黄玛草蛉对木瓜粉蚧的捕食作用评价

李子园，周 娟，关迎雪，程东美，陆永跃，陈科伟,2*

(1.华南农业大学植物保护学院，广州 501640；2. 广东省生物农药创制与利用重点实验室，广州 501640；3. 仲恺农业工程学院农业与生物学院，广州 510225)

木瓜粉蚧ParacoccusmarginatusWilliams and Granara de Willink，属半翅目Hemiptera胸喙亚目Sternorrhyncha粉蚧科Pseudococcidae，原产于中美洲(Milleretal., 1999)。该虫已入侵南亚和东南亚多个亚洲国家，在我国台湾、云南、广州和福建均有报道(陈淑佩等, 2011; 张江涛和武三安, 2015; 林凌鸿等, 2019)。风险分析结果表明，木瓜粉蚧主要适生区为长江流域以南地区，其中华南地区尤其适合木瓜粉蚧的生存和危害(顾渝娟和齐国君, 2015)。木瓜粉蚧是一种多食性害虫，危害超过25个科的多种经济作物、观赏植物和杂草，包括木瓜Chaenomelessinensis、棉花Gossypiumhirsutum、茄子Solanummelongena、玉米Zeamays、琴叶珊瑚Jatrophaintegerrima和鸡蛋花Plumeriarubra等(Milleretal., 1999)。木瓜粉蚧以若虫和雌成虫在寄主植物的茎干、叶背、花、果实等部位吸食，导致植株叶片黄化、变形、落花落果和果实畸形，分泌的蜜露易引发烟煤病，虫口密度大时形成厚白色蜡质层，严重时导致植物死亡(顾渝娟等, 2015)。化学药剂是目前防治木瓜粉蚧的主要防治措施，但木瓜粉蚧体表的蜡粉对虫体具有一定保护作用，且其生长环境又较隐蔽，进行彻底防控具有一定的难度(张蕊等, 2020)。

利用天敌昆虫对害虫进行生物防治是实现害虫可持续控制的一个重要途径，目前有关木瓜粉蚧天敌的研究主要侧重于寄生性天敌(Meyerdirketal., 2004; Muniappanetal., 2006; Amarasekareetal., 2009)，而尚未见有关捕食性天敌的研究报道。黄玛草蛉Malladabasalis(Walker)属脉翅目Neuroptera扁翅亚目Planipennia褐蛉总科Hemerobioidea草蛉科Chrysopidae，主要分布于我国南方及台湾地区(Chengetal., 2012)，常见于农田生态系统，其幼虫的捕食范围广、搜索能力强(李水泉等, 2012)。研究表明，黄玛草蛉对螺旋粉虱AleurodicusdispersusRussell(李志刚等, 2011)、埃及吹绵蚧Iceryaaegyptiaca(Douglas)(叶静文等, 2013)、柑桔粉蚧Planococcuscitri(Risso)(叶静文等, 2012)、米蛾Corcyracephalonica(Stainton)卵(李水泉等, 2012)、神泽氏叶螨TetranychuskanzawaiKishida和柑橘全爪螨Panonychuscitri(McGregor)(Chengetal., 2012)、玉米蚜Rhopalosiphummaidis(Fitch)和甘蓝蚜Brevicorynebrassicae(L.)(周娟等, 2020)等害虫均有较强的捕食作用。蒋露等(2013)曾在深圳笔架山公园每月释放黄玛草蛉1～3龄幼虫防治埃及吹绵蚧，为期一年，在释放后每月调查都能发现卵及幼虫，说明黄玛草蛉能较好地适应华南地区的气候条件，并能在释放后建立稳定的种群。实验室观察表明，黄玛草蛉幼虫对木瓜粉蚧各虫态均能积极捕食。因而利用华南地区本地优势天敌黄玛草蛉进行入侵性害虫木瓜粉蚧的生物防治，既能减少引入天敌的风险，也能使黄玛草蛉在木瓜粉蚧发生期保持种群的稳定性，又因其繁殖能力强，对一些杀虫剂、杀菌剂等农药具有一定的耐受性(Tzeng and Kao, 1996)，而显示出良好的应用前景。

