崇明东滩南部大弹涂鱼食源的稳定同位素分析

马荣荣，宋 超，王 妤，王思凯，赵 峰，裴倩倩，纪 严，庄 平

崇明东滩南部大弹涂鱼食源的稳定同位素分析

马荣荣1，2，宋 超2，王 妤2，王思凯2，赵 峰2，裴倩倩1，2，纪 严1，2，庄 平2

（1.上海海洋大学水产与生命学院，上海 201306；2.中国水产科学研究院东海水产研究所，农业部东海与远洋渔业资源开发利用重点实验室，上海 200090）

利用稳定同位素技术，对崇明东滩南部湿地4、5月份采集到的大弹涂鱼（Boleophthalmus pectinirostris）的食源进行初步研究。结果显示，大弹涂鱼δ13C和δ15N值分别为－19.28‰～－14.59‰，7.96‰～10.13‰。利用同位素混合模型（IsoSource）计算包括白茅（Imperata cylindrical）、芦苇（Phragmites australis）、互花米草（Spartina alterniflora）、糙叶苔草（Carex scabrifolia）、底栖微藻、颗粒有机物和沉积质在内的7种初级生产者对大弹涂鱼碳源食源贡献的可能范围及分布频率，结果表明白茅、芦苇、互花米草、糙叶苔草、底栖微藻、颗粒有机物和沉积质对大弹涂鱼食源的可能贡献范围分别为0%～69%、0%～30%、0%～72%、0%～30%、0%～76%、0%～44%和0%～47%。利用后整合方法计算得到C3植物（芦苇和糙叶苔草）、藻类及有机质（底栖微藻、颗粒有机物和沉积质）和C4植物（白茅和互花米草）三大类生产者对大弹涂鱼食源的贡献情况，结果表明C3植物、藻类及有机质和C4植物对大弹涂鱼春季食物贡献范围分别为0%～30%、0%～76%和24%～72%，中值分别为15%、38%和48%，表明C4植物是大弹涂鱼不可缺少的食源。同时，根据大弹涂鱼的δ15N值，得出大弹涂鱼属于2.07～2.65级营养级，为次级消费者。

大弹涂鱼；崇明东滩；食源；δ13C；δ15N

大弹涂鱼（Boleophthalmus pectinirostris）隶属于鲈形目（Perciformes），虾虎鱼科（Gobiidae），背眼虾虎鱼亚科（Oxudercinae），大弹涂鱼属［1］，主要栖息于河口潮间带及红树林地区，善于跳跃爬行，是一类因拥有部分两栖特性而具有较强陆生能力的鱼类［2］。有研究报道大弹涂鱼主要分布于中国、朝鲜和日本，我国主产于江苏、浙江、福建、台湾、广东和广西沿海［3］。大弹涂鱼含有8种人体必需氨基酸，营养价值高，是一种具有市场前景的滩涂养殖经济鱼类［3－4］。同时，大弹涂鱼作为广泛分布于河口滩涂湿地的定居鱼类，参与了滩涂湿地食物网物质循环和能量流动，对维系健康的滩涂湿地生态系统具有重要作用。因此，了解大弹涂鱼的食源特征对整个河口资源的管理和保护有着重大的意义［5］。

长江口是世界大型的多泥沙浑浊河口，每年携带大量泥沙堆积于此，形成面积广阔的滩涂湿地。而崇明东滩是长江河口中规模大、发育完善、人为干扰少的河口型滩涂湿地［6］。崇明东滩滩涂属于典型的温带草本潮滩盐沼湿地，植物物种组成、群落类型与群落结构都较为简单［7］。北部以形成大面积单物种群落的外来入侵植物互花米草（Spartina alterniflora）为主，中部以土著植物芦苇（Phragmites australis）为主，而南部以形成多物种群落的多种植物为主。因植物组成较复杂的区域，其生态系统也较稳定。本文利用稳定同位素技术来探索存在于崇明东滩南部的大弹涂鱼食源情况，以期能为河口生态系统中的食物网构建、环境资源保护提供一些有价值的信息。

图1 长江口崇明东滩南部湿地采样位置示意图［8］Fig.1 Sam p ling position of Chongm ing Dongtan saltm arsh of the Yangtze River Estuary

