植物耐铝毒机制研究进展

宋鑫 徐杉 何映辉

摘要 铝毒（Al）是酸性土壤中限制植物正常生长的重要非生物胁迫因素，严重制约了酸性土壤地区农业的发展。目前对于植物抵御铝毒的研究主要集中在有机酸的分泌、铝的螯合等方面，并发现ALMT和MATE是2个与植物耐铝性密切相关的转运蛋白家族。主要从铝对植物的毒害作用、植物抵御铝毒的生理响应机制以及耐铝毒植物的筛选选育方面进行了总结，并提出今后的研究方向。

关键词 植物;根系;铝;柠檬酸;苹果酸

中图分类号 Q945文献标识码 A

文章编号 0517-6611（2021）05-0031-04

doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2021.05.008

开放科学（资源服务）标识码（OSID）：

Research Progress on Mechanisms of Plant Aluminum Tolerance

SONG Xin1，XU Shan2，HE Ying-hui3

（1.College of Life Science and Resources and Environment，Yichun University，Yichun， Jiangxi 336000;2.College of Life Science，Chongqing Normal University，Chongqing 401331; 3.College of Animal Medicine，Henan Agricultural University，Zhengzhou，Henan 450046）

Abstract Aluminum toxicity （Al） is an important abiotic stress factor that restricts the normal growth of plants in acidic soil and seriously restricts the development of agriculture in acidic soil areas.Current studies on plant tolerance to aluminum mainly focus on the secretion of organic acids and chelation of aluminum，and ALMT and MATE are found to be two transporter families closely related to plant tolerance to aluminum.In this paper，the toxic effect of aluminum on plants，the physiological response mechanism of plants to aluminum toxicity，the selection and breeding of plants resistant to aluminum toxicity were summarized， the future research direction was proposed.

Key words Plant;Root;Aluminum（Al）;Citric acid;Malic acid

目前全世界约有39.5亿hm2酸性土壤，其中可耕性土地为1.79亿hm2，主要分布在热带、亚热带[1]。在我国，酸性土壤主要分布在长江以南的广大地区，土壤类型主要为红壤，总面积约占国土面积的21%[2]。酸性土壤的形成主要有两方面的因素，其一为自然因素的影响，其二为人类活动的影响。自然酸化包括植物根系向土壤中分泌有机酸以及微生物代谢过程中产生的有机酸进入土壤，同时在工业化进程中导致高频度酸雨的形成以及在农业生产过程中大量化肥的施用导致土壤酸化日益严重，最终造成土壤中出现大量的离子态活性铝[3-5]。

铝（Al）是自然界中最丰富的金属元素，广泛分布于土壤矿物中。Al占地球地壳的7%（重量），通常以无毒形式的硅酸盐或其他沉积物存在于植物中[6]。在中性土壤中，铝主要以铝硅酸盐和氧化物形式存在。然而，当土壤pH低于5.5时，Al被溶解为Al3+，离子态活性铝对于植物具有毒性，能够抑制植物根系的生长以及对水分和养分的吸收[7-8]。因此，着手解决土壤酸化问题，开展作物耐酸铝胁迫的生理机制研究，挖掘耐酸铝优良基因资源对选育作物耐酸铝新品种具有十分重要的意义。从铝对植物的毒害、植物对铝的耐受机制以及耐铝植物资源的筛选与选育三方面进行综述，以期为后续进一步深入研究植物耐酸铝分子机理奠定基础。

1 铝对植物的毒害

铝离子在酸性条件下为三价阳离子，能够被植物根细胞质外体中的负电荷强烈吸附[9]。这一结果在水稻[10]和玉米[11]上得到了验证。由于铝并不是植物生长发育的必需元素，因此铝被植物吸收并不是一种代谢途径，而是主要在植物根系表皮以及皮层组织中积累[12]。当植物积累过量Al3+时，根系对于磷酸盐、Ca、Mg等营养物质的吸收作用受限，造成营养元素失调。同时，大量Al3+会破坏细胞分裂、细胞壁合成以及破坏膜系统等生理功能，影响根系生长并最终导致整株植物体生长受限[13-15]。

具体来说，铝对植物的毒害作用主要集中在根系和地上部生长方面。其中对根系的影响主要表现为根系生长受到抑制[3]，具体表现为主根伸长受到抑制，根尖与侧根短粗且脆，颜色呈褐色，根毛显著减少，根尖表皮破损老化，整个根系分支减少[16-18]。有研究表明在微摩尔铝离子浓度下即可对植物产生毒害作用。但关于铝离子对植物根系毒害的具体作用部位目前争议较大，研究观点主要集中在根冠、分生区、生长区[19]。有研究发现，当植物根系积累大量铝离子时其对根尖的伤害远超过其他根系部位[3]。对玉米根冠的研究发现铝离子对根冠的毒害作用较大，根冠是铝毒害作用的第一感受器[20]。但Ryan等[21]的研究結果显示在铝处理下无论是完整的玉米根系还是去除根冠的玉米根系，其整个根系的生长并未有显著差异，因此认为根尖分生区和生长区才是铝毒作用的关键部位。

