探索促进寄生蜂生殖力的蜜源植物共性特征

朱平阳，高慧颖，张发成，陈桂华，徐红星，GURR Geoff ，吕仲贤*

（1. 浙江师范大学化学与生命科学学院，金华 321004；2. 浙江省农业科学院植物保护与微生物研究所，杭州 310021；3. 浙江省金华市植物保护站，金华 321017；4. School of Agricultural and Wine Sciences，Charles Sturt University，Orange 2800，NSW，Australia）

农业的集约化生产依赖于使用大量化学农药来降低因病虫害引起的产量损失，而大量使用化学农药严重损害农田的生物多样性，并对环境造成一系列负面影响[1,2]。相比于增加农药、化肥等化学投入品，强化生态系统服务功能，提高农作物生产力，是满足人们不断增长的物质需求的一种可持续的方式[3,4]。昆虫是农业生态系统服务的主要提供者，如授粉、营养循环和害虫的生物防治[5]。生境管理是生物防治的一种具体形式，包括为天敌提供庇护、食物（花粉，花蜜）及其他资源的蜜源植物[6,7]。大多数种类寄生蜂在成虫期有补充营养的习性，而自然环境中的蜜源植物是寄生蜂的营养源，合适的蜜源植物能够促进寄生蜂的关键生物学参数，如寿命和生殖力[7-9]。因此，在农业生态系统中引入适宜的蜜源植物可以提高农田生态系统服务功能中的害虫防控功能[7,10,11]。大量研究表明，当有合适的蜜源植物存在时，能够显著延长害虫天敌的寿命，促进害虫天敌的控害能力。然而，绝大部分此类研究只针对给定的候选植物的验证[12,13]。这种只针对“特定的天敌物种”或“特定的蜜源植物物种”在实际应用上可能缺乏足够的信息，而无法形成一种普遍般规律来应用。蜜源植物或寄生蜂的特征，如寄生蜂头部的宽度和植物花冠的直径，很可能决定寄生蜂能否顺利取食到蜜源植物蜜腺上的花蜜。先前的研究表明，具有复合伞形花序或总状花序和浅花冠的蜜源植株对繁殖力强的寄生蜂寿命的促进效果最佳[14]。这为有针对性地选择适合寄生蜂的蜜源植物，以加强生物防治效果提供了第一个可推广的蜜源植物筛选方式。然而，不足之处在于以往的文献资料偏好发表正结果，导致此分析存在一定发表偏倚。本文通过室内试验研究了蜜源植物对寄生蜂寄生能力的影响，提供了一个无偏倚的数据基础，试图验证：1）蜜源植物是否对高生殖潜力寄生蜂促进效果更显著？2）具有复伞形花序或总状花序的蜜源植物是否对寄生蜂寄生能力都存在促进作用？3）蜜源植物对来自不同寄主的同种寄生蜂的促进作用是否不一致？4）蜜源植物对不同寄主或地理种群的同种寄生蜂的影响是否也不同？

1 材料与方法

1.1 供试蜜源植物与昆虫

供试的25种蜜源植物主要采自金华稻田生态系统（29.0165° N，119.626° E），除紫芳草Exacum affine、长寿花Kalanchoe blossfeldiana、马缨丹Lantana camara、满天星Gypsophila paniculata、香彩雀Angelonia salicariifolia，穗状婆婆纳Veronica spicata和千日红Gomphrena globosa采购自花卉市场（表1）。试验当天上午10点前，收集当日盛开的蜜源植物用于试验。

表1 用于试验的蜜源植物Table 1 Flower plant species used

稻虱缨小蜂Anagrus nilaparvatae用带褐飞虱卵的稻苗诱集于浙江省金华市稻田系统（29.0165° N，119.626° E），将带有稻虱缨小蜂的水稻植株移入饲养笼内，用含有褐飞虱卵的TN1稻苗饲养，每3 d更换1次带褐飞虱卵的TN1稻苗。初羽化稻虱缨小蜂成虫用于试验。

试验用赤眼蜂来自浙江省农业科学院，用灭活的米蛾Corcyra cephalonicaStainton卵（浙江省农业科学院提供）饲养于人工气候培养箱（26 ℃±1 ℃，RH 50%±10%，光周期12D:12L）中。