1 材料与方法

1.1 样品采集

2016年4月中下旬至5月上旬，在崇明东滩南部如图1所示位置，利用潮沟插网的方式采集16 ind大弹涂鱼样品（体长为143～162 mm）。收取插网内的大弹涂鱼样品后，带回实验室取鱼体背部肌肉，置于－20℃保存。同时在该区域附近随机齐地割取芦苇（PA）、互花米草（SA）、糙叶苔草（Carex scabrifolia，CS）和白茅（Imperata cylindrical，IC）各10株整株植物，分别装入自封袋带回实验室后，使用蒸馏水冲洗干净，置于－20℃保存。植物样品采集设置三个平行。另外在该区域进行颗粒有机物（particulate organic matter，POM）、底栖硅藻（benthic microalgae，BMI）和沉积质（sediment organic matter，SOM）的采集，各样品亦设置三个平行。样品采集具体做法如下：

颗粒有机物（POM）的采集：涨潮时，在潮沟采集2 L的潮水，用450℃灼烧过6 h的GF／F玻璃纤维滤膜过滤。过滤后作为一个样品，置于－20℃保存。

底栖硅藻（BMI）的采集：商业沙（60～100目）用10%HCl浸泡24 h后，用蒸馏水冲洗3～5次。烘干后在马氟炉450℃下燃烧4 h以除去无机碳和有机物。落潮时，在潮沟岸边可见的底栖微藻斑块上铺一层10 cm×10 cm×5 mm处理过的商业沙。在沙面上放一张孔径为200目的尼龙网，再在尼龙网上铺一层10 cm×10 cm×5 mm的薄沙。用GF／F滤膜过滤的潮沟水保持湿润。1～2 h后，取下尼龙网及其上面的沙，5个样品混合后放入大烧杯内作为一个样品，用蒸馏水冲洗搅拌，使用预处理过的GF／F滤膜过滤悬浮物（不含沙），GF／F滤膜带回实验室－20℃保存［9］。

沉积质（SOM）的采集：落潮时，在潮沟中用钢尺随机选取5个2 cm×2 cm的样方，取表层1 cm沉积物混合后作为一个沉积质（SOM）样品。

1.2 样品前处理

所有植物样品、大弹涂鱼肌肉组织和底栖硅藻（BMI）样品利用冷冻干燥机在－40℃条件下冷冻干燥至恒重，充分研磨后，使用80目筛网过滤，然后保存在干燥器中至上机测定。

颗粒有机物（POM）和沉积质（SOM）样品冷冻干燥研磨后，使用1 mol·L－1HCl进行酸化处理。然后再次进行冷冻干燥研磨，使用80目筛网过滤，在干燥器中保存至上机测定。

1.3 样品测定

用于测定稳定C、N同位素的样品送往上海交通大学分析测试中心，利用德国Elementar公司的VarioELⅢ／IsoPrime元素分析同位素质谱联用仪进行测定。

稳定同位素丰度的测定采用相对测量法，按以下公式计算得出：

式中，X表示13C或15N，R表示13C／12C或15N／14N。R标准值为国际标准物质美洲拟箭石（PDB）的碳同位素比值或标准大气氮同位素比值。在测定中每测10个样品加测1个标准样品。

消费者的营养级计算公式为：

式中，TL表示所计算生物的营养级，δ15Nconsumer为该生物的δ15N值，δ15Nbaseline为基线生物的δ15N值。本研究选取初级消费者毛蚶（Scapharca subcrenata）的闭壳肌（7.73‰）作为基准值［10］。△δ15N为一个营养级δ15N的富集度，本研究采用POST［11］的研究结果3.4‰作为δ15N富集值。2表示基线生物的营养级。

1.4 数据分析

利用IsoSource软件进行多源线性混合模型来估算各种食源对大弹涂鱼的碳源相对贡献情况［12－13］，其输出结果为每种食源可能贡献的分布频率。为了获取更有解释意义的结果，本实验中7种食源被合并成3大类后，即C3植物（芦苇＋糙叶苔草）、藻类及有机质（BMI＋POM＋SOM）、C4植物（白茅＋互花米草）后，使用后整合分析方法［14］进一步分析各食源对大弹涂鱼的相对贡献。大弹涂鱼食源贡献利用Sigma Plot 12.0作图。

