香菇β-葡聚糖的提取及其对淀粉消化性的影响

陈忠秋，冯 涛，庄海宁*，杨 焱，张劲松

（1.上海应用技术大学香料香精技术与工程学院，上海 201418；2.上海市农业科学院食用菌研究所，农业部南方食用菌资源利用重点实验室，国家食用菌工程技术研究中心，上海市农业遗传育种重点开放实验室，上海 201403）

香菇是一种重要的食药两用菌，不仅具有独特的香气，鲜美的味道，并且具有极高的营养价值。香菇干品的主要成分为碳水化合物（58%～60%）、蛋白质（20%～23%）、膳食纤维（9%～10%）、脂类（3%～4%）以及灰分（4%～5%）[1]。香菇被认为是药物、营养品和药妆品开发的天然来源。香菇中的β-葡聚糖被认为是最有潜力的活性成分之一。有研究表明，香菇粗多糖中含有大约27.19%的β-葡聚糖，是丰富的β-葡聚糖的来源[2]。香菇β-葡聚糖（Lentinus edodes β-glucan，LEBG）的主要成分为β-1,3-葡聚糖[3]。β-葡聚糖具有免疫活性、抗肿瘤活性[4]、放射防护性能[5]、抗氧化活性[6]和肝脏保护活性[7]。

随着人口老龄化以及人们生活习惯、饮食习惯的改变，与饮食密切相关的代谢类疾病（如糖尿病等）的发病率逐年上升。据世界卫生组织报道，全世界范围内至少有3亿人正在遭受糖尿病带来的痛苦，而中国糖尿病患者已达1亿[8]。淀粉广泛存在于食物中，其消化性会直接影响到机体的餐后血糖水平添加。根据其消化速率和程度，淀粉通常分为快速消化淀粉（rapidly digestible starch，RDS）、缓慢消化淀粉（slowly digestible starch，SDS）和抗性淀粉（resistant starch，RS）[9]。加拿大学者Jenkins提出血糖指数预测值（predicted glycemic index，pGI）概念，根据其对餐后血糖的影响，将不同的富含碳水化合物的食物进行了分类[10]。因此，食品可以分为3 类：低pGI、中pGI和高pGI。研究表明SDS、RS可以提高对胰岛素的敏感性并调节身体的血糖平衡。此外，它还可以改善餐后饱腹感，减少身体的热量摄入。另外还可以防止肠道疾病、糖尿病、肥胖症等慢性疾病的发生。摄入高水平的SDS不会产生高血糖和胰岛素反应[11]。Puls等[12]从小麦中分离得到β-葡聚糖为一种α-淀粉酶抑制剂，能降低淀粉的消化速率。张宇[13]在研究燕麦β-葡聚糖对淀粉体外消化影响实验中发现，燕麦β-葡聚糖能够延缓淀粉的消化，并且随着燕麦β-葡聚糖分子质量和溶液浓度的增加，其延缓淀粉消化的效果越好，表现为慢消化淀粉增加。

在本研究中，从香菇中提取LEBG，并将LEBG添加到两种淀粉中，将其糊化后对其流变学特性进行检测，并研究LEBG对两种淀粉的体外消化的影响。本研究旨在为LEBG应用于淀粉基质食品以及降血糖食品的开发提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 材料与试剂

香菇子实体 上海百信生物科技有限公司；小麦淀粉 山东渠风食品科技有限公司；玉米淀粉 山东大宗玉米淀粉公司。

胃蛋白酶（EC 3.4.23.1，51 U/mg）、转化酶（EC 3.2.1.26，300 U/mg）、淀粉转葡糖苷酶（EC 3.2.1.3，21.1 U/mg）、α-淀粉酶（EC 3.2.1.1，19.6 U/mg）、荧光染料FITC 美国Sigma公司；葡萄糖测定试剂盒 上海荣盛生物药业有限公司；葡萄糖标准品南京建成生物工程研究所；普鲁兰标准品（shodex standard p-82） 昭和电工株式会社；苯酚、无水葡萄糖、浓硫酸、三氟乙酸、乙醇、盐酸、乙酸（均为分析纯） 国药集团化学试剂有限公司。