铝对地上部的影响主要表现与植物缺素症状相似，具体表现为叶片小、黄化、坏死，茎秆生长缓慢，叶片、茎秆呈紫色，这与根系生长受限阻碍根系对营养元素的吸收密切相关[22-23]。

2 植物对铝的耐受机制

植物根系对铝离子的反应主要为外部排斥和内部耐受机制[24]。外部排斥机制主要包括分泌有机酸[7]、提高根际pH[7]、胞壁对铝的结合位点[25]。内部耐受机制主要包括铝离子区域化、细胞内铝离子与有机酸螯合后毒性钝化[26]，从而降低铝对植物的毒害，提高植物抗性。

2.1 外部排斥机制

2.1.1 有机酸的分泌。

大量研究结果表明植物根系所分泌的有机酸能够对土壤中的铝离子进行螯合，减少根系对其的吸收，减轻铝对植物的毒害作用[27]。铝处理能够诱导植物普遍分泌的有机酸种类主要有草酸、苹果酸、柠檬酸等[28]。在众多的耐铝机制中，根系分泌有机酸被认为是最为重要的植物耐铝机制[27]。在对黑麦草的研究过程中发现与对照组相比，在300 μmol/L铝浓度下，黑麦草根尖分泌柠檬酸、苹果酸的速率与分泌量均显著增加[29]。同样的结果也在柱花草上得到验证，随着铝浓度的增加以及处理时间的延长，柱花草根系分泌的柠檬酸逐渐增加[30]。杨野等[31]发现在铝处理下，小麦根系所分泌的苹果酸显著增加，其中耐铝品种ET8根系分泌苹果酸速率显著高于铝敏感品种ES8。

目前在分子水平上对植物耐铝性的研究主要集中在对耐铝候选基因的挖掘与鉴定，候选基因包括编码调控、转运苹果酸、柠檬酸、草酸等有机酸的基因，同时也发现了一些转录因子与植物耐铝性密切相关[32]。目前研究较多的候选基因主要集中在苹果酸和柠檬酸转运蛋白基因上，这类基因分属于ALMT和MATE家族[32]。

ALMT1是第一个被发现与苹果酸转运密切相关的转运蛋白，在拟南芥受到铝胁迫时，与对照组相比根中ALMT1表达量显著升高[33]。ALMTs作为一种阴离子通道在铝胁迫刺激下被激活，诱导编码苹果酸转运蛋白，这些转运蛋白与胞质中的Al3+结合形成稳定的化合物从而提高植物耐鋁性，因此ALMTs被认为是调控植物耐铝性强弱的关键基因[32]。第一个被分离出来的ALMT基因是Sasaki等[34]在小麦中克隆得到的TaALMT1。在对小麦的进一步研究中发现在高浓度铝胁迫下TaALMT1被激活，主要编码苹果酸转运蛋白，并在根尖大量表达[35]。ALMTs在编码苹果酸转运蛋白的同时还发挥着其他重要功能，例如维持苹果酸的平衡、参与细胞渗透调节等作用[36]。在玉米根尖中发现ZmALMT1参与了离子选择性运输[37];大麦中HvALMT1参与了气孔的开合调节以及根部的生长发育过程[38]。

与ALMT功能类似，MATE主要通过调节植物根部柠檬酸、草酸的转运与释放增强植物的耐铝性[39]。第一个克隆分离得到的MATE家族基因是大麦HvAACT1基因，其与大麦耐铝性密切相关[40]。随后在拟南芥[41]、桉树[42]、玉米[43]、高粱[44]、水稻[45]中也陆续发现MATE家族基因，且与耐铝性密切相关。通过异源表达发现，SbMATE在拟南芥和HvMATE在爪蟾卵母细胞、烟草、小麦、大麦中均能够促进柠檬酸的外排，增强宿主自身耐铝性[46]。

2.1.2 其他解毒机制。①根冠pH增加。Degenhardt等[47]发现当外界氢离子进入拟南芥根细胞后会促进根际pH升高，从而使铝离子活性降低，增强拟南芥耐铝性。②黏液形成。Miyasaka等[48]发现，植物根尖分泌的黏液能够有效阻止铝离子进入根部分生区细胞，增强植物耐铝性。Watanabe等[49]在对野牡丹的研究中证实了其根尖分泌的黏液铝离子浓度显著高于其他部位分泌液铝离子浓度。③减少细胞壁铝离子结合位点。植物细胞壁中的果胶主要是铝离子的结合位点，当铝离子与细胞壁果胶结合后细胞壁会发生一定的形态学改变，导致细胞无法继续生长，限制了自身的长度，所以造成铝离子结合位点减少，从而减少铝离子的进入[32]。

2.2 内部排斥机制

2.2.1 细胞质螯合作用。

一些研究结果表明某些高等植物能够在体内积累较多的铝，但不会显示铝毒症状[50]。例如荞麦能够在铝胁迫5 h后每千克干重中积累大于400 mg的铝[51]。沈丹艳等[52]研究发现，荞麦叶片中Al主要是以Al3+-草酸形式存在。在对绣球花的研究中发现其叶片中铝离子含量达15.66 mmol/kg，进一步通过核磁共振发现其细胞中积累的铝主要是以可溶性Al3+-柠檬酸形式存在[51]。以上研究结果说明铝在植物体内主要是以无毒或低毒的螯合物形式存在，但不同植物体内铝的螯合物可能有所不同[53]。