2 结果与分析

2.1 初级生产者的稳定同位素比值

表1列出了采集到的初级生产者的δ13C和δ15N值。同为C4植物的互花米草和白茅比C3植物芦苇和糙叶苔草有显著富集的δ13C值。C3植物芦苇（－30.07‰±0.03‰）和糙叶苔草（－29.92‰±0.01‰）有最低的δ13C值。BMI、POM和SOM的δ13C值介于C3植物和C4植物之间。采集的7种初级生产者样品的δ15N值介于（2.20‰±0.12‰）～（5.99‰±0.18‰）之间。外来植物互花米草和土著植物芦苇的δ15N都较高，白茅的δ15N值最小为2.20‰±0.12‰。

2.2 大弹涂鱼的稳定同位素比值

图2显示了采集到的16条大弹涂鱼的δ13C和δ15N值。其δ13C值介于－14.59‰～－19.28‰之间，表明BMI、互花米草和白茅可能是大弹涂鱼春季的主要食源。大弹涂鱼的平均δ15N值为9.25‰，变化范围为7.96‰～10.13‰。选择△δ15N的富集值为3.4‰［11］，则大弹涂鱼的营养级范围为2.07～2.65，为次级消费者。

表1 春季崇明东滩南部初级生产者的δ13C和δ15N值Tab.1 Theδ13C andδ15N values of the primary producer located in the south of Chongm ing Dongtan saltmarsh in spring

图2 崇明东滩南部初级生产者（☆）和大弹涂鱼（●）春季的δ13C和δ15N值（平均值±标准差）Fig.2 Theδ13C andδ15N values of the primary p roducer（☆）and Boleophthalmus pectinirostris（●）collected in the south of Chongm ing Dongtan saltmarsh in spring（Mean±SD）

2.3 各种食源对大弹涂鱼的相对贡献

利用IsoSource软件计算得到7种初级生产者对大弹涂鱼食源贡献的可能范围及分布频率（表2）。结果表明作为C4植物的白茅和互花米草的碳源贡献范围和中值明显高于芦苇、糙叶苔草、颗粒有机物和沉积质。另外，底栖微藻的碳源贡献范围（0%～76%）和中值（11%）亦高于芦苇、糙叶苔草、颗粒有机物和沉积质。

表2 初级生产者对大弹涂鱼春季碳源贡献中值及范围Tab.2 The contribution median value and range of primary producers to the carbon source of Boleophthalmus pectinirostris in spring

图3 基于后整合方法计算3类初级生产者（C3植物、微藻及有机质和C4植物）对大弹涂鱼春季的食源贡献Fig.3 The food source contribution of three prim ary p roducers（C3p lants，algae and organic matter，and C4plants）for Boleophthalmus pectinirostris in spring based on posteriori aggregation

表3 三类初级生产者对大弹涂鱼春季食源贡献中值及范围Tab.3 Themedian value of food source contribution and range of three primary producers for Boleophthalmus pectinirostris in spring

为得出更加客观的分析结果，本文利用后整合方法得出了C3植物（PA＋CS）、藻类及有机质（BMI＋POM＋SOM）、C4植物（IC＋SA）三大类生产者对大弹涂鱼春季食源的可能贡献情况（图3和表3）。C3植物对大弹涂鱼的食物贡献中值为15%，范围为0%～30%，藻类及有机质对大弹涂鱼的食物贡献中值为38%，范围为0%～75%。而C4植物的白茅和互花米草对大弹鱼的食物贡献中值为48%，范围为24%～72%，表明至少有24%的有机碳来自于C4植物，C4植物是大弹涂鱼非常重要的有机碳源，对大弹涂鱼来说C4植物的碳源食物贡献是不可缺少的。