所有试验都在人工气候培养箱（26 ℃±1 ℃，RH 50%±10%，光周期12D:12L）中进行。

1.2 寄生蜂形态特征测量

对寄生蜂的头宽、胸宽（背向）、体长、后足胫节长和翅长进行测量，每种寄生蜂测量 15头。所有测量工作均在超景深数字显微镜（VHX-500FE，KEYENCE）下完成。

1.3 蜜源植物对赤眼蜂与稻虱缨小蜂寄生能力的影响

将一株新采集的带有盛开鲜花的花束插于装有50 mL蒸馏水的锥形瓶（50 mL）后，逐一放入一透明PVC笼（20 cm高，直径9 cm）中，PVC笼顶端中心开口（直径6 cm）并覆盖有细网纱用于通风。笼内有一带有纯净水的脱脂棉球，以及一张已灭活的米蛾C. cephalonica卵卡（约500粒/卡）。将初羽化（＜6 h）赤眼蜂（螟黄赤眼蜂T. chilonis、松毛虫赤眼蜂T. dendrolimi、稻螟赤眼蜂T. japonicum、玉米螟赤眼蜂T. ostriniae和短管赤眼蜂T. pretiosum）分别引入PVC笼，每笼引入5头雌蜂1头雄蜂。3 d后，将米蛾卵取出分别放在培养皿（直径3.5 cm）内并盖上盖子，置于人工气候培养箱（26 ℃±1 ℃，RH 50%±10%，光周期12D:12L）中，3 d后记录被寄生的米蛾卵量。对于稻虱缨小蜂蜜源植物处理同赤眼蜂处理，将带有褐飞虱卵（5头怀卵雌成虫产量24 h）的60 d龄稻苗单根放入PVC笼中，每个PVC笼引入初羽化

（＜6 h）的稻虱缨小蜂5头雌蜂1头雄蜂。3 d后，将水稻植株取出，放在上述人工气候培养箱中，3 d后记录被寄生的褐飞虱卵量。每批次试验均设置清水对照处理。试验处理在人工气候培养箱条件下完全随机排列，每个处理重复 15次。试验根据农田系统中蜜源植物的花期分批进行蜜源植物对寄生蜂的寄生能力测定（表2）。

表2 进行寄生蜂繁殖力试验的蜜源植物与寄生蜂组合（T：试验）Table 2 Flower plant species used in the parasitoid fecundity test (T: test)

1.4 蜜源植物对来自不同寄主的螟黄赤眼蜂寄生能力的影响

在米蛾卵或亚洲玉米螟Ostrinia furnacalis卵上饲养两代以上的螟黄赤眼蜂用于本试验。实验室室温条件下饲养亚洲玉米螟并收集卵块，新鲜（＜24 h）的亚洲玉米螟卵用于螟黄赤眼蜂的继代饲养及试验。本试验选取8种蜜源植物，藿香蓟Ageratum conyzoides、波斯菊Cosmos bipinnata、硫华菊Cosmos sulphureus、荞麦Fagopyrum esculentum、丝瓜Luffa cylindrica、棱角丝瓜Luffa acutangular、柠檬罗勒Ocimum basilicumvar.citriodorum和百日草Zinnia elegans。试验方法与上述赤眼蜂的相同。

1.5 蜜源植物对赤眼蜂在不同寄主上的寄生能力的影响

在米蛾卵上饲养两代以上的螟黄赤眼蜂与玉米螟赤眼蜂用于本试验。蜜源植物同1.4中的8种，试验方法与上述赤眼蜂的相同，除当以玉米螟卵作为寄主时，用灭活的玉米螟卵卡（约50粒/卡）。

