吉林蛟河不同林分腐木甲虫(鞘翅目)多样性分析*

刘生冬 史佳琦 董诗睿 吴新毅 孟庆繁 李 燕 赵红蕊 靳英华

(1.北华大学林学院 吉林 132013；2.长白山地理过程与生态安全教育部重点实验室 东北师范大学地理科学学院 长春 130024)

腐木甲虫(Saproxylic beetles)(鞘翅目Coleoptera)是指一生中的某一阶段依赖腐木(Dying trees or deadwood)、其他腐生生物(Saproxylics)及相关微生境生存的甲虫类群，包括在腐木上取食的捕食性和菌食性甲虫(Speight，1989；Alexander，2008)。根据食性可分为木食类、菌食类、腐食类和捕食类等功能群(Plewaetal.，2017)。腐木甲虫生活习性多样、食性复杂，能够加速林内枯死木分解，在森林生态系统腐木分解和养分循环中发挥重要作用，是森林生态系统的重要组成部分(Grove，2002；Siitonen，2011；Hammondetal.，2017)。腐木甲虫物种丰富、对森林生境变化敏感，是受威胁最严重的生物类群之一，在德国，大约56%的森林甲虫属于腐木甲虫(Gossneretal.，2016)，而近1/4的欧洲腐木甲虫种类处于濒危或近危状态(Nietoetal.，2010；Seiboldetal.，2015a)，部分种类可以作用森林生境变化的指示种(Mazzeietal.，2018)。

森林中腐木和腐木生境对腐木甲虫多样性维持至关重要(Seiboldetal.，2015a；Wendeetal.，2017)。然而，这些资源与林分组成和结构密切相关，森林结构和组成能够通过影响林内的腐木资源和生境进而影响腐木甲虫多样性的分布(Siramietal.，2008；Janssen，2016)。林龄、林木径级分布、林木密度等林分结构异质性影响着枯木特征、微生境，进而影响腐木甲虫物种组成、多样性和分布格局，但这种影响随区域和林分组成等多种因素的变化而改变(Bougetetal.，2013；Larrieuetal.，2014；刘生冬等，2015；Landvik，2016；Plewaetal.，2017；Schaueretal.，2018)。同时，林分结构和组成对腐木甲虫的影响也受到林冠开放度影响，林分郁闭度则通过影响林内的光照和温湿度、枯木含水率，进而影响枯木的腐烂速度，以及通过影响腐木甲虫成虫活跃性影响腐木甲虫多样性格局(García-Lópezetal.，2016；Lachatetal.，2016)。

在世界范围内，对腐木甲虫的研究情况参差不齐，目前研究主要集中在欧洲、北美洲和澳洲的温带森林，发表的腐木甲虫研究论文最多，出版了《欧洲腐木甲虫红色名录》、《意大利腐木甲虫红色名录》，编辑了Nordic Saproxylic Database。在亚洲，仅有少量腐木甲虫研究报道(Seiboldetal.，2015b)。在国内，仅见数篇亚热带和温带森林腐木甲虫研究报道(Wuetal.，2008；2013a；2013b)。

长白山林区是地带性顶级植物群落阔叶红松林的核心分布区，经过多年的过量采伐干扰形成了面积较大的次生阔叶混交林，仅在部分地区保存有零散的原始阔叶红松林(代力民等，2004)。吉林省蛟河林业实验区管理局位于长白山区张广才岭南部，其区内保存了面积较大的原始阔叶红松林和其他阔叶混交林(李良等，2004)。本次研究通过系统调查吉林蛟河杨桦林、水胡林、阔叶红松林中腐木甲虫物种多样性，分析林分类型和林分因子对腐木甲虫多样性的影响，阐明腐木甲虫与森林境变化的相互关系，为制定基于腐木甲虫物种多样性保护和利用的森林生态系统管理方案提供指导，为评价天然林在保护腐木甲虫多样性中的作用提供依据。