3 讨论

3.1 初级生产者的稳定同位素比值

研究食源的传统方法主要是消化道内含物法，该方法具有直观的优点。但该方法也存在一定的缺点，如采样量大，存在一定偶然性，结果倾向于保留在消化道内难消化的食物［6，15］。近年来兴起的稳定同位素技术，只需很少的样品量即可示踪元素的来源、组成、分布和去向，进而反映生物体的食源状况［16］。在滨海地区，碳、氮稳定同位素技术已被成功地运用于分析消费者食源、消费者营养位置和食物网生态系统中［17－19］。有文献报道维管植物体各组织的稳定同位素值存在一定的差异［6］。故本研究采集了广泛分布于崇明东滩南部地面以上的全部植株（芦苇、糙叶苔草、白茅和互花米草）作为初级生产者研究对象。测定中，芦苇、互花米草、颗粒有机物和沉积质的δ13C值普遍较其它许多研究的测定值偏小［5－6，17］。这可能与本实验样品采集时间为4～5月份，而其它文献报道的采样时间多在7～10月份有关。各种植物4～5月份相对于7～10月份的生长状况还比较幼嫩，各部分（叶、茎、花等）在整个植株中所占比例与7～10月份相差较远。从而，造成整个植株春季的δ13C值与其它季节采集的样品差距较大。植物茎叶的脱落沉积进而引起颗粒有机物和沉积物也普遍偏小。

崇明东滩滩涂借助潮水的冲刷可形成潮沟、光滩、洼地、裸地以及不同的植被群落生境。余婕等［6］报道在不同生境下，各消费者及生产者的稳定碳、氮同位素值组成也存在一定的差异。由于崇明东滩南部区域的底质较硬，虽然借助潮水形成了多种复杂的生境，但只有潮沟区域才可满足大弹涂鱼穴居，钻洞栖息的习性。故也只能在潮沟区域可采集到大量的大弹涂鱼。虽然本研究的样品与部分文献一样也采自崇明东滩，但本次研究取样点设置在崇明东滩南部潮沟区域，与其它报道研究的具体位置和生境有所不同，这也可能是造成所测定的初级生产者碳、氮值与其它文献有差异的重要原因。另外，本研究中另一重要的初级生产者底栖微藻的碳、氮值与前人报道的比较一致［17］。采集自潮沟水的颗粒有机物与沉积质的碳、氮稳定同位素值均较为相近，这一定程度上说明潮水中的颗粒有机物多来源于沉积质的冲刷，这也与长江口多泥沙的自然状况相符。

3.2 维管植物和微藻及有机质对大弹涂鱼的相对贡献

王磊［5］利用稳定同位素技术研究杭州湾滩涂湿地的大弹涂鱼的食源贡献，结果显示C4植物互花米草对大弹涂鱼的有机碳的贡献率可达90%以上。表明C4植物互花米草是杭州湾滩涂湿地大弹涂鱼的主要有机碳来源。在本研究中，崇明东滩也存在互花米草入侵的现象，但入侵多出现在崇明东滩的中部和北部。本研究设置的采样地点为崇明东滩的南部，外来入侵植物互花米草含量较少。但该区广泛存在的白茅仍为一种C4草本植物［20］。其δ13C值与同为C4植物的外来入侵植物互花米草的δ13C值相近，而δ15N值相差较大。客观的后整合分析方法表明C4植物白茅和互花米草对大弹涂鱼的碳源贡献最高可达72%，至少为24%。表明C4植物在崇明东滩湿地大弹涂鱼的碳源贡献中仍占非常重要的地位，但碳源贡献比例要小于广泛存在互花米草入侵的杭州湾滩涂湿地的大弹涂鱼碳源贡献率。这也从一定程度上反映了外来入侵植物互花米草可通过大弹涂鱼的食源侵入到生态系统中。

相对于具有较高木质素含量，而很难被动物消化的维管植物，底栖微藻被认为具有较高的营养价值。在潮滩中，底栖微藻通常为硅藻，而硅质细胞壁很容易被物理作用破碎，易于消化。因此底栖微藻在滩涂食物网中扮演着重要的角色。多数已报道的文献支持大弹涂鱼主要摄食底栖硅藻［21－22］。朱友芳等［23］对龙江口潮间带大弹涂鱼食性分析表明在大弹涂鱼摄食中，硅藻最为重要，占有较大比例（17.3%）。另外，其它藻类及生物在大弹涂鱼肠道内也有发现。其中蓝藻在大弹涂鱼食性中占10.5%，线虫、轮虫、原生动物和甲藻各占5.1%、0.2%、0.2%和0.1%。非生物类群中有机碎屑和沙泥也占有一定比例，分别为17.3%和1.74%。由此可见，大弹涂鱼主要摄食底栖硅藻和有机碎屑，属偏植食性的杂食性底栖鱼类［23］。本研究中微藻及有机质对大弹涂的食物碳源贡献可达76%，这基本与大弹涂鱼的食性相吻合。