本试验采用捕食功能反应的方法，评价黄玛草蛉2龄、3龄幼虫对木瓜粉蚧不同虫态的捕食效能，拟合相关的数学模型，定量评价、分析黄玛草蛉幼虫在不同猎物密度下对害虫的捕食能力，并观察黄玛草蛉对木瓜粉蚧不同虫态的选择，为利用黄玛草蛉防治木瓜粉蚧提供相关理论依据与参考。

1 材料与方法

1.1 供试材料

黄玛草蛉：由广东省科学院动物研究所提供。置于温度26℃、光周期L ∶D=16 h ∶8 h、相对湿度RH60%～70%的恒温培养箱(宁波莱福科技有限公司生产MGC-300H型人工气候箱)中，用米蛾卵作为中间猎物饲养黄玛草蛉，对其进行扩繁，选取个体大小相接近的2龄及3龄幼虫进行实验。

木瓜粉蚧：由仲恺农业工程学院提供，接种于琴叶珊瑚上进行扩繁。

1.2 试验方法

1.2.1黄玛草蛉对木瓜粉蚧捕食的龄期选择

供试黄玛草蛉虫态为2龄、3龄幼虫，试验前进行24 h饥饿处理。供试猎物为木瓜粉蚧2龄、3龄若虫及成虫，每个虫态的数量均设置为20头，即一共提供60头猎物供黄玛草蛉幼虫选择。在培养皿中放入琴叶珊瑚叶片，叶柄用湿润棉花包裹，叶面积约为8 cm2。将1头黄玛草蛉2龄或3龄幼虫与60头木瓜粉蚧移入同一培养皿，然后用保鲜膜封口，在膜上用昆虫针扎适量透气孔。24 h后观察记录各培养皿中木瓜粉蚧的存活数量。试验重复10次。

1.2.2黄玛草蛉2龄幼虫对木瓜粉蚧的捕食作用

当木瓜粉蚧为2龄若虫时，将密度设置为20、40、60、80、100、120头/皿共6个梯度水平；当木瓜粉蚧为3龄若虫时，将密度设置为20、40、60、80、100头/皿共5个梯度水平；当木瓜粉蚧为雌成虫时，将密度设置为4、8、12、16、20头/皿共5个梯度水平。试验前将黄玛草蛉进行24 h饥饿处理，在培养皿中放入叶柄用湿润棉花包裹的琴叶珊瑚叶片，叶面积约为8 cm2，将1头黄玛草蛉2龄幼虫与相应龄期、密度的木瓜粉蚧移入同一培养皿，然后用保鲜膜封口，在膜上用昆虫针扎适量透气孔。24 h后观察记录各培养皿中存活的木瓜粉蚧数量。各处理均重复5次。

1.2.3黄玛草蛉3龄幼虫对木瓜粉蚧的捕食作用

当木瓜粉蚧为2龄若虫时，将密度设置为20、40、60、80、100、120、150、180头/皿共8个梯度水平；当木瓜粉蚧为3龄若虫时，将密度设置为20、40、60、80、100、120头/皿共6个梯度水平；当木瓜粉蚧为雌成虫时，将密度设置为4、8、12、16、20、30头/皿共6个梯度水平。其它处理步骤及重复数量同1.2.1

1.3 数据处理

采用SAS 9.1软件中NLIN语句进行Holling Ⅱ模型方程Na=a×T×N/(1+a×Th×N)拟合。其中，Na为被捕食的猎物数量(头)，N为初始猎物数量(头)，a为黄玛草蛉幼虫的瞬间攻击率，T为试验观察时间(本试验中T=1 d)，Th为黄玛草蛉幼虫处置猎物的时间(d)。当猎物密度N趋近于无穷时，1/N趋近于0，从而得到理论最大日捕食量Namax=1/Th。采用公式S=a/(1+a×Th×N)计算天敌寻找效应，式中S为寻找效应，a为攻击系数(即瞬时攻击率)，Th为黄玛草蛉幼虫处置猎物的时间(d)。采用χ2检验对相关数学方程进行适合性检验。采用χ2适合性检验对黄玛草蛉幼虫对不同虫态木瓜粉蚧选择偏好进行统计分析。采用Origin 2020b软件制图。