1 研究区域概况

研究区位于长白山张广才岭南部吉林省蛟河林业实验区管理局，地理位置为127°35′—127°51′E，43°51′—44°05′N。区内最高峰海拔为1 176 m，最低位置海拔约330 m。该区域气候属温带大陆季风性山地气候，雨热同季，降水多集中在6—8月，7月份气温最高。研究区域植被属长白山植物区系，植物物种资源丰富，组成复杂，典型的植被类型是阔叶红松林、以及杨桦林、水胡林等次生的阔叶混交林。该区域采伐量较低，保存了面积较大的原始阔叶红松林，林分的平均年龄较高，林木的平均径级较大(王辉等，2012)，乔木树种主要有：红松(Pinuskoraiensis)、臭冷杉(Abiesnephrolepis)、沙冷杉(A.holophylla)、长白鱼鳞云杉(Piceajezoensisvar.komarovii)、水曲柳(Fraxinusmandshurica)、花曲柳(F.rhynchophylla)、黄菠萝(Phellodendronamurense)、胡桃楸(Juglansmandshurica)、紫椴(Tiliaamurensis)、糠椴(T.mandschurica)、色木槭(Acermono)、假色槭(A.pseudo-sieboldianum)、白牛槭(A.mandshuricum)、蒙古栎(Quercusmongolica)、白桦(Betulaplatyphylla)、枫桦(B.costata)、裂叶榆(Ulmuslaciniata)、春榆(U.japonica)、千金榆(Carpinuscordata)、山杨(Populusdavidiana)等。常见的灌木有暴马丁香(Syringareticulatavar.mandshurica)、长白忍冬(Loniceraruprechtiana)、胡枝子(Lespedezabicolor)、东北鼠李(Rhamnusdavurica)、绣线菊(Spiraeathunbergii)、珍珠梅(Sorbariakirilowii)、卫矛(Euonymusspp.)等。

2 研究方法

2.1 样地设置

研究样地设置在吉林蛟河林业实验区管理局经营区内，根据树种组成、林龄等选择杨桦林(YHL-Ⅰ)、水胡林(SHL-Ⅱ)、阔叶红松林Ⅲ(KHL-Ⅲ)和阔叶红松林Ⅳ(KHL-Ⅳ)林分作为研究样地，每个林分面积约为12 hm2(300 m×400 m)，记录林分中心点坐标，调查林分的树种组成、林龄、郁闭度等因子，见表1。

2.2 调查方法

在4个林分的样地中各设置6条样带，每条样带间距约70 m。在每个样带交替布设8个漏斗式和挡板式飞翔拦截诱捕器(García-Lópezetal.，2016)。将每个诱捕器用铁丝固定悬挂于2棵树之间，并距离树干大于1 m，诱捕器标本收集杯距地表约30 cm，每个诱捕器之间的距离大于30 m。标本收集杯中放入饱和盐水，以防止标本腐烂。

2.3 调查时间

调查时间为2012—2013年，在每年的5月中旬布设诱捕器，8月下旬收回诱捕器，时间涵盖了腐木甲虫成虫整个活跃期，每月回收2次诱捕器所采集到的甲虫标本。

2.4 甲虫鉴定

在实验室中，分类统计采集到的甲虫标本。所有标本保藏在北华大学林学院昆虫标本室，标本鉴定参考现已出版的甲虫各个类群的动物志，以及相关的日本、韩国甲虫图鉴和其他分类资料。部分类群种类请国内相关专家鉴定。腐木甲虫根据物种生物学特性，并参考北美和欧洲已经发表的文献和相关Nordic Saproxylic Database等确定。

2.5 数据处理与分析方法

3 结果与分析

3.1 阔叶红松林腐木甲虫物种组成

在杨桦林、水胡林、阔叶红松林Ⅲ、阔叶红松林Ⅳ中，共采集甲虫239种7 776头(刘生冬等，2018a)，其中203种7 465头为腐木甲虫，隶属于23个科(Slipinskietal，2011)。其中，叩甲科(Elateridae)、隐翅虫科(Staphylinidae)、露尾甲科(Nitidulidae)的个体数分别占总数的40.55%、14.93%和13.10%，从物种数上看，天牛科(Cerambycidae)的物种数占总物种数的23.64%。叩甲科、隐翅虫科、露尾甲科和天牛科合计占物种总数的64.51%和个体总数的77.64%。扁甲科(Cucujidae)等13个类群的个体数所占比重小于1%，合计不足个体数的4%。腐木甲虫各类群物种数与个体数见表2。

表2 腐木甲虫物种数与个体数

在全部的类群中，花蚤科、大蕈甲科、皮蠹科、蜡斑甲科、条脊甲科每个类群只采集到1个种，而四星蜡斑甲(Helotagemmata)、条脊甲(Rhysodescraciulus)只采集到1个个体。步甲科、埋葬甲科等一些不善飞翔的类群也被采集到，但数量相对较少。