1.6 蜜源植物对不同地理种群的同种赤眼蜂寄生能力的影响

浙江、辽宁和泰国三个种群的螟黄赤眼蜂，在米蛾卵上饲养两代以上后用于本试验。蜜源植物选用黄秋葵A. esculentus、藿香蓟A. conyzoides、韭菜A. tuberosum、凌霄C. grandiflora、辣椒Capsicum annuum、蛇床Cnidium monnieri、棱角丝瓜L. acutangular、丝瓜L. cylindrica、柠檬罗勒O. basilicumvar.citriodorum、百香果P. edulia、芝麻Sesamum indicum和茄子S. melongenavar.serpentinum。试验方法与上述1.3赤眼蜂的试验相同。

1.7 数据统计与分析

借鉴 Meta分析的方法，对每组蜜源植物花处理/对照处理组合进行效应值计算，用标准化的均数差Hedges’d表示，即d＝[(ŶF—ŶC)/S]J，其中ŶF为有蜜源植物花存在时寄生蜂的平均寄生量，ŶC为对照处理中寄生蜂的平均寄生量，S为合并后的标准差，J是小样本量的校正因子[15]。Hedges’d值与方差估计用R中metafor包的scalc函数计算，并用Hedges’d值的95%置信区间（CI）检验结果[16]。Hedges’d值越接近于0或其置信区间（CI）包涵0，表明该蜜源植物对寄生蜂的寄生能力影响不显著或无影响。采用Q检验和I2统计量评估异质性。当I2值大于50%，异质性P＜0.001时，表明数据具有高度异质性，结果可靠性低，需进一步分组分析挖掘影响因素[14]。随机效应模型分析用metafor包中的rma函数[16]。对寄生蜂特征的形态学测量数据采用独立样本t检验。所有数据分析都在R[17]中进行。

2 结果与分析

2.1 寄生蜂形态特征

寄主特征对寄生蜂形态特征存在一定影响。寄生于米蛾卵的螟黄赤眼蜂的头宽显著高于寄生于玉米螟卵的螟黄赤眼蜂（t-test：t＝3.713，P＜0.001）。寄生于玉米螟卵的玉米螟赤眼蜂的头宽与体长显著高于寄生于米蛾卵的玉米螟（T-test：头宽，t＝3.973，P＜0.001；体长，t＝3.117，P＝0.005）（表3）。

表3 寄生蜂形态特征测定（平均值±标准误）（mm）Table 3 Morphological measurements of parasitoid wasps (±SE) (mm)

2.2 蜜源植物对寄生蜂寄生能力的整体影响

总体来说，蜜源植物处理对寄生蜂雌成虫的寄生能力有一定促进作用，花处理对雌性繁殖力有较强的正效应（Hedges’d：1.015；95% CI：0.893～1.138，P＜0.001）（图1）。从效应值热图显示，复伞形花序和聚伞形花序的蜜源植物对寄生蜂寄生能力的促进作用优于其他类型花序的蜜源植物（图2）。对所有蜜源植物对寄生蜂寄生能力影响的试验数据进行Meta分析，结果显示存在较显著的异质性（QT＝376.548，tau2＝0.744，I2＝80.45%，P＜0.001）。通过引入花序类型、寄生蜂生态特征等解释变量，进行分组分析；结果表明，花序类型是影响蜜源植物促进寄生蜂寄生能力的重要特征，体长、头宽等寄生蜂特征对蜜源植物促进寄生蜂寄生能力并无显著影响（表4）。在花序类型中，复伞形花序、聚伞花序和伞房花序的蜜源植物对寄生蜂的寄生能力促进作用最显著；花单生和头状花序的蜜源植物对寄生蜂的寄生能力促进作用不够显著（图3）。

图1 寄生蜂寄生能力效应大小（Hedges’ d）和95%置信区间（CIs）Fig. 1 Effect size (Hedges’ d) estimates and 95% CIs showing the effects of all cases

图2 寄生蜂寄生能力的效应值（Hedges’d）与蜜源植物花序关系的热图Fig. 2 A heatmap of the effect size of female parasitoid wasps’ fecundity and their relation to plant inflorescence and the potential fecundity of each tested parasitoid

表4 蜜源植物或寄生蜂特征对寄生蜂寄生能力的统计分析表Table 4 Summary of parasitoid wasps’ fecundity effect sizes heterogeneity (QM) and sample size (number of effect size) of each moderator