黄玛草蛉同一龄期幼虫对不同虫态木瓜粉蚧的选择率计算公式为：y=xi/(x1+x2+x3)×100%，其中y为选择率，x1、x2、x3分别为黄玛草蛉捕食木瓜粉蚧2龄、3龄若虫和雌成虫的数量，xi为黄玛草蛉捕食木瓜粉蚧特定虫态的数量。

2 结果与分析

2.1 黄玛草蛉对木瓜粉蚧的龄期选择

猎物龄期选择试验结果表明，黄玛草蛉2龄、3龄幼虫均偏好捕食木瓜粉蚧若虫，而对木瓜粉蚧雌成虫的捕食量较小(图1)。黄玛草蛉2龄幼虫对木瓜粉蚧2龄、3龄若虫及雌成虫的选择率分别为45.58%、39.38%及15.04%(χ2=35.34, df=2, n=226,P<0.0001)；黄玛草蛉3龄幼虫对木瓜粉蚧2龄、3龄若虫及雌成虫的选择率分别为35.99%、37.17%及26.84%(χ2=6.51, df=2, n=339,P=0.0386)。

图1 黄玛草蛉幼虫对木瓜粉蚧不同虫态的选择率Fig.1 Selection rate of Mallada basalis to different life stages of Paracoccus marginatus

2.2 黄玛草蛉对木瓜粉蚧的捕食功能反应

黄玛草蛉2龄与3龄幼虫的捕食量均随木瓜粉蚧密度的增加而增加，在低密度时捕食量增速较快，而在高密度时捕食量增速趋于平缓(图2)。黄玛草蛉2龄与3龄幼虫的捕食量与猎物密度间的关系均可用Holling Ⅱ方程来拟合(表1)。

表1 黄玛草蛉幼虫对木瓜粉蚧的捕食功能反应参数

在相同猎物龄期及密度条件下，黄玛草蛉3龄幼虫的捕食量高于2龄幼虫。同时，随着木瓜粉蚧密度的增加，黄玛草蛉3龄幼虫与2龄幼虫之间捕食量的差距不断扩大(图2)。从黄玛草蛉的捕食效能来看，黄玛草蛉3龄幼虫对不同虫态木瓜粉蚧的a/Th值(a为瞬时攻击效率，Th为处理时间)与捕食量均高于2龄幼虫。例如黄玛草蛉 3龄幼虫对木瓜粉蚧成虫的a/Th值为28.38，日最大捕食量为19头，高于2龄幼虫的15.50与12头(表1)。

图2 黄玛草蛉幼虫对木瓜粉蚧不同龄期的捕食功能曲线Fig.2 Fitting curve about the functional response of Mallada basalis to different life stages of Paracoccus marginatus注：A，木瓜粉蚧2龄若虫；B，木瓜粉蚧3龄若虫；C，木瓜粉蚧成虫。图中曲线是由Holling Ⅱ模型方程进行拟合所得，圆点为黄玛草蛉对木瓜粉蚧的实际捕食量。Note: A, 2nd instar nymph of Paracoccus marginatus; B, 3rd instar nymph of Paracoccus marginatus; C, adult female of Paracoccus marginatus. Curves were fitted with Holling Ⅱ function response equations, dots were the quantity of P. marginatus consumed by M. basalis.