3.2 不同林分腐木甲虫多样性

4个林分中，甲虫的物种数、个体数、丰富度指数、多样性指数见图1a—d。

图1 不同林分腐木甲虫物种数(a)、个体数(b)、丰富度指数(c)和多样性指数(d)

腐木甲虫物种数在阔叶红松林Ⅲ中最高，水胡林中最低，阔叶红松林Ⅲ和阔叶红松林Ⅳ显著高于杨桦林和水胡林(F=30.140；df=3，20；P<0.001)。个体数在阔叶红松林Ⅲ中最高，水胡林中最低，各林分间差异显著(F=61.159；df=3，20；P<0.001)。物种数与个体数显著正相关，(R=0.910，N=24，P<0.001)。物种丰富度在阔叶红松林Ⅲ中最高，水胡林中最低，各林分间差异显著(F=17.828；df=3，20；P<0.001)，阔叶红松林2个林分的丰富度都显著高于杨桦林和水胡林。多样性指数在阔叶红松林Ⅳ中最高，在杨桦林中最低，各林分间差异显著(F=3.897；df=3，20；P<0.05)。

3.3 不同林分主要类群物种数、个体数

叩甲科、隐翅虫科和露尾甲科的个体数均超过了总数的10%，天牛科的物种数超过了物种总数的10%。叩甲科的物种数在阔叶红松林(Ⅲ和Ⅳ)中最多，水胡林中最少，杨桦林、阔叶红松林Ⅲ、阔叶红松林Ⅳ的数量显著高于水胡林(F=6.653；df=3，20；P<0.01)。隐翅虫科的物种数在阔叶红松林Ⅲ中最多，杨桦林中最少，阔叶红松林Ⅲ数量显著高于其他3个林分(F=6.014；df=3，20；P<0.01)。露尾甲科的物种数在阔叶红松林Ⅲ中最多，水胡林中最少，各林分数量间差异不显著(F=1.895 3；df=3，20；P>0.05)。天牛科的物种数在阔叶红松林Ⅳ中最多，水胡林最少，阔叶红松林Ⅳ、阔叶红松林Ⅲ中的数量显著高于杨桦林、水胡林(F=14.335；df=3，20；P<0.001)。杨桦林、水胡林、阔叶红松林Ⅲ、阔叶红松林Ⅳ中叩甲科的物种数量都显著高于隐翅虫科、露尾甲科和天牛科，同时，每个林分中，天牛科的物种数量显著高于隐翅虫科(F>54.566；df=3，20；P<0.001)，见图2a。

图2 不同林分叩甲科、隐翅虫科、露尾甲科、天牛科物种数(a)和个体数(b)

叩甲科的个体数在杨桦林中最多，水胡林中最少，杨桦林和阔叶红松林Ⅳ显著高于阔叶红松林Ⅲ和水胡林(F=7.913；df=3，20；P<0.01)。隐翅虫科和露尾甲科的个体数都在阔叶红松林Ⅲ中最多，水胡林中最少，阔叶红松林Ⅲ显著高于其他3个林分(F=9.563；df=3，20；P<0.001)。天牛科的个体数在阔叶红松林Ⅳ和阔叶红松林Ⅲ显著高于水胡林和杨桦林(F=55.07；df=3，20；P<0.001)。杨桦林中叩甲科的个体数量显著高于其他3个类群，而天牛科的数量显著低于其他3个类群(F=126.335；df=3，20；P<0.001)。水胡林中叩甲科的个体数量显著高于其他3个类群(F=108.601；df=3，20；P<0.001)。阔叶红松林Ⅲ中叩甲科的个体数量显著高于其他3个类群，而天牛科的数量显著低于其他3个类群(F=19.718；df=3，20；P<0.001)。阔叶红松林Ⅳ中叩甲科的个体数量显著高于其他3个类群(F=130.88；df=3，20；P<0.001)，见图2(b)。

3.4 林分因子对腐木甲虫各类群的影响

森林中林分因子对腐木甲虫的分布有较大的影响，本研究选择了4个林分中与腐木甲虫关系比较密切的郁闭度、平均胸径、公顷蓄积、公顷株数、灌木盖度5个主要林分因子进行分析。不同林分类型对5个林分因子都有显著影响(P<0.01)。阔叶红松林2个林分的郁闭度、平均胸径、蓄积都显著高于杨桦林和水胡林，杨桦林和水胡林的每公顷乔木株数和灌木盖度都显著高于2个阔叶红松林，阔叶红松林2个林分的5个因子都无显著差异，见表3。23个腐木甲虫类群与4个林分和5个林分因子典范对应分析排序结果见图3。