图3 蜜源植物花序类型对取食蜜源植物的寄生蜂寄生能力影响的效应值（Hedges’d）估计和95%置信区间（CIs）Fig. 3 Effect size (d) estimates and 95% CIs showing the effects of plant inflorescence on the fecundity of parasitoid wasp feeding on nectar plants

2.3 蜜源植物对来自不同寄主的螟黄赤眼蜂寄生能力的影响

结果显示，蜜源植物对雌蜂寄生能力有较强的促进作用（Hedges’d：1.259；95% CI：0.960～1.557，P＜0.001）。而蜜源植物对来自米蛾卵与亚洲玉米螟卵两种不同寄主的螟黄赤眼蜂的促进作用无显著差异（QM＝0.466，P＝0.495）（图4）。

图4 蜜源植物对来自不同寄主的螟黄赤眼蜂寄生能力影响的效应值（Hedges’d）估计和95%置信区间（CIs）Fig. 4 Effect size (d) estimates and 95% CIs showing the effects of the different host, which parasitoids from, on the fecundity of parasitoid wasp when feeding on nectar plants

2.4 蜜源植物对赤眼蜂在不同寄主上寄生能力的影响

尽管百日草的花对赤眼蜂的寄生能力没有显著促进作用，但综合本试验全部试验组合分析结果表明，蜜源植物对寄生蜂寄生能力有显著促进效应（Hedges’d：1.400；95% CI：1.195～1.605，P＜0.001；QM＝29.831，tau2＝0.071，I2＝29.57%）。蜜源植物对螟黄赤眼蜂与亚洲玉米螟赤眼蜂在米蛾卵和亚洲玉米螟卵上寄生能力的促进作用无显著差异（QM＝0.003，tau2＝0.071，I2＝29.54%，P＝0.957）。这几种蜜源植物对螟黄赤眼蜂与亚洲玉米螟赤眼蜂寄生能力的促进作用也无显著差异（QM＝0.414，tau2＝0.065，I2＝27.72%，P＝0.520）（图5）。

图5 蜜源植物对赤眼蜂在不同寄主上的寄生能力影响的效应值（Hedges’d）估计和95%置信区间（CIs）Fig. 5 Effect size (d) estimates and 95% CIs showing the effects of different host, which parasitoids target to, on the fecundity of parasitoid wasp when feeding on nectar plants

2.5 蜜源植物对不同地理种群的同种赤眼蜂寄生能力的影响

尽管有些蜜源植物（特别是花单生的植物）的花对四个地理种群的螟黄赤眼蜂的寄生能力没有显著促进作用，但综合本试验全部试验组合分析结果表明，蜜源植物对浙江、辽宁和泰国3个种群的螟黄赤眼蜂的寄生能力有显著促进效应（Hedges’d：1.525；95% CI：1.228～1.822，P＜0.001；QM＝101.142，tau2＝0.631，I2＝78.27%）。蜜源植物对这 3个地理种群的螟黄赤眼蜂寄生能力的促进作用无显著差异（QM＝1.225，tau2＝0.615，I2＝77.49%，P＝0.542）（图6）。

图6 蜜源植物对不同地理种群螟黄赤眼蜂的寄生能力影响的效应值（Hedges’d）估计和95%置信区间（CIs）Fig. 6 Effect size (d) estimates and 95% CIs showing the effects of the different geographical region of parasitoid wasp on the fecundity of parasitoid wasp when feeding on nectar plants

3 讨论

农田系统中，合适的蜜源植物能够提高害虫天敌的适应性[18,19]。目前，在农田系统中布局合适的蜜源植物能够促进生态系统服务的保护生物防控功能，是一种比较常用的生境管理技术[6,20-23]。不同于以往以分类为重点的研究，本研究利用效应值大小与寄生蜂和植物生态特征的关系来分析蜜源植物对寄生蜂的效应。结果表明，并不是任一蜜源植物对所有的寄生蜂都有利。有些蜜源植物可能无法吸引寄生蜂，即使一些蜜源植物能够吸引寄生蜂的到访，但因蜜源植物花的结构复杂或蜜腺隐藏较深，寄生蜂无法触及，或者蜜源植物的花蜜并不适合寄生蜂，致使寄生蜂采集不到有效花蜜，影响寄生蜂天敌控害功能的发挥[24,25]。所以，如何筛选理想的蜜源植物来促进害虫天敌的控害能力，已成为保护生物防治中迫切需要解决的现实问题[6-8]。