同一龄期的黄玛草蛉幼虫对不同虫态木瓜粉蚧的捕食效能也不同。黄玛草蛉2龄幼虫对木瓜粉蚧2龄、3龄若虫及成虫的a/Th值分别为114.89、52.02和15.50，日最大捕食量分别为73、45和12头。黄玛草蛉3龄幼虫对木瓜粉蚧2龄、3龄若虫和成虫a/Th值分别为分别为284.76、134.26和28.38，日最大捕食量分别为116、81和19头。结果表明，黄玛草蛉2、3龄幼虫对木瓜粉蚧2龄若虫的a/Th值、日最大捕食量最大，其次为木瓜粉蚧3龄若虫，对木瓜粉蚧成虫的a/Th值、日最大捕食量最小(表1)。

2.3 黄玛草蛉对木瓜粉蚧的寻找效应

黄玛草蛉2龄与3龄幼虫对不同密度木瓜粉蚧的寻找效应结果可以看出，随着猎物密度的增长，黄玛草蛉幼虫对木瓜粉蚧的寻找效应也逐渐减弱(图3)。当黄玛草蛉不同龄期幼虫捕食木瓜粉蚧时，随猎物密度的增加，其寻找效应呈线性下降。在相同猎物龄期及猎物密度条件下，黄玛草蛉 3龄幼虫对木瓜粉蚧的寻找效应强于2龄幼虫。

图3 黄玛草蛉幼虫对木瓜粉蚧不同龄期的寻找效应Fig.3 Searching efficiency of Mallada basalis to different life stages of Paracoccus marginatus注：A，木瓜粉蚧2龄若虫；B，木瓜粉蚧3龄若虫；C，木瓜粉蚧成虫。Note: A, 2nd instar nymph of Paracoccus marginatus; B, 3rd instar nymph of Paracoccus marginatus; C, the adult female of Paracoccus marginatus.

3 结论与讨论

黄玛草蛉2龄、3龄幼虫对木瓜粉蚧各虫态的捕食功能反应均符合Holling Ⅱ模型，这与黄玛草蛉对其它害虫的捕食功能反应研究结果相似(李水泉等, 2012; 叶静文等, 2013; 周娟等, 2020)。周集中和陈常铭(1986)提出，利用瞬时攻击效率(a)与处理时间(Th)之比作为衡量天敌对害虫的控制能力的参数，a/Th值越大，天敌对害虫的控制能力越强。黄玛草蛉2龄、3龄幼虫对木瓜粉蚧2龄若虫的a/Th值、日最大捕食量最大，处理时间最短，即说明，黄玛草蛉2龄、3龄幼虫对木瓜粉蚧2龄若虫的捕食作用最强。而猎物龄期选择的结果也表明，黄玛草蛉2龄、3龄幼虫捕食木瓜粉蚧2龄若虫的数量更多，这可能因为木瓜粉蚧2龄若虫个体较小，黄玛草蛉需要捕食更多的猎物才能维持基本的营养，或者与木瓜粉蚧高龄若虫及成虫的行动能力强、容易躲避、逃逸有关。黄玛草蛉3龄幼虫对不同龄期的木瓜粉蚧a/Th值与捕食量均高于其2龄幼虫，处理时间均低于其2龄幼虫，这也与多个研究相似。黄玛草蛉3龄幼虫对米蛾卵的日最大捕食量可达到3 205.1粒卵(李水泉等, 2012)；对埃及吹绵蚧若虫的理论日最大捕食量为50头(叶静文等, 2013)；对玉米蚜、甘蓝蚜的理论日最大的捕食量分别为185.18、86.95头(周娟等, 2020)。这表明黄玛草蛉3龄幼虫对不同猎物的日捕食量最大，控制害虫的效果最好。

功能反应是用来评价捕食者的捕食潜力的一种重要参数(Batooletal., 2014)。由于本试验在高密度、小空间内进行，这与野外条件下的生境复杂性以及猎物多样性的情况有差异。Alebeek(2015)提出，试验设计中的限制条件可能会混淆真实情况下的功能反应，特别是在小范围内试验，这会使捕食者发现猎物的机会增加。Tauber(2000)也指出，在野外条件下释放草蛉还需考虑到这种捕食者本身会成为猎物，或者同时存在其他的竞争者。Chen等(2014)利用黄玛草蛉防治网室木瓜上的神泽氏叶螨，发现黄玛草蛉无法在网室条件下建立种群，原因可能是蚂蚁的攻击和幼虫间的自相残杀。因而要科学地评价黄玛草蛉对木瓜粉蚧的捕食作用，还需考虑更多的环境因素。