表3 不同林分主要5个林分因子(平均值±标准误)

图3 23个腐木甲虫类群与4 种林分和5个林分因子间典范对应分析

5个林分因子X1—X5线段长短表示这个因子所起作用的大小，林分或腐木甲虫类群到林分因子垂线的点与箭头的距离表示与这个因子的相关大小，与箭头距离越小表示相关性越高。第1轴和第2轴的贡献率分别为56.73%和33.49%，累积达到了90.22%，说明排序图能较好的反映相关信息。第1排序轴与郁闭度(X1)、平均胸径(X2)、公顷蓄积(X3)呈正相关，相关系数分别为0.797 5、0.676 3、0.707 1，这些因子与第2轴也呈正相关，相关系数分别为0.574 4、0.736 3、0.703 8，这3个因子相互间具有较高的相似性，可以归为一类。乔木公顷株数(X4)、灌木盖度(X5)与第1轴呈负相关，相关系数分别为-0.744 7和-0.908 8，与第2轴也呈负相关，相关系数分别为-0.650 4和-0.412 3，这2个因子相似性较高，可归为一类。

从图3中可以看出，杨桦林(YHL-I)和水胡林(SHL-II)都位于第三象限，可以归为一类，杨桦林对应第1轴和第2轴负值较高，水胡林对应第1轴和第2轴负值相对较低，2个林分都对应较高的乔木公顷株数(X4)和灌木盖度(X5)，而杨桦林与这2个因子的相关性最高。阔叶红松林Ⅲ(KHL-Ⅲ)位于第四象限，在第1轴正值较高和第2轴负值相对较低，依次对应于较高的郁闭度(X1)、公顷蓄积(X3)。阔叶红松林Ⅳ(KHL-Ⅳ)位于第二象限，依次对应于较高的是平均胸径(X2)、公顷蓄积(X3)。

通过对腐木甲虫与杨桦林(YHL-I)、水胡林(SHL-II)、阔叶红松林Ⅲ(KHL-Ⅲ)、阔叶红松林Ⅳ(KHL-Ⅳ)的典范对应分析(图3)可以看出，蕈甲科和条脊甲科只在阔叶红松林内被采集到，蜡斑甲科只在水胡林中被采集到。相对于其他类群，叩甲科、吉丁虫科、扁甲科与灌木盖度与有较强的相关性，露尾甲科、锹甲科、萤科、皮蠹科与公顷株数有较强的相关性。天牛科和金龟科、长朽木甲科、赤翅甲科与平均胸径和公顷蓄积有较强的正相关性，显示出这2类甲虫倾向于选择林龄较大的林分。筒蠹科、郭公虫科、步甲科、扁甲科、花萤科、红萤科与郁闭度的相关性较强。

4 讨论

在欧洲和北美，长期积累的丰富的甲虫分类和物种生物学文献支撑了腐木甲虫相关研究的开展。而在国内，由于多数区域甲虫多样性本底不清，物种生物学特性不明，在很大程度上限制了包括腐木甲虫在内的甲虫生态系统功能方面的研究。本研究中，对于生物学特性明确的物种，根据腐木甲虫的定义来确定其是否为腐木甲虫；对于生物学尚不完全清楚的种或属，通过对比欧洲和北美等地区已经发表或出版的文献，以及欧洲腐木甲虫数据库中是否有该种或该属来确定其是否为腐木甲虫。在所采集到的239种甲虫中，腐木甲虫为203种，约占甲虫种类的84.94%。这与国外研究森林中绝大多数甲虫属于腐木甲虫相一致(Sandovaletal.，2007；Milleretal., 2011；Johansson，2011；Quintoetal.，2013)。

本研究利用腐木甲虫多样性研究中最常用的飞翔拦截诱捕器法采集活跃期的腐木甲虫成虫(García-Lópezetal.，2016)。通过连续的采集，最大限度地采集林分中具有飞翔能力的腐木甲虫成虫，不仅采集到了木食类的天牛、象甲、吉丁虫、长朽木甲等，腐食类的叩甲、隐翅虫、金龟，菌食类的筒蠹、赤翅甲、红萤、大蕈甲等，也采集到了捕食类的步甲、花萤、扁甲、阎甲和郭公虫等，更客观地反映林分中腐木甲虫的物种多样性组成。此外，采集强度的一致，使得林分间的科学比较成为可能。但也应看到，尽管拦截诱捕器也采集到一些常被认为飞翔能力相对较弱，主要在地面活动的步甲、埋葬甲、隐翅虫等甲虫，但该类方法不能采集不具飞翔能力的腐木甲虫，因而总体上低估了林分中腐木甲虫的多样性(Cateauetal.，2016)。