1.2 仪器与设备

电热鼓风干燥箱、电热恒温振荡水槽 上海一恒科学仪器有限公司；台式高速冷冻离心机 湖南湘仪实验室仪器开发有限公司；紫外分光光度计 尤尼柯（上海）仪器有限公司；旋涡混合仪 海门市其林贝尔仪器制造有限公司；高效液相排阻色谱与多角度激光光散射分析仪、示差折光仪联用系统（high-performance sizeexclusion chromatography coupled with multi-angle laser light scattering-refractive index，HPSEC-MALLS-RI）（由Waters 2414示差检测器、Waters 2695高效液相色谱泵配以串联的凝胶色谱柱TSK PWXL6000 和TSKPWXL400、Waters 717 plus自动进样器和氦-氖激光光源的八角度激光光散射检测器组成） 美国Wyatt公司；红外光谱仪赛默飞世尔科技有限公司；共聚焦激光扫描显微镜（配备有两个空气冷却激光器Ar和He/Ne的TCS SP2 AOBS）德国Leica Microsystem Heidelberg GmbH公司。

1.3 方法

1.3.1 LEBG的提取及基本的组分测定

图1 LEBG的提取Fig. 1 Flow chart of LEBG extraction

参照Zhuang Haining等[14]提取β-葡聚糖的实验方法，按照图1的提取流程进行LEBG的提取，具体操作为：称取200 mg干香菇，按料液比1∶15（g/mL）加入蒸馏水，浸泡0.5 h；煮沸后100 ℃浸提2 h，滤布过滤，将滤渣进行第2次浸提，操作同上；将2 次得到的滤液混合，浓缩后，浓缩液于25 ℃、10 000 r/min离心25 min，转移上清液至烧杯，在4 ℃冰箱中存放12 h；在4 ℃、10 000 r/min离心25 min后得到部分沉淀；用20%的乙醇溶液醇洗沉淀；每次清洗后，在3 ℃、10 000 r/min离心15 min，得到离心后的沉淀；重复醇洗4～5 次，直至得到比较透明纯净的沉淀为止。醇洗后的沉淀，用蒸馏水溶解后透析3 d，将透析后的样品进行冷冻干燥，得到LEBG。

采用苯酚-硫酸法[15]、β-葡聚糖试剂盒法[16]分别对LEBG多糖含量和β-葡聚糖含量进行测定，并按照GB 5009.3—2016《食品中水分的测定》测定其水分含量，按照下式计算LEBG得率。

1.3.2 LEBG的分子质量和纯度

利用HPSEC-MALLS-RI分析多糖的分子质量分布，计算其分子质量[17]。称取5 mg样品，溶解于1 mL流动相中，流动相为含0.05 mol/L的NaH2PO4·2H2O 和0.15 mol/L的NaNO3溶液（pH 7，0.02%叠氮钠），配制成质量浓度5 mg/mL的溶液。用12 000×g离心20 min后取上清液进行HPSEC-MALLS-RI分析[18]。其中，流速为0.5 mL/min，色谱柱温用柱温箱恒定在35 ℃；激光检测器光源波长选用623.8 nm。多糖在溶液中的折光指数增量（dn/dc）按照0.146 mL/g计算。

1.3.3 LEBG单糖组成分析

表1 高效阴离子色谱的洗脱程序Table 1 Elution program of high performance anion chromatography

精确称取3 mg LEBG样品放入耐高温具塞试管中，加入2 mol/L三氟乙酸溶液4.5 mL，将具塞试管置于110 ℃的油浴锅中水解3 h。水解后用氮吹仪吹干，待试管内的液体较少时，加入3 mL甲醇继续吹干，直至完全吹干无酸味。水解产物加入超纯水溶解，溶解后取25 μL用高效阴离子色谱测定其单糖组成和物质的量之比。标准品为葡萄糖、木糖、甘露糖、半乳糖、鼠李糖、阿拉伯糖、岩藻糖、果糖、葡萄糖醛酸和半乳糖醛酸混标[19]。

色谱条件：Dionex CarboPac PA20阴离子交换分析柱；采用脉冲安培检测器进行检测，柱温为30 ℃，流动相：去离子水、0.25 mol/L氢氧化钠和1 mol/L乙酸钠溶液，按照表1的程序进行洗脱。

