基于盗食的动物贮藏行为进化

摘要 动物贮藏行为进化与盗食现象息息相关。具有贮藏策略的动物群体中普遍存在盗食现象。为了防止其他动物盗窃自己贮藏的食物，贮藏者进化出多种方向的一系列适应机制。在准备贮藏食物前，安全的贮藏点很重要，避免食物被盗窃者偷走;动物会选择合适的贮藏行为及贮藏点;在贮藏食物后进化出不同的保护行为来尽可能的减少贮藏食物的丢失，同时也进化出相应的找回食物的能力，使得食物被找回的概率远大于盗食者。研究盗食现象对动物贮藏行为进化的作用，有利于进一步理解动物贮藏策略，从而认识动物如何适应复杂的环境。

关键词 盗食;贮藏策略;互惠盗食

中图分类号 Q958.1  文献标识码 A  文章编号 0517-6611（2020）17-0011-04

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2020.17.004

开放科学（资源服务）标识码（OSID）：

Evolution of Animal Food Hoarding Strategy Based on Pilferage

CHEN Xiaoning

（Shaanxi Institute of Zoology， Xian， Shaanxi 710032）

Abstract The evolution of animal food hoarding strategy was closely related to the pilferage phenomenon， which was commonly exsited in the animal groups with hoarding behavior. In order to prevent the stored food being pilfered by others， food hoarders have evolved a series of coping mechanisms in many directions. To avoid pilferage， it was important to choose a safe place before hoarding;animals would choose appropriate storage behaviors and storage sites.After storage， animals would choose different protective behaviors to minimize the loss of stored food. The ability to retrieve food has also been developed. The study on the pilferage phenomenon would help us to understand the influence of pilferage on the evolution of food hoarding strategies， and understand how animals adapt to complex environment.

Key words Pilferage;Hoarding strategy;Reciprocal pilferage

動物为了应对交配行为和越冬必须储存足够的食物。因此，储存食物的储量与安全性直接关系到动物的生存状态[1]。在具有贮藏行为的动物中盗食现象十分普遍[2]。例如，Clarke 等[3]发现，在喜好分散贮藏的年轻雌性东美花鼠（Tamias striatus）中，其被盗食率高达46%。短期贮藏者食物丢失或许影响不大，但是长期贮藏者食物丢失会受到明显影响。高盗食现象可以用Vander Wall和Jenkins提出的“互惠盗食模型”来初步解释，在模型定义中，相同地理区域内的贮食动物会通过盗食其他动物的贮藏来弥补其被盗的损失[4]。研究发现，互惠盗食模式在动物中很普遍[5]。为了保护自身贮藏的食物，贮藏者进化了很多手段防止贮藏食物被盗窃，同时也进化了一系列的机制保证自身找回食物的概率远大于盗食者[6]。因此，动物的贮藏行为与盗食关系很密切，在进化中有非常重要的影响[1-6]。动物会利用嗅觉、视觉、空间记忆以及随机搜索等方法进行盗食，为了应对各种类型的盗食，动物产生了一系列的贮藏行为的进化，笔者将按照贮食者从贮藏前、贮藏过程中以及贮藏后的顺序概述动物为应对盗食而在贮藏行为中进化出的一系列行为。

1 贮藏前的准备行为

1.1 贮藏点的选择

贮藏点的安全性非常重要，这是具有贮藏行为的动物主要关注的，可以最大程度减少食物的损失，通常会选择非常隐蔽或者很难接近的地理位置。母树下由于落果集中，存在较多的捕食者以及盗食者。因此，鼠类、鸟类都会将母树下的种子转移到较远的地方[1，7]。

鸟类通常会将种子转移到较远的地方，即长距离扩散，以避免母树附近的鼠类盗食种子[8-9]。例如，松鼠取食橡树种子的比率很高，因此为了躲避松鼠，蓝鸟将橡子转移贮藏在草甸中[8]。在加州星鸦（Nucifraga columbiana）的案例中，松子会被搬离到距食物源5～15 km的地点，并放置在陡峭的崖壁等环境防止啮齿动物对食物的盗食[9]。

