不同柑橘木虱种群对6种常用杀虫剂的抗药性测定

詹兴堆

摘要：【目的】研究不同地區柑橘木虱种群对主要杀虫剂的抗药性及代谢机理，为合理选择药剂有效防治柑橘木虱提供依据。【方法】分别采用浸液法和浸虫法测定联苯菊酯、高效氯氰菊酯、毒死蜱、阿维菌素、啶虫脒和噻虫嗪等6种杀虫剂对柑橘木虱敏感种群（SS）、福建省长泰县种群（FJ）、广东省梅州市大埔县种群（GD）、湖南省新宁县种群（HN）、江西省赣州市信丰县种群（JX）和福建省三明市莘口镇种群（SM）若虫及成虫的毒力，计算不同种群对供试杀虫剂的抗性倍数;通过测定不同地区柑橘木虱种群成虫的酯酶（EST）、谷胱甘肽s-转移酶（GSTs）和P450活性，研究其代谢机理。【结果】各种群2龄若虫对啶虫脒的抗性倍数为9.0～19.0，对噻虫嗪抗性倍数为7.6～18.4;各种群成虫对啶虫脒的抗性倍数为11.3～17.2，对噻虫嗪的抗性倍数为5.2～12.3。其他4种供试杀虫剂中，JX种群2龄若虫对联苯菊酯、高效氯氰菊酯、阿维菌素和毒死蜱的抗性倍数分别为5.4、7.3、4.7和7.6，成虫对联苯菊酯、高效氯氰菊酯、阿维菌素和毒死蜱的抗性倍数分别为5.9、8.2、3.6和2.9;其他种群成虫或2龄若虫对至少2种杀虫剂敏感。解毒酶活性测定结果表明，HN种群、JX种群和SM种群的EST活性高于敏感种群，且差异显著（P<0.05，下同）;FJ种群、GD种群和HN种群的GSTs活性高于敏感种群，且差异显著;除FJ种群外，其余4个种群的P450活性高于敏感品系，且差异显著。【结论】柑橘木虱若虫期是杀虫剂防治的关键时期;5个地理种群对供试6种杀虫剂均具有不同程度的抗性，可能与柑橘木虱的EST、GSTs或P450等代谢酶活性升高相关。生产中应根据当地实际合理选择药剂，并与其他不同作用机理的杀虫剂轮换使用。

关键词： 柑橘木虱;杀虫剂;抗药性;代谢机理

中图分类号： S436.661.2;S482.3                    文献标志码： A 文章编号：2095-1191（2019）12-2713-07

Resistance of different Diaphorina citri populations to six common insecticides

ZHAN Xing-dui

（Sanming City Agricultural and Rural Bureaue， Sanming， Fujian  365000， China）

Abstract：【Objective】Resistance and metabolism mechanism of Diaphorina citri populations to main insecticides were studied to provide reference for the choice of insecticides in D. citri control. 【Method】Direct immersion method and dipping method were used to test the toxicities of bifenthrin， cypermethrin， chlorpyrifos， abamectin， acetamiprid and thia-methoxam to larvae and adults of the six pest populations， including susceptible population（SS）， Fujianchangtai population（FJ）， Guangdongmeizhou population（GD）， Hunanxinning population（HN）， Jiangxixifeng population（JX） and Sanmingxingkou population（SM）. Resistance ratios of different populations to the tested insecticides were calculated， and activities of esterase（EST）， glutathione S-transferase（GSTs） and P450 of D. citri populations were also measured for metabolic mechanism research. 【Result】Resistance ratios to acetamiprid and thiamethoxam of 2nd larvae from different populations ranged from 9.0 to 19.0 and 7.6 to 18.4 respectively， and the adults ranged from 11.3 to 17.2 and 5.2 to 12.3， respectively. The 2nd larvae of JX population developed 5.4-， 7.3-， 4.7- and 7.6-time resistance to bifenthrin， cypermethrin， aba-mectin and chlorpyrifos， while the adults developed 5.9-， 8.2-， 3.6- and 2.9-time resistance to bifenthrin， cypermethrin， abamectin and chlorpyrifos.The adults or 2nd larvae of other populations indicated susceptible to at least two tested insecticides. Significant difference was observed in esterase activities between HN population， JX population or SM population and susceptible population（P<0.05， the same below）. GSTs activities of FJ population， GD population or HN population was significantly higher than susceptible population. Apart feom FJ population， P450 activity of the rest four populations was significantly higher than susceptible population. 【Conclusion】The best period for D. citr control should be larvae pe-riod. All collected five populations develop different levels of resistance to the six selected insecticides， which may relate to the improvement of EST， GSTs and P450 activities. Efficient insecticides that suit the local situation should be selected to control the pest in practice and may rotate with other different mechanism insecticides.