2.2.2 液泡区域化。

植物能够将体内过多的铝离子区域化在液泡中来提高耐铝性[32]。Shen等[54]发现耐铝性强的荞麦品种叶片中所积累的铝80%都以Al3+-草酸形式区域化在液泡中。Larsen等[55]在拟南芥上分离克隆了一个液泡膜上的ABC转运蛋白基因AtALS1，其主要功能是将胞质中的铝转运到液泡中;在水稻中也发现了一个与AtALS1相类似的基因OsALS1，其功能也是将水稻叶片胞质中的铝转运到液泡中进行区域化，减轻铝对水稻的毒害[56]。

2.2.3 铝诱导蛋白的合成及抗逆酶活性的变化。铝诱导蛋白的合成可能是植物耐铝的重要机制之一[50]。在对苜蓿的研究中发现耐铝品种在铝胁迫下会产生一个18.7 kD的蛋白质，但敏感品种却没有[57]。杨建立等[58]研究发现在铝胁迫下铝敏感小麦根尖蛋白的组分发生剧烈变化，但耐铝小麦根尖蛋白组分几乎不受铝胁迫的影响。

铝胁迫能够诱导植物体内一些酶活性发生显著变化[59]。在对高粱的研究过程中发现，铝胁迫下耐铝性强的高粱品种叶片硝酸还原酶（NR）活性显著高于敏感品种，相似结果在花生上也得到验证[59]。随后的研究发现铝胁迫还会诱导植物体内抗氧化酶活性发生变化，包括SOD、POD、CAT等[60]。王芳等[61]研究发现荞麦能够通过提高SOD、POD活性来增强耐铝能力。Dipierro等[62]研究发现，南瓜在铝胁迫下能够通过抗坏血酸过氧化物酶（APX）活性的增强来提高对活性氧自由基的清除能力。虽然铝胁迫能够引起植物体内某些酶活性的变化，但在其他非生物胁迫因素下植物体内的酶活性也会发生类似变化，是否具有特异性耐铝酶的存在还有待进一步研究。

3 耐铝植物资源的筛选与选育

3.1 传统土培法 传统土培法是将植物直接种植于添加AlCl 3的土壤中，根据植物生长状况以及生物量等生长性状指标来判断评估植物耐铝性强弱[50]。土培法的优点是操作管理简单，筛选过程更加接近于自然环境，但缺点是无法随时观察到植物根系的生长情况，同时土壤环境也比较复杂，存在大量土壤微生物，这些都会影响到植物的耐铝性。因此，土培法可作为一种简单、粗略了解植物耐铝性的方法。

3.2 营养液培养法

营养液培养法就是在营养液中加入一定量的单体铝，然后将植物放在溶液中进行培养生长，同时观察和记录植物地上部和根系的生长状况[50]。营养液培养法能够将不同基因型、不同品种的植物共同培养在同一个浓度溶液中，节省空间，并且能够精确控制试验条件，保证了结果的客观性。同时还能够随时对溶液颜色、黏稠度、根系分泌物、溶液pH进行检测，更加精确地反映不同植物对铝胁迫的影响。缺点是对试验条件要求较高，操作比较烦琐。

3.3 基因工程选育耐铝品种

国外自20世纪60年代开始就利用基因工程的方法选育耐铝植物材料[63]。例如目前发现大麦中存在一个控制耐铝性的显性基因Alp，因此可以将耐铝大麦中的Alp转入铝敏感大麦中，使得敏感品种获得耐铝特性。随着组培技术和转基因技术的进一步发展，也可以将已知的在其他植物上发现的耐铝基因转入到大麦、小麦、水稻、玉米等农作物中，使得农作物获得耐铝特性[64]。

4 展望

我国南方地区的土壤以酸性红土为主，土壤中铝含量较高，容易对农作物造成毒害作用。开展耐铝作物的选育及筛选适宜高铝土壤生长的植物资源对于南方酸性红土耕地的利用具有十分重要的意义。

目前对于植物耐铝的研究主要集中于植物根系分泌有机酸、铝与其他元素进行螯合形成沉淀物以及与耐铝性密切相关的转运蛋白ALMT和MATE等方面，今后研究可以从以下方面进行加强：①加强收集不同物种的种质资源，进行耐铝性筛选，篩选出适合在铝毒害较严重地区种植的材料;②进一步明确植物耐铝机制，探明植物在抵御铝胁迫过程中基因调控网络机制;③积极采用组学技术深入挖掘调控植物耐铝性的关键候选基因，为今后选育耐铝新品种奠定基础;④提高和改进铝毒害较严重地区作物栽培管理措施，通过新的栽培管理技术体系来帮助农作物在铝毒害环境中提高产量，充分挖掘土壤耕地的生产潜力。

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