鼠类常会将母树下的种子迅速埋藏（即快速隔离），以避免其他捕食者发现，随后它们会在安全时刻将种子搬移到离食物源更远的地方贮藏。由于鼠类扩散种子的距离通常较近，因而对埋藏点的选择更加慎重，往往对生态环境和微环境都有所选择。

对生态环境的选择可以有效地利用生态位差异避开异种的盗食，同类间有些鼠类会选择同类较少贮藏的区域以减少竞争。通过研究土壤含水量与3种食谷鼠类的贮藏行为关系发现，拉布拉多白足鼠（Peromyscus maniculatus）和黄松花鼠（Tamias amoenus）几乎能够找到所有分布在潮湿地方的贮藏点（99.8%），而大盆地小囊鼠（Perognathus parvus）则发现了更多在干燥环境中的贮藏点（83.3%）[10]。而在都江堰地区的潮湿环境发现较多的小泡巨鼠（Leopoldamys edwardsi）埋藏的种子食物[11]。贮藏及找回种子都会使贮藏者面对一定的被捕食风险，高风险区会增大贮藏者被捕食的风险，但同时也会减少盗食者的光顾，在对风险和收益进行权衡后，有的种类如刺豚鼠（Dasyprocta punctata）会倾向于在高捕食风险区埋藏种子[12]，而杂色山雀（Parus varius）将食物主要贮藏在中等风险区，在高风险区和低风险区的贮食比例都很低[13]。在围栏研究中发现，花鼠（Tamias sibiricus）降低贮藏食物损失的方法是避开竞争者多的地区[14]。

在大的生态环境下，还存在着对微环境的选择：如岩石群体的间隙、腐朽的树干、土壤、低矮的灌木丛、茂密的草丛、堆积很厚的枯枝落叶丛等，这些微环境减少了盗食者的视觉和嗅觉感受度，能明显的降低其他动物的盗食成功率，是贮藏种子的良好选择。例如，灌木丛边缘的植物枯枝落叶层下面有很多拉布拉多白足鼠贮藏的植物种子[15]。在太行山地区的调查发现，岩松鼠（Sciurotamias davidianus）喜欢选择灌丛下方作为贮藏种子的场所，但没有发现动物对埋藏基质的偏向性[16]。都江堰地区的研究也表明，多数山杏被鼠类搬运到灌木丛下或灌木丛边缘进行贮藏，而研究中也只在灌木丛中发现了成活的山杏种子幼苗。这些例子充分证实了埋藏在灌木丛等隐蔽条件下的种子不容易被盗窃者所发现[17]。

1.2 贮藏准备

很多啮齿动物和鸟类凭借视觉和空间记忆能力找回贮食，同时，这也是其他动物盗食的重要手段[18]。一些啮齿动物和鸟类在白天能记住观察到的同种群其他个体食物贮藏点，例如加州星鸦、灰松鼠（Sciurus carolinensis）等[19-20]。因此，这些种类的昼行动物需要在隐蔽的环境下贮藏食物，防止被其他动物看到。例如，灰松鼠发现其附近有竞争者出现时，会将食物贮藏的间距增大，并且只有当它背向其他松鼠个体时才会贮藏食物[21]。需要注意的是，在竞争者关注的情况下，并不是所有的贮食行为都会减弱，某些关于同种物种的研究往往会观察到相反的结果，这些矛盾的结果表明这种防备行为的弹性很大，取决于食物的价值，以及对盗食者的风险评估，有时也有以更多的存贮量来弥补盗食损失的策略考虑[22]。除了停止贮藏、增加贮藏量外，处于同种动物的观察下，动物也可能采取增大取食比例的策略以减少盗食损失[23]。