Key words： Diaphorina citri; insecticides; resistance; metabolic mechanism

0 引言

【研究意义】柑橘木虱（Diaphorina citri Kuwayama）属昆虫纲（Insect）半翅目（Hemiptera）木虱科（Liviidae），是蕓香科（Rutaceae）植物新梢期的重要害虫，也是柑橘毁灭性病害柑橘黄龙病（Huanglongbing）的主要传播媒介（姚林建等，2018），柑橘木虱的扩散直接影响柑橘黄龙病的传播发生（Hall et al.，2007），因此有效控制柑橘木虱是阻止黄龙病扩散蔓延的主要途径。化学防治具有杀虫速度快、高效及防治范围广等优点，是目前防治柑橘木虱的首选措施（Boina and Bloomquist，2015），每年定期喷药4～5次清除柑橘园及周围寄主上的柑橘木虱，可有效控制柑橘木虱和柑橘黄龙病（毛润乾等，2013）。但柑橘木虱寄主种类多、发生世代多、产卵量大、世代重叠严重（Halbert and Manjunath，2004），再加上杀虫剂的频繁使用，使柑橘木虱对杀虫剂的敏感性下降，面临抗药性风险（Kanga et al.，2016）。因此，明确柑橘木虱对不同杀虫剂的抗药性及代谢机理，对合理用药防治柑橘木虱具有重要意义。【前人研究进展】多类杀虫剂对柑橘木虱具有很好的防治作用，按照作用方式可分为广谱性杀虫剂和选择性杀虫剂，广谱性杀虫剂主要有有机磷类（毒死蜱）、拟除虫菊酯类（高效氯氰菊酯）和氨基甲酸酯类（西维因）;选择性杀虫剂主要有新烟碱类（吡虫啉）、阿维菌素、季酮酸酯类（螺虫乙酯）、多杀菌素、昆虫生长调节剂（除虫脲）和双酰胺类（氯虫苯甲酰胺）。国外对柑橘木虱的抗药性监测研究报道较多，Tiwari等（2011）、Coy等（2016）、Kanga等（2016）研究表明佛罗里达柑橘木虱对毒死蜱、马拉硫磷和噻虫嗪等已产生不同程度的抗药性;Vázquez-García等（2013）测定了墨西哥2个地区柑橘木虱成虫对5类11种杀虫剂的抗性，结果表明，柑橘木虱成虫对有机磷类和烟碱类杀虫剂的抗性达高抗水平;Chen和Lukasz（2017）研究了柑橘木虱对8种常见药剂抗药性的快速检测方法。国内对柑橘木虱的研究主要集中在高效药剂的筛选方面（孟幼青等，2017;程晓琴等，2018），对其抗药性监测的研究较少。邓明学等（2012）测定了广西柑橘木虱对4种新烟碱类杀虫剂的交互抗性。而代谢抗性是害虫对化学药剂产生抗性的主要途径，是柑橘木虱对杀虫剂间产生交互抗性的主要原因之一（Tiwari et al.，2011）。【本研究切入点】目前登记用于柑橘木虱防治的杀虫剂共有19种产品（农业农村部农药检定所，2019），有效成分包括高效氯氰菊酯、联苯菊酯、螺虫乙酯、吡丙醚、毒死蜱、噻嗪酮、喹硫磷、阿维菌素和噻虫嗪等9种。国内柑橘主产区柑橘木虱对已登记杀虫剂的抗性水平研究较少，而明确田间柑橘木虱种群对已登记杀虫剂的抗药性水平，对于指导田间合理选择杀虫剂防治柑橘木虱意义重大。【拟解决的关键问题】选择对柑橘木虱成虫和幼虫均有效的高效氯氰菊酯、联苯菊酯、毒死蜱、阿维菌素和噻虫嗪等6种杀虫剂，测定不同地区柑橘木虱对6种杀虫剂的敏感性，研究柑橘木虱对药剂的代谢机理，为合理使用杀虫剂防治柑橘木虱及延缓害虫抗药性的产生提供科学依据。