利用消费者和食物的碳稳定同位素比值可确定各食源的贡献，而利用消费者的氮同位素比值可确定消费者的营养级［24］。根据大弹涂鱼的氮同位素比值可推断出大弹涂鱼属于2.07～2.65级营养级，这与大弹涂鱼摄食底栖硅藻、有机碎屑和部分线虫、轮虫、原生动物的食性相一致。综上所述，在崇明东滩大弹涂鱼食源性研究中，C4植物白茅和互花米草在大弹涂鱼食源贡献中占有较大比例。大弹涂鱼在摄食底栖微藻的同时，也部分摄食其他食物来补充碳源，在生态系统中处于2.07～2.65级营养级位置。

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Stable isotope analysis of food source of Boleophthalmus pectinirostris collected from the south of Chongm ing Dongtan saltmarsh

MA Rong-rong1，2，SONG Chao2，WANG Yu2，WANG Si-kai2，ZHAO Feng2，PEIQian-qian1，2，JIYan2，ZHUANG Ping2
（1.College of Fisheries and Life Science，Shanghai Ocean University，Shanghai 200090，China；2.East China Sea Fisheries Research Institute，Chinese Academy of Fishery Sciences，Shanghai 200090，China）

The food sources of Boleophthalmus pectinirostris collected from the south of Chongming Dongtan saltmarsh in April and May were analyzed with the stable isotope technique.The results showed thatδ13C and δ15N range values of B.pectinirostris were from－19.28‰to－14.59‰and 7.96‰to 10.13‰，respectively.IsoSource software was used to calculate the frequency and range of potential carbon source contribution（0%to 100%）from seven food sources，including Imperata cylindrical，Phragmites australis，Spartina alterniflora，Carex scabrifolia，benthic microalgae，particulate organic matter and sediment organic matter to Boleophthalmus pectinirostris.Analysis results indicated that the potential contribution ranges of Imperata cylindrical，Phragmites australis，Spartina alterniflora，Carex scabrifolia，benthic microalgae，particulate organic matter and sediment organicmatter were 0%－69%，0%－30%，0%－72%，0%－30%，0%－76%，0%－44%，and 0%－47%，respectively.Then，contributions of the primary producerswith similar isotope valueswas pooled and themethod of posteriori aggregation was used to obtain the potential contribution ranges of 3 groups（C3plants，algae and organic matter，and C4plants）.Analysis results of posteriori aggregation indicated that the potential contribution rate of C3plants（P.australis and C.scabrifolia），algae and organic matter（benthic microalgae，particulate organic matter and sediment organic matter），and C4plants（I.cylindrical and S.alterniflora）were 0%－30%，0%－76%，and 24%－72%，respectively，with the correspondingmedian values of15%，38%，and 48%.Posterioriaggregation indicated that the possible contribution rate of C3plants（P.australis and C.scabrifolia），algae and organic matter（benthic microalgae，particulate organic matter and sediment organic matter），and C4plants（I.cylindrical and S.alterniflora）were 0－30%，0－76%，and 24－72%，respectively，with the correspondingmedian values of 15%，38%，and 48%.These findings suggested C4plants constituted a larger fraction of their carbon source than C3plants，and the C4plantswere an indispensable food source of B.pectinirostris located on the south of Chongming Dongtan saltmarsh.In addition，the B.pectinirostris was concluded to belong to the 2.07－2.65 trophic level based on theδ15N values of B.pectinirostris，suggesting that B.pectinirostris was subconsumer in the food chain of the ecosystem.

Boleophthalmus pectinirostris；Chongming Dongtan saltmarsh；food sources；δ13C；δ15N

S 931

A

1004－2490（2017）04－0419－08

2017－05－03

国家自然科学基金项目（31600334）

马荣荣（1990－），女，博士研究生，主要研究方向：河口生态学。E-mail：975105443＠qq.com

庄 平，研究员。E-mail：pzhuang＠ecsf.ac.cn