2 贮藏中的行为进化

2.1 贮藏行为的变化

动物贮藏食物的2种基本方式是集中式和分散式。集中式贮藏是指在洞道或巢穴附近贮藏大量食物，分散式贮藏是指在相对较大的范围内保存捕获的食物[1，24]。每一种贮藏方式都紧密的联系着几种保护行为。隐秘的贮藏行为具有避免食物被盗的优势。相反，其他盗食动物凭借视觉和嗅觉很容易发现过度集中的食物[1]。相对的，一旦贮藏者无法保护贮藏点，会导致致命的结果。因此，许多喜好集中贮藏的动物往往也会表现出一定的分散贮藏行为，例如美洲花鼠、红松鼠（Tamiasciurus hudsonicus）等[25-26]。贮藏方式的改变受动物种类、性别、盗食者以及环境等的影响，虽然分散贮藏增大了贮藏和找回的工作量，却降低了盗食者发现贮藏点的概率，相对于集中式贮藏，也可大幅度减少被盗食的损失[27-28]。还有研究表明，有的种类贮食者遭遇比较严重的盗食时，会减少食物的贮藏并转换为以取食行为为主[29]。

2.2 贮藏点的设置

研究发现，很多动物贮藏食物时的地理属性有一定的范围。例如，在单个贮藏点的种子数量往往是一定的，埋藏深度常处于特定范围，贮藏点密度常与食物价值相关。

2.2.1 贮藏点大小。

嗅覺是一些动物找寻食物的主要途径，因而贮藏点种子数量的多少也会影响寻找埋藏点的效率[30]。很多野外试验发现，每个贮藏点种子的数量很少，一般仅为1粒，最多3粒。在围栏中对花鼠的研究表明，种子的被盗食几率随种子数量增多而显著增加，且单个贮藏点种子数量为4粒的情况下，鼠类找到该贮藏点的概率显著大于数量为1、2、3粒的情况[31]。调查发现，几乎没有贮藏点的种子贮藏量达到或超过4粒，调节单点贮藏量大小也是对能量的付出与回报以及盗食风险间权衡的结果。

2.2.2 贮藏点深度。

与贮藏点大小类似，贮藏点的深度也会影响种子气味的散发，较浅的埋藏意味着较小的能量付出，但很容易散发气味导致盗食风险。较深的埋藏虽然盗食风险较小，但能量付出增加，同时，由于气味减弱，也增加了自身找回种子的难度。因此一个合适的埋藏深度对于动物而言，意味着既可以减少盗食，同时又能在消耗较少能量的情况下成功找回种子[32]。例如，有研究者利用围栏观察人工埋藏种子深度与花鼠发现种子概率的关系，埋藏深度分别为1、2、4和6 cm时，花鼠发现种子的概率逐次下降，最高94.4%，依次降低为80.6%、16.7%和15.3%[31]。

2.2.3 贮藏点密度。

在贮藏时，动物对于贮藏点的设置往往不是杂乱无章的。研究证明，被贮藏食物的密度对盗食行为影响很大，虽然较小的间隔会使贮藏者减少能量投入，但会增加被盗食的损失，较大的间隔意味着耗能的增加和盗食率的下降，动物通过权衡能量投入和盗食风险，从而形成贮藏点的最优空间分布[1]。

Clarkson等[33]提出了一个比较普遍的模型来预测最优贮藏间隔。在这个模型中，最优贮藏空间是最小化搬运时间和最大程度减少密度依赖的贮藏点丢失之间的一种折衷。由于最优贮藏模型很难进行验证，因而现有的试验更多的表明贮藏点的密度与种子的价值呈负相关，一些研究甚至表明贮食密度会随食物可利用程度而发生逐步的变化[34-35]。

48卷17期    陈晓宁 基于盗食的动物贮藏行为进化

3 贮藏后的保护行为

3.1 攻击性的贮藏防御

动物能够从它们的领域中驱除潜在的竞争者，从而降低被盗食的可能性[4]。攻击性防御的强度取决于所贮藏食物的吸引度，而吸引度又受食物营养价值含量的影响。因此，无论是集中贮藏还是分散贮藏，食物的吸引度都将影响盗食者的数量和盗食强度[1]。