1 材料与方法

1. 1 试验材料

1. 1. 1 供试药剂及试剂 供试杀虫剂：95%高效氯氰菊酯（南京红太阳股份有限公司）、90%联苯菊酯（美国富美实公司）、98%毒死蜱（山东华阳和乐农药有限公司）、98%噻虫嗪（瑞士先正达作物保护有限公司）、94%阿维菌素（浙江海正化工股份有限公司）和99%啶虫脒（宁波三江益农化学有限公司产品）。其他试剂均为美国Sigma-Aldrich公司产品。

1. 1. 2 供试柑橘木虱种群 柑橘木虱敏感种群（SS）于2011年采于福建省福州市福飞路九里香，于室内用芦柑（Citrus Poonensis Hort. ex Tanaka）苗不接触农药继代饲养超过50代。不同田间地理种群分别采集于福建省长泰县五四农场（东经117°47′49.98″，北纬24°45′13.12″;2019年5月16日从蜜桔上采集，简记为FJ）、广东省梅州市大埔县三河镇汇城村（东经116°33′53.31″，北纬24°24′6.65″;2019年5月20日从蜜柚上采集，简记为GD）、湖南省新宁县清江桥乡天京村（东经110°57′3.05″，北纬26°35′36.77″;2019年5月11日从脐橙上采集，简记为HN）、江西省赣州市信丰县西坌村（东经114°38′38.94″，北纬26°06′22.64″;2019年5月25日从脐橙上采集，简记为JX）和福建省三明市莘口镇炉洋村（东经117°37′1.29″，北纬26°06′55.23″;2019年4月24日从脐橙上采集，简记为SM），在室内用芦柑苗饲养1代后，第2代用于毒力测定。柑橘木虱的饲养及生物测定均于温度（25±1）℃、相对湿度（65±5）%、光周期L∶D=16 h∶8 h条件下进行。

1. 2 试验方法

1. 2. 1 柑橘木虱生物测定方法 取供试药剂，分别先用少量丙酮使其完全溶解，制成母液，再加蒸馏水将各母液稀释至设定浓度，每个配比设5～6个浓度，溶液中加入0.1% Triton X-100作为乳化剂;以蒸馏水为对照，加入同等体积的0.1% Triton X-100。2龄若虫采用浸叶法，将含有2龄若虫的柑橘嫩梢在不同浓度药液中浸渍10 s，取出后用滤纸吸干多余药液，将柑橘嫩梢用湿润的脱脂棉保湿。成虫采用叶碟法，将成虫麻醉，然后用杀虫剂浸润木虱全身，放入叶碟中，每处理不少于20头，每个浓度3～4次重复。24 h后观察2龄若虫和成虫的存活情况。

1. 2. 2 柑橘木虱成虫总蛋白含量测定 参照Wu等（2007）的考马斯亮蓝G-250法进行测定。

1. 2. 3 柑橘木虱成虫的酯酶（EST）活性测定 以4-硝基苯基乙酸酯为底物测定柑橘木虱的酯酶活性（刘斌，2015）。先将36 mg 4-硝基苯基乙酸酯溶于1.0 mL氰化甲烷中形成200 mol/L的储存液;将50 μL 4-硝基苯基乙酸酯储存液滴入10 μL磷酸钠缓冲液（0.1 mol/L，pH 7.4）最终形成浓度为995 μmol/L 4-硝基苯基乙酸酯的反应混合液（即制即用）;在96孔板上，将225 μL反应混合液和10 μL蛋白样品加入一个反应孔中，以磷酸缓冲液为阴性对照;将反应板放入数据读取仪，在25 ℃和405 nm下每20 s读取数据一次，共读取数据5 min;最后计算平均每毫克蛋白的酯酶活性。

1. 2. 4 柑橘木虱成虫的谷胱甘肽S-转移酶（GSTs）活性测定 参考Tiwari等（2012）的方法，室温下取2.7 mL的磷酸钾缓冲液（0.1 mol/L，pH 6.5）、0.1 mL GSH和0.1 mL酶液加入比色杯中，用UV-120-02型分光光度计在340 nm下调零，然后加入0.1 mL 1-氯-2，4-二硝基苯（CDNB）使反应开始，用U-135C型数据记录仪采集数据。