森林的树种组成结构影响着腐木类型、多样性，以及腐木甲虫的生存环境，进而影响着腐木甲虫多样性的分布格局(Bougetetal.，2013；Janssen，2016；Janssenetal.，2017；Parisietal.，2019)。本研究中，2个成熟的阔叶红松林林分结构复杂，平均胸径、林龄都较大，林内的枯腐木量和多样性高，部分大径级林木存在树洞和伤口树液流出等微生境，且林内下木较少，有利于腐木甲虫飞翔，腐木甲虫的丰富度和多度都显著高于其他林分(图1)。这与原始林成熟度、腐木资源多样性和环境异质性高，能为腐木甲虫提供充足的食物资源和多样适宜的生存环境，允许更多腐木甲虫物种生存的结论相一致(Lassauceetal.，2013；Jonselletal.，2004；Perceletal.，2018；Hämäläinenetal.，2019；Weissetal.，2019)。

森林中微生境如树洞、溃疡、树干缝隙、树皮损伤及苔藓、真菌、冠层枯枝等的丰富程度与林木的胸径和蓄积具有较强的正相关性，这些微生境的丰富程度影响着腐木甲虫多样性的分布(Bougetetal.，2013)。林分因子和腐木甲虫的对应分析表明(图3)，林分平均胸径、郁闭度、公顷蓄积对大多数腐木甲虫具有正向影响，随着这些因子的升高，甲虫的数量会有所增加。这与腐木甲虫物种丰富度与林分中大径级林木数量呈正相关的研究结论相似(Sverdrup-Thygesonetal.，2002；Grove，2002；Dollinetal.，2008；Buseetal.，2010; 刘生冬等，2018b)。这主要与林分中大径级林木长时间的生长和积累，能够提供更丰富的微生境有关，这些微环境能够为甲虫取食和产卵提供多样和适宜场所，甚至能够为一些稀有种类提供避难所(Øklandetal.，1996；Parisietal.，2016；Plewaetal.，2017)，从而影响甲虫多样性的分布格局(Larrieuetal.，2014；Zanetal.，2016)。这些微环境，尤其是一些大径级树木上的树洞能够提供一些树叶的腐殖质，昆虫残体，以及一些枯枝、木屑等能够吸引一些腐木甲虫取食(Landvik，2016；Schaueretal.，2018；Peuhuetal.，2019)，有助于防止一些种群灭绝，在保护腐木甲虫多样性具有重要意义(García-Lópezetal.，2016)。

本研究显示，林分类型对隐翅虫科和露尾甲科没有显著的影响，可能是由于他们对林分因子变化相对不敏感有关(乔志宏等，2019)。天牛科昆虫在阔叶红松林中的数量显著高于其他2个林分，这与天牛多为木食类和腐食类，部分种类具有访花行为，林龄、胸径较大的阔叶红松林能为天牛提供更加适宜的环境有关(高文韬等，2005；刘生冬等，2015)。数量占优势的叩甲科对杨桦林具有较强的选择性，这可能与杨桦林中较多的乔木株数和较高的灌木盖度，能为叩甲取食或生存提供适宜的环境条件有关。

5 结论

阔叶红松林内腐木甲虫种类和数量丰富，叩甲科、隐翅虫科、露尾甲虫科和天牛科的种类和数量较多，四星蜡斑甲和条脊甲在本地首次被采集到。叩甲科的物种数和个体数在各个林分中都占优势，且显著高于其他类群。天牛科在阔叶红松林丰富度和多度较高，林分类型对隐翅虫科和露尾甲科的物种数影响较弱，吉丁虫科、扁甲科、露尾甲科、锹甲科、萤科等对灌木盖度和林木株数多的林分具有较强的选择倾向性。林龄、胸径、蓄积高的阔叶红松林林分腐木甲虫具有较高的多样性，这与地表甲虫多样性分布格局比较相似，林龄高、林分组成复杂的阔叶红松林在保护腐木甲虫多样性方向发挥着重要作用。