攻击性防御广泛存在于具有贮藏策略的动物之间。对于集中贮藏者而言，攻击性防御似乎更加必要。关于贮藏点间隔影响盗食率的研究发现，当贮藏点之间的距离减小时，贮藏丢失就会增加，这种变化在集中贮藏中尤为显著[36]。这些数据暗示如果一个集中贮藏点不能被有效保护，则盗食的出现将会对贮藏者产生灾难性影响。因此像红松鼠、梅氏更格卢鼠（Dipodomys merriami）、东美花鼠、啄木鸟（Melanerpes.spp）等许多物种都具有攻击性防御行为来抵御种内或种间的盗食。许多长期贮藏者，例如很多种类的啄木鸟都会在冬天防卫它们的领域来保护所贮藏的食物。集中贮藏的动物进行攻击性防御时表现为驱赶进入领域的潜在盗食者[19]。

[6]  STEELE M A，BUGDAL M，YUAN A，et al.Cache placement，pilfering，and a recovery advantage in a seeddispersing rodent：Could predation of scatter hoarders contribute to seedling establishment？ [J].Acta oecologica，2011，37（6）：554-560.

[7]  ZHANG H M，ZHANG Z B.Endocarp thickness affects seed removal speed by small rodents in a warmtemperate broadleafed deciduous forest，China[J].Acta oecologica，2008，34（3）：285-293.

[8]  JOHNSON W C，ADKISSON C S.Dispersal of beech nuts by blue jays in fragmented landscapes[J].The American midland naturalist，1985，113（2）：319-324.

[9]  VANDER WALL S B.An experimental analysis of cache recovery in Clarks nutcracker[J].Animal behaviour，1982，30（1）：84-94.

[10] VANDER WALL S B.Influence of substrate water on the ability of rodents to find buried seeds[J].Journal of mammalogy，1995，76（3）：851-856.

[11] 常罡，肖治術，张知彬.种子大小对小泡巨鼠贮藏行为的影响[J].兽类学报，2008，28（1）：37-41.

[12] STEELE M A，ROMPR G，STRATFORD J A，et al.Scatterhoarding rodents favor higher predation risks for cache sites：The potential for predators to influence the seed dispersal process[J].Integr Zool，2015，10（3）：257-266.

[13] 李成安，韩梅，张雷，等.杂色山雀的反盗食贮食策略[J].动物学杂志，2016，51（2）：198-206.

[14] 申圳，董钟，曹令立，等.同种或异种干扰对花鼠分散贮藏点选择的影响[J].生态学报，2012，32（23）：7264-7269.

[15] VANDER WALL S B，THAYER T C，HODGE J S，et al.Scatterhoarding behavior of deer mice（Peromyscus maniculatus）[J].Western North American naturalist，2001，61：109-113.

[16] 王威，胡锦矗.岩松鼠贮藏种子的空间记忆研究[J].四川动物，2013，32（5）：658-663.

[17] LU J Q，ZHANG Z B.Effects of habitat and season on removal and hoarding of seeds of wild apricot（Prunus armeniaca）by small rodents[J].Acta oecologica，2004，26（3）：247-254.

[18] VANDER WALL S B，BRIGGS J S，JENKINS S H，et al.Do foodhoarding animals have a cache recovery advantage？ Determining recovery of stored food[J].Animal behaviour，2006，72（1）：189-197.

[19] DALLY J M，CLAYTON N S，EMERY N J.The behaviour and evolution of cache protection and pilferage[J].Animal behaviour，2006，72（1）：13-23.

[20] HOPEWELL L J，LEAVER L A，LEA S E G，et al.Grey squirrels（Sciurus carolinensis）show a featurenegative effect specific to social learning[J].Animal cognition，2010，13（2）：219-227.

[21] LEAVER L A，HOPEWELL L，CALDWELL C，et al.Audience effects on food caching in grey squirrels（Sciurus carolinensis）：Evidence for pilferage avoidance strategies[J].Animal cognition，2007，10（1）：23-27.

[22] DALLY J M，CLAYTON N S，EMERY N J.The behaviour and evolution of cache protection and pilferage[J].Animal behaviour，2005，72（1）：13-23.

[23] CLARY D，KELLY D M.Cache protection strategies of a nonsocial foodcaching corvid，Clarks nutcracker（Nucifraga columbiana）[J].Animal cognition，2011，14（5）：735-744.

[24] SMITH C C，REICHMAN O J.The evolution of food caching by birds and mammals[J].Annual review of ecology and systematics，1984，15（1）：329-351.