1. 2. 5 柑橘木虱成虫的P450活性测定 以3，3'，5，5'-四甲基联苯胺（TMB）作为与细胞色素P450反应的底物测定柑橘木虱的P450活性（刘斌，2015）。先将100 mg TMB溶于5.0 mL甲醇和15.0 mL乙酸钠缓冲液（0.25 mol/L，pH 5.0）形成TMBZ溶液;反应总体积为315 μL;反应液中包括10 mL蛋白样品、80 μL磷酸钾缓冲液（0.625 mol/L，pH 7.2）、25 μL 3%双氧水和200 μL TMBZ溶液;25 ℃下反应2 h后在650 nm下读取数据。血红素过氧化物酶的活性由细胞色素C标准曲线换算。

1. 3 统计分析

运用SPSS 16.0中的Probit程式分别计算致死中浓度（LC50）和杀死90%个体所需浓度（LC90）及95%置信区间。将药剂对6个柑橘木虱田间种群的LC50与敏感种群的LC50进行比较，计算抗性倍数。抗性倍数=田间种群的LC50/敏感种群的LC50。抗性标准划分：抗性倍数0～5.0倍为耐药力变化和操作误差，表明对药剂敏感，未产生抗性;5.0～10.0倍为低等抗性;10.0～40.0倍为中等抗性;40.0～160.0倍为高等抗性;160.0倍以上为极高抗性。用SPSS 16.0对酶活性的均值进行差异显著性分析。

2 结果与分析

2. 1 不同地理種群柑橘木虱2龄若虫对不同杀虫剂的抗药性

由表1可知，6种杀虫剂对柑橘木虱2龄若虫SS种群的毒力顺序为：联苯菊酯>噻虫嗪>啶虫脒>阿维菌素>高效氯氰菊酯>毒死蜱。FJ、GD和HN种群对联苯菊酯的抗性倍数均小于5.0，处于敏感水平;JX和SM种群对联苯菊酯的抗性倍数在5.0～10.0，处于低等抗性水平。FJ种群对高效氯氰菊酯的抗性倍数小于5.0，处于敏感水平;GD、HN、JX和SM种群对高效氯氰菊酯的抗性倍数在5.0～10.0，处于低等抗性水平。JX种群对毒死蜱的抗性倍数为7.6，处于低等抗性水平，其他4个种群对毒死蜱的抗性倍数均小于5.0，处于敏感水平。HN种群对阿维菌素的抗性倍数为6.1，处于低等抗性水平，其他4个种群对阿维菌素的抗性倍数均小于5.0，处于敏感水平。FJ、JX和SM种群对噻虫嗪的抗性倍数在5.0～10.0，处于低等抗性水平;GD和HN种群对噻虫嗪的抗性倍数在10.0～40.0，处于中等抗性水平。FJ种群对啶虫脒的抗性倍数为9.0，处于低等抗性水平，其他4个种群对啶虫脒的抗性倍数在10.0～40.0，处于中等抗性水平。

2. 2 不同地理种群柑橘木虱成虫对不同杀虫剂的抗药性

由表2可知，6种杀虫剂对柑橘木虱成虫SS种群的毒力排序为：噻虫嗪>啶虫脒>阿维菌素>联苯菊酯>高效氯氰菊酯>毒死蜱。FJ、GD和HN种群对联苯菊酯的抗性倍数均小于5.0，处于敏感水平;JX和SM种群对联苯菊酯的抗性倍数在5.0～10.0，处于低抗水平。FJ和JX种群对高效氯氰菊酯的抗性倍数在5.0～10.0，处于低等抗性水平;GD、HN和SM种群对高效氯氰菊酯的抗性倍数均小于5.0，处于敏感水平。FJ、GD、HN、JX和SM种群对毒死蜱和阿维菌素的抗性倍数均小于5.0，处于敏感水平。FJ和JX种群对噻虫嗪的抗性倍数在5.0～10.0，处于低等抗性水平;GD、HN和SM种群对噻虫嗪的抗性倍数在10.0～40.0，处于中等抗性水平。FJ、GD、HN、JX和SM种群对啶虫脒的抗性倍数在10.0～40.0，处于中等抗性水平。

2. 3 不同地理种群柑橘木虱成虫的代谢酶比较结果

由图1可知，SS、FJ、GD、HN、JX和SM种群柑橘木虱成虫的EST活性均值分别为115.20±18.43、108.21±12.23、127.94±18.19、139.24±18.93、126.03±14.71和141.47±17.18 μmol/（L·min·mg pro）。方差分析结果表明，HN和SM种群的EST活性显著高于SS种群（P<0.05，下同），其他田间种群的EST活性与SS种群相当，差异不显著（P>0.05，下同）。