1.3.4 LEBG的红外光谱

称取样品1～2 mg，进行常规红外光谱分析，扫描区间为4 000～400 cm－1[20]。

1.3.5 LEBG-淀粉的混合凝胶的动态流变学测试

1.3.5.1 混合凝胶的制备

向小麦淀粉及小麦淀粉中加入基于干质量0%和20%的LEBG，加入一定量的去离子水配制成质量分数为6%的淀粉浆[21]，将各组样品置于沸水浴中进行糊化，不断搅拌避免结块直至完全糊化。

1.3.5.2 动态流变学的测定

为了测量受LEBG影响淀粉凝胶的黏弹性改变，采用TA流变仪对上述混合凝胶进行动态流变学的检测。在0.1 Hz和25 ℃条件下对0.1%～10%的形变范围扫描以测定其线性黏弹区。确定1%的形变为线性黏弹区范围内的形变值，样品的频率扫描程序在25 ℃条件下在1%的形变内从0.1～10 Hz运行[22]，并记录储能模量G’和损耗模量G”以显示其黏弹性性能。

1.3.6 LEBG对淀粉体外消化的影响

1.3.6.1 制备LEBG-小麦淀粉的混合凝胶

按照总质量的0%、20%的LEBG分别替代小麦淀粉、玉米淀粉。将淀粉和LEBG的混合物（200 mg）分散在蒸馏水（2 mL）中，混匀后在95 ℃的水浴中磁力搅拌加热20 min。制备出的LEBG-淀粉混合凝胶用于淀粉消化的分析。

1.3.6.2 体外消化特性

根据Englyst方法[9]测定淀粉消化，略有改动。向装有混合凝胶样品的玻璃瓶中加入4 mL胃蛋白酶-磷酸缓冲溶液（5 mg/mL）。将在37 ℃条件下保温30 min。加入6 个玻璃珠和2 mL乙酸钠缓冲液（0.5 mol/L，pH 5.2），利用于涡旋混合仪进行充分混匀。将玻璃管置于37 ℃水浴中并以160 r/min振荡25 min。然后向玻璃管中加入淀粉转葡糖苷酶和转化酶组成的混合酶溶液（2 mL）。在不同时间（0、20、30、60、90、120、180 min和240 min）取50 μm使用葡萄糖氧化酶-过氧化物酶法测量酶解葡萄糖的含量。根据G20和G120值计算RDS、SDS和RS的值并绘制淀粉消化曲线。

式中：C为淀粉消化率；t为取样时间点；Gt为在酶解t min后释放的葡萄糖含量/mg；G0为混合体系消化前所含游离葡萄糖的含量/mg；G20为在酶解20 min后释放的葡萄糖含量/mg；G120为在酶解120 min后释放的葡萄糖含量/mg；TS为淀粉的干基总质量/mg。

1.3.6.3 pGI测定

根据Goñi等[23]提出的如下公式，可通过淀粉酶解率计算出pGI。

式中：H90为90 min酶解的总淀粉的百分比。

1.3.7 激光共聚焦扫描显微镜观察

利用激光共聚焦扫描显微镜观察LEBG与淀粉的相互作用的方式。向淀粉中加入干基质量0%和20%的LEBG，加入一定量的蒸馏水，配制成干基为5%的混合体系，置于沸水浴中糊化20 min（边糊化边进行磁力搅拌），糊化结束后，利用荧光染料FITC（20 μL，2 mg/mL）对淀粉-多糖复合凝胶进行染色，并在20 ℃条件下孵育24 h。取一定量混合物置于载玻片上，并在样品制备后15 min内观察。配备有两个空气冷却激光器Ar和He/Ne的TCS SP2 AOBS共聚焦激光扫描显微镜在×40物镜的荧光模式下观察。FITC的激发波长为488 nm，发射波长为500～525 nm[24]。

1.4 数据分析

采用Origin 9.0和Microsoft Excel 2016对数据进行统计分析和图表绘制；采用IBM SPSS Statistics 22软件进行方差分析；采用ASTRA 6.1数据分析软件对光散射数据进行采集和分析。

2 结果与分析

2.1 LEBG的基本组成

表2 LEBG的基本组成的质量分数（x±s，n=3）Table 2 Basic composition of LEBG (x ± s, n= 3)