[25] CLARKE M F，KRAMER D L.Scatterhoarding by a larderhoarding rodent：Intraspecific variation in the hoarding behaviour of the eastern chipmunk，Tamias striatus[J].Animal behaviour，1994，48（2）：299-308.

[26] HURLY T A，LOURIE S A.Scatterhoarding and larderhoarding by red squirrels：Size，dispersion，and allocation of hoards[J].Journal of mammalogy，1997，78（2）：529-537.

[27] HUANG Z Y，WANG Y，ZHANG H M，et al.Behavioural responses of sympatric rodents to complete pilferage[J].Animal behaviour，2011，81（4）：831-836.

[28] 焦廣强，于飞，牛可坤，等.种内及种间干扰对围栏内花鼠分散贮藏行为的影响[J].兽类学报，2011，31（1）：62-68.

[29] MCNAMARA J M，HOUSTON A I，KREBS J R.Why hoard？ The economics of food storing in tits，Parus spp.[J].Behavioral ecology，1990，1（1）：12-23.

[30] 张洪茂，张知彬.围栏条件下影响岩松鼠寻找分散贮藏核桃种子的关键因素[J].生物多样性，2007，15（4）：329-336.

[31] 刘长渠，王振宇，易现峰，等.贮藏点深度、大小及基质含水量对花鼠找寻红松种子的影响[J].兽类学报，2016，36（1）：72-76.

[32] RUSCH U D.Scatterhoarding in Acomys subspinosus：The roles of seed traits，seasonality and cache retrieval[D].Stellenbosch：Stellenbosch University，2011.

[33] CLARKSON K，EDEN S F，SUTHERLAND W J，et al.Density dependence and magpie food hoarding[J].The journal of animal ecology，1986，55：111-121.

[34] HOPEWELL L J，LEAVER L A，LEA S E G.Effects of competition and food availability on travel time in scatterhoarding gray squirrels（Sciurus carolinensis）[J].Behavioral ecology，2008，19（6）：1143-1149.

[35] GLVEZ D，KRANSTAUBER B，KAYS R W，et al.Scatter hoarding by the Central American agouti：A test of optimal cache spacing theory[J].Animal behaviour，2009，78（6）：1327-1333.

[36] DALY M，JACOBS L F，WILSON M I，et al.Scatter hoarding by kangaroo rats（Dipodomys merriami）and pilferage from their caches[J].Behavioral ecology，1992，3（2）：102-111.

[37] DALLY J M，EMERY N J，CLAYTON N S.The social suppression of caching in western scrubjays（Aphelocoma californica）[J].Behaviour，2005，142（7）：961-977.

[38] ZHANG H M，GAO H Y，YANG Z，et al.Effects of interspecific competition on food hoarding and pilferage in two sympatric rodents[J].Behaviour，2014，151（11）：1579-1596.

[39] STEELE M A，CONTRERAS T A，HADJCHIKH L Z，et al.Do scatter hoarders trade off increased predation risks for lower rates of cache pilferage？ [J].Behavioral ecology，2014，25（1）：206-215.

[40] JENKINS S H，PETERS R A.Spatial patterns of food storage by Merriams kangaroo rats[J].Behavioral ecology，1992，3（1）：60-65.

[41] LUO Y，YANG Z，STEELE M A，et al.Hoarding without reward：Rodent responses to repeated episodes of complete cache loss[J].Behavioural processes，2014，106：36-43.

[42] SUSELBEEK L，ADAMCZYK V M A P，BONGERS F，et al.Scatter hoarding and cache pilferage by superior competitors：An experiment with wild boar，Sus scrofa[J].Animal behaviour，2014，96：107-115.

[43] 梁振玲，马建章，戎可.动物分散贮食行为对植物种群更新的影响[J].生态学报，2016，36（4）：1162-1169.

[44] 路纪琪，张知彬.啮齿动物分散贮食的影响因素[J].生态学杂志，2005，24（3）：283-286.

[45] PEREA R，MIGUEL A S，GIL L.Acorn dispersal by rodents：The importance of redispersal and distance to shelter[J].Basic and applied ecology，2011，12（5）：432-439.