由图2可知，SS、FJ、GD、HN、JX和SM种群柑橘木虱成虫的GSTs活性均值分别为115.57±8.02、141.12±10.77、166.22±19.47、149.43±14.20、133.77±13.24和128.27±11.13 μmol/（L·min·mg pro）。方差分析结果表明，FJ、GD和HN种群的GSTs活性显著高于SS种群，JX和SM种群的GSTs活性与SS种群相当，差异不显著。

對柑橘木虱的P450活性检测结果（图3）显示，SS、FJ、GD、HN、JX和SM种群柑橘木虱成虫的P450活性均值分别为0.73±0.03、0.81±0.10、0.92±0.05、0.88±0.09、0.86±0.06和0.85±0.09 U/mg pro。方差分析结果表明，GD、HN、JX和SM种群的P450活性均显著高于SS种群，FJ种群的P450活性与SS种群相当，差异不显著。

3 讨论

本研究结果表明，联苯菊酯对柑橘木虱所有田间种群、高效氯氰菊酯对除SM种群外的其他4个田间种群、毒死蜱对除JX种群外的其他4个田间种群、啶虫脒和噻虫嗪对除GD种群外的其他4个种群2龄若虫的毒力均高于成虫，而柑橘木虱主要通过成虫扩散（Sakamaki，2005;Boinaet al.，2009），且成虫历期也显著高于其他虫态历期（许长藩等，1994），因此，在田间使用上述药剂防治柑桔木虱时，应将春季第一代若虫期作为重点防治期，以期更好地防止柑橘木虱羽化成虫扩散。不同地区柑橘木虱种群对杀虫剂的敏感性差异较明显，如FJ种群和GD种群对联苯菊酯、高效氯氰菊酯、毒死蜱和阿维菌素等杀虫剂的敏感性较高，而JX种群的抗性谱最广，对除阿维菌素外的其他5种供试杀虫剂均产生不同程度的抗药性，因此JX种群在柑橘木虱发生盛期应选择阿维菌素进行防治。柑橘木虱地区间种群的抗药性差异在其他柑橘产区也存在（Siddharth et al.，2011），可能与用药种类和施药次数有关（龚佑辉，2009）。

本研究所采集的5个柑橘木虱田间种群均对啶虫脒和噻虫嗪产生了抗性。啶虫脒和噻虫嗪均属于新烟碱类杀虫剂，是防治柑橘木虱的主要药剂，正面临抗药性的严重威胁（Siddharth et al.，2011）。邓明学等（2012）研究发现，生产中从未施用过噻虫嗪和呋虫胺等新烟碱类杀虫剂地区的柑橘木虱种群已对这些药剂产生低抗至中等水平抗性，且新烟碱类杀虫剂间也存在一定的交互抗性;Vázquez-García等（2013）监测发现，墨西哥中西部地区柑橘木虱对吡虫啉的抗性倍数最高达4265.5倍，且噻虫嗪与吡虫啉存在交互抗性，本研究结果与上述研究结果相似。现阶段，新烟碱类杀虫剂中仅有啶虫脒和噻虫嗪登记可用于防治柑橘木虱（农业农村部农药检定所，2019），当有其他新烟碱类杀虫剂，如氟吡呋喃酮、噻虫啉和唑虫酰胺等登记于防治木虱时，需进行抗药性风险评估，确认毒力后方可推广使用。

本研究还从代谢途径研究了柑橘木虱不同种群解毒酶的差异，对解毒酶活性的测定结果显示，与敏感种群相比，不同种群柑橘木虱的解毒酶活性存在差异，表明EST、GSTs或P450活性提高可能是该种群对杀虫剂敏感性产生差异的主要机理。除了解毒代谢，昆虫的抗药性还可分为生理抗性（表皮穿透作用降低）和靶标敏感性（乙酰胆碱酯酶活性降低）（刘斌，2015）等，今后需进一步利用分子生物学等手段探究柑橘木虱的抗药性机理。

4 结论

不同地理种群柑橘木虱若虫和成虫对6种供试药剂的敏感性存在差异，而除阿维菌素外其他5种药剂对大多数种群柑橘木虱若虫的毒力高于成虫。5个地理种群柑橘木虱对新烟碱类杀虫剂均产生不同程度的抗药性，可能与EST、GSTs或P450等代谢酶活性升高相关。因此，应将柑橘木虱若虫期作为防治主要时期，并根据当地实际合理选择药剂，同时注意不同作用机理的药剂轮换使用。

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（責任编辑 麻小燕）