由表2可见，香菇通过此种热水浸提方法得到的LEBG的多糖质量分数为80.04%，其中，β-葡聚糖质量分数为70.62%，其得率为0.49%。

2.2 LEBG的分子质量及纯度鉴定

如图2所示，利用HPSEC-MALLS-RI联用系统测定LEBG的分子质量，LEBG的重均分子质量（mw）为1.868×106Da，数均分子质量（mn）为1.854×106Da，多分散性指数为1.007 6，说明热水浸提得到的LEBG为大分子的β-葡聚糖，且分子质量分布较为集中。该结果与梅光明等[25]的香菇多糖分子质量（mw：5.203×104；mn：4.707×104）测定有一定的差异，造成这一差异的原因可能是香菇的前处理、来源不同，以及不同的提取方法。

图2 LEBG的高效液相色谱图谱Fig. 2 HPLC profile of LEBG

2.3 LEBG的单糖组成分析

图3 混合标准品的离子色谱图Fig. 3 Ion chromatograms of mixed standards

图4 LEBG的离子色谱图Fig. 4 Ion chromatogram of LEBG

LEBG经水解后与标准单糖的离子色谱图进行对比，结果如图3、4所示，LEBG的单糖组成为葡萄糖、半乳糖、阿拉伯糖、木糖和甘露糖。LEBG中阿拉伯糖、木糖、甘露糖、葡萄糖、半乳糖物质的量之比为0.72∶1.61∶2.61∶92.75∶2.34，由此可判断，葡萄糖是LEBG的单糖组成主要为葡萄糖。这些结果与先前研究中的结果类似，Xie Hongqi等[26]从香菇中提取得到的3 种多糖Le1、Le2、Le3均由阿拉伯糖、木糖、甘露糖、葡萄糖和半乳糖组成，其中葡萄糖为主要单糖组分。

2.4 红外图谱分析结果

图5 LEBG的红外图谱Fig. 5 Infrared spectrum of LEBG

由图5可知，在3 321.82 cm－1处有强的—OH 吸收峰，说明LEBG存在分子间的氢键[27]；在2 924.31 cm－1有CH3、CH2、CH的C—H伸缩振动吸收峰；波数为1 647.67 cm－1附近有C＝H的伸缩振动吸收峰；波数为1 423.71 cm－1附近有甲基和次甲基的不对称C—H（即面内摇摆振动）吸收峰，波数为1 371.36 cm－1附近出现多重吸收峰，为甲基对称C—H的剪式振动的吸收峰，波数为1 199.20 cm－1附近为三级醇的伸缩振动吸收峰，1 400～1 200 cm－1附近的吸收峰说明该物质为糖类化合物[28]；波数为1 073.40 cm－1处有强的C—O—C醚键的吸收峰，波数为889.20 cm－1有吸收峰，说明分子中不存在烷烃直链，在889.20 cm－1处吸收是β-吡喃糖苷键的特征峰[29]，说明LEBG为β-吡喃型多糖。

2.5 LEBG对淀粉流变特性的影响

图6 LEBG对小麦淀粉和玉米淀粉黏弹性的影响Fig. 6 Effects of LEBG on the viscoelasticity of wheat starch and corn starch

黏弹性是高分子化合物特有的性质，高分子化合物既有弹性固体特性，又具有黏性流体的特性。淀粉是一种高分子化合物，兼具有弹性和黏性的双重特性[30]。通常利用动态流变学中的G’和G”表征淀粉的黏性和弹性大小。如图6所示，凝胶体系随着角频率的增加，G’和G”均呈现增加的趋势，G’总是大于G”，添加了LEBG的凝胶比未添加的G’、G”大，表明添加LEBG后，小麦淀粉糊和玉米淀粉糊的G’和G”均显著增加，这可能是LEBG相互交联，改善了混合结构分子链之间的连接，增强了凝胶的网络结构。据文献报道，富含β-葡聚糖的香菇粉的存在可显著改变淀粉的黏弹性。同时，香菇粉中的多糖和淀粉交联，导致分子混合体系的交联度增加，凝胶系统网络架构得到增强[31]。

2.6 LEBG对淀粉体外消化的影响

通过测量淀粉消化过程中的水解速率，研究了小麦淀粉凝胶中LEBG对体外淀粉消化的影响。图7描述了与小麦淀粉、玉米淀粉和20% LEBG进行比较的淀粉酶解曲线。其中，添加了20% LEBG的小麦淀粉消化的速度和程度在所有样品中是最低的，其次是添加了20% LEBG的玉米淀粉，这归因于凝胶体系中的网络结构。LEBG可能与淀粉相互缠结形成了更加稳定的凝胶网络结构。从流变学的结果进一步验证了此结论，LEBG增强了与淀粉缠结的可能性，促进了淀粉之间的相互聚集，LEBG和淀粉有一定程度的相互作用，同时降低了淀粉酶与淀粉接触的面积[14]。Hrvoje等[32]在研究中也得到相似的结论，主要由β-D-葡聚糖构成的黄原胶在体外消化过程中对淀粉的酶解起到抑制作用，其主要可能原因是其侧链与淀粉形成螺旋状结构，使得酶解速率降低。

