所诱导[18,28-29]。并且，芳樟醇和DMNT与罗勒烯和法呢烯分别对象甲的雌成虫与雄成虫具有引诱作用[18]。被象甲为害后，福云 6号中芳樟醇、DMNT和法呢烯的释放量显著高于龙井43（图1-B、1-C、1-D），这一结果很好地解释了象甲雌虫在福云 6号上的着落率显著高于龙井43的现象。此外，我们还发现黄旦中罗勒烯、DMNT和法呢烯的释放量显著高于龙井43（图1-A、1-C、1-D），但象甲雌、雄两性在龙井43上的取食量均显著高于黄旦，且在黄旦和龙井43之间没有选择差异，由此推测罗勒烯、法呢烯和 DMNT可能对象甲具有拒食作用。继而，我们的研究还发现雌、雄象甲成虫在黄旦和丹桂上的取食量存在显著差异，而在两个品种中对象甲雄虫具有显著引诱作用的罗勒烯和法呢烯，和对雌虫具有显著引诱作用的DMNT的释放量均显著高于龙井 43，并且，象甲的雌、雄成虫对龙井43和福云6号的取食量不具显著差异。综上，我们推测仅罗勒烯这一种物质可能对象甲具有拒食作用。目前，已有大量研究报道法呢烯、芳樟醇、2,6-二甲基-3,7-辛二烯-2,6-二醇和顺-α-香柑油烯等萜烯类化合物对植食性昆虫具有驱避、毒杀或拒食功能[30-33]，有关罗勒烯是否具有抗虫功能，仅Kiran等[34]报道缎木（Chloroxylon swietenia DC.）提取物中富含罗勒烯，并且提取物对斜纹夜蛾（Spodoptera litura (F.)）具有毒杀、拒食和驱避产卵的作用。抗虫性是植物在进化过程中形成的对抗害虫为害的生态适应性，是植物品种因为具有某些生化或物理的特性，使害虫不选择其危害，或表现出对害虫的取食、生长、发育和繁殖有抑制作用，甚至有毒害作用[35]。植物的次生代谢物质组成结构复杂，对某一品种的抗虫能力和机理并非可以简单地用单一物质来判断或解释。本文仅局限于研究4种茶树中重要的萜烯类化合物，从现有研究结果中推论出罗勒烯可能是造成品种抗性差异的原因之一，但是罗勒烯对茶丽纹象甲的拒食能力和拒食机理，以及它是否可以作为衡量茶树抗象甲品种的判断标准之一则还需进一步研究。

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Feeding Selection of Tea Cultivars by the Tea Weevil and the Four Induced Terpenoids

HAN Juanjuan1,2, LI Xiwang1,2, LIU Fengjing3, XIN Zhaojun1,2, ZHANG Jin1,2, ZHANG Xin1,2, SUN Xiaoling1,2*

1. Tea Research Institute of Chinese Academy of Agricultural Sciences, Hangzhou 310008, China; 2. Key Laboratory of Tea Biology and Resource Utilization of Ministry of Agriculture, Hangzhou 310008, China; 3. Tea Research Institute, Fujian Academy of Agricultural Sciences, Fu'an 355000, China

The discrepancies of host selection and food consumption of tea weevil in Longjing 43 and three other tea cultivars (namely Longjing 43, Huangdan, Fuyun 6 and Dangui) were investigated in the present study. The emission discrepancies of the four induced terpenoids were also determined in the four cultivars. The results showed that the landing rate and food consumption of tea weevil female adults in Fuyun 6 were significantly higher than those in Longjing 43 when there had food choice. While the food consumptions of both male and female tea weevil adults in Longjing 43 were significantly higher than those in Huangdan. However, when there had no food choice, foodconsumption of the same gender had no significant difference with each tea cultivar. When compared with the controls, the infestation of tea weevils dramatically induced the emission level of the four terpenoids in each tea cultivar. When the tea plants were infested by the tea weevils for 12 h, the amount of linalool in Dangui, the amount of (E)-4,8-dimethyl-1,3,7-nonatriene (DMNT), and farnesene in Fuyun 6 were significantly higher than those in LongJing 43. When the tea plants were infested by the tea weevils for 24 h, the amount of ocimene in Huangdan and Dangui, the amount of linalool in Fuyun 6, the amount of DMNT and the amount of farnesene in the three tea cultivars, Huangdan, Dangui and Fuyun 6, were significantly higher than those in Longjing 43.

Myllocerinus aurolineatus, Camellia Sinensis, cultivar, induced, terpenoids

S571.1；S435.711

A

1000-369X（2017）02-220-08

2016-10-12

2016-10-26

公益性行业（农业）科研专项经费（201403030）、浙江省科技厅公益技术研究农业项目资助（2015C32081）、浙江省自然科学基金项目资助（LQ14C140001）、浙江省“151”人才工程资助项目

韩娟娟，女，硕士，主要从事茶树与害虫互作研究。*通讯作者：xlsun1974@163.com