图7 LEBG对不同淀粉体外消化的影响Fig. 7 Effect of LEBG on in vitro digestion of different types of starch

4 组样品RDS、SDS、RS含量和pGI值如表3所示。与未添加LEBG相比，具有LEBG的淀粉表现出较低水平的RDS和pGI。此外，含有LEBG的淀粉含有较高含量的SDS和RS。其中，添加了LEBG的小麦淀粉具有最低的RDS（28.37）和pGI值（59.86），显著低于未添加LEBG的小麦淀粉，在玉米淀粉组别也有相同结果。说明LEBG对淀粉的体外消化具有显著的抑制作用，能显著降低RDS和pGI，增加SDS和RS的含量（P＜0.05）。该结果与Regand等[33]的研究结果一致，表明作为可溶性膳食纤维来源的燕麦β-葡聚糖可以显著降低血糖反应峰值和曲线下的增量面积。另一重要原因是β-葡聚糖对体外消化过程所使用的酶有一定的相互作用[34]。张宇等[13]在研究燕麦β-葡聚糖对淀粉体外消化影响时发现，燕麦β-葡聚糖对α-淀粉酶中的色氨酸残基发生了静电或可能发生了由氢键、范德华力等非共价键的结合，形成了复合物，减少了酶和淀粉结合的机会，从而减缓了淀粉消化的进程。将含有LEBG的香菇超微粉加入淀粉中，也得到相同的结果，说明无论是提取出的LEBG还是含有LEBG的香菇超微粉对于淀粉的消化都有一定的抑制作用。

表3 LEBG对不同淀粉营养片段的影响以及pGITable 3 Effects of LEBG on different types of nutritive starch fragments and predicted glycemic index

2.7 LEBG与淀粉相互作用的可视化观察

图8 LEBG-淀粉混合体系的激光共聚焦扫描显微镜图片Fig. 8 Laser confocal scanning microscopy photos of LEBG-starch blend system

如图8可见，FITC能够对糊化淀粉以及多糖提供良好的分辨率，在激光共聚焦显微镜下，糊化后的小麦淀粉和玉米淀粉均呈现绿色荧光，加入20% LEBG的淀粉周围有更强的绿色荧光，说明LEBG将淀粉包裹其中，这与Funami等[24]的研究结果一致，多糖与淀粉相互作用方式为多糖包裹淀粉，这进一步说明LEBG对淀粉消化的抑制作用是由于LEBG对淀粉的包裹作用，使得淀粉与酶接触的可能性降低，从而降低其消化速度。

3 结 论

本实验采用热水浸提从香菇的子实体中成功分离得到β-葡聚糖质量分数为70.62%，mw为1.868×106Da的LEBG。该LEBG的单糖组分为阿拉伯糖、木糖、甘露糖、葡萄糖、半乳糖，其物质的量之比为0.72∶1.61∶2.61∶92.75∶2.34，并通过红外验证其结构为β-吡喃多糖。将20%的LEBG分别加入小麦淀粉和玉米淀粉中，其动态流变学揭示了LEBG与淀粉之间有相互作用的存在。体外消化结果显示，与未添加LEBG相比，添加了LEBG的小麦淀粉和玉米淀粉的酶解速率显著降低（P＜0.05）。添加了LEBG的两种淀粉均表现出较低水平的RDS和pGI以及较高含量的SDS和RS。显然，LEBG对淀粉的体外消化具有一定的抑制作用，综合动态流变学的结论可以发现，LEBG可能与淀粉相互缠结形成了更加稳定的凝胶网络结构，降低了淀粉酶与淀粉接触的面积。在可视化实验中进一步说明LEBG与淀粉相互作用的具体方式为包裹作用。将含有LEBG的香菇超微粉加入淀粉，实验结果表明超微粉也具有一定抑制效果，可用于研发低血糖指数的淀粉类食品。

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