本研究的综合分析结果表明，蜜源植物对寄生蜂寄生能力有较强的正效应，但存在明显的异质性，导致分析结果可靠性不高。利用蜜源植物和寄生蜂的关键特征来解释这种异质性，最终发现唯一与寄生蜂寄生能力显著正相关的特征是蜜源植物的花序类型，复伞形花序的蜜源植物对寄生蜂寄生能力的促进作用最显著。而花单生、头状花序和穗状花序的蜜源植物对寄生蜂寄生能力的促进作用不显著。这与 Zhu等[14]的研究结果基本一致。然而与Zhu等[14]的分析结果相比，本试验研究结果表明，寄生蜂的生殖潜力的高低对其取食蜜源植物后的寄生能力影响不显著。寄生蜂的头宽、体长等形态学特征也不会影响蜜源植物对寄生蜂的寄生能力。蜜源植物对赤眼蜂对不同寄主的寄生能力，以及来自不同寄主的赤眼蜂或不同地理种群的赤眼蜂寄生能力的影响差异不显著。因本试验使用的是体型偏小的赤眼蜂和缨小蜂，试验结果存在一定的局限性。

尽管花蜜是害虫天敌碳水化合物的重要来源已被广泛认识[6,23,26,27]。在农业生态系统中，合理选用蜜源植物进行保护性生物防治仍缺乏方便有效的途径。通过试验确定蜜源植物，用于作物-害虫-天敌系统的保护性生物防治，仍是目前被广泛接受并使用的方式[28-35]。近些年，一些研究者试图革新这一理论和实证研究[8,9,11,20,36]。Munir等[36]从分类学的角度出发，考虑害虫及其寄生蜂组成的害虫-寄生蜂系统，同时测定蜜源植物对该系统中害虫及天敌的影响，得出最优蜜源植物就是对该系统最有利的蜜源植物。Zemenick等[9]用已发表和公开的访花昆虫数据集，通过数学模型，建立寄生蜂访花生态学模型，证实许多蜜源植物和寄生蜂物种似乎是高度专业化。Russell[11]沿用分类学方法，对已发表的关于蜜源植物延长寄生蜂寿命的文献资料进行Meta分析，结果表明能延长寄生蜂寿命的最佳蜜源植物来自伞形科、紫草科、十字花科、蓼科、蔷薇科和茄科。另一田间试验研究表明，蜜源植物的花色、紫外线反射率和花蜜可获得性是影响油菜害虫寄生蜂种群数量的主要驱动因素[20]。

生态功能的研究已经从历史上关注个体的分类多样性，转向与生态系统服务关系更密切的生态特征[37,38]。尽管基于生态特征的研究方法已在传粉昆虫与蜜源植物的互作上开展了大量研究[39,40]，但在生物防治方面，自从Perović等[41]强调基于生态特征的未来生物防治研究后，才逐渐开始关于生态特征的研究[19,20]。基于生态特征法有助于形成一般科学规则，从而避免了对大量候选蜜源植物的验证工作。

本研究主要探索了蜜源植物和寄生蜂的主要形态特征。然而，其他特征也可能至关重要，如花蜜的数量和质量，以及花蜜的可获得性等。不适宜的花蜜也可能对寄生蜂产生不利影响[26]，如花蜜中松三糖的存在，会降低一些寄生蜂的寿命和寄生率[24]；蜜源植物挥发物在吸引寄生蜂和协助寄生蜂识别方面也可能很重要[42,43]；花蜜次级化合物已被证明可以作为非特定授粉者的过滤器[44]。这些非形态学特征，但又可能至关重要的生态特征有待今后继续深入研究。

农业生态系统涉及其他营养的相互作用，因此提供蜜源植物也可能有利于害虫发生，增加作物损害的风险[45,46]。此外，蜜源植物也可能有利于第四营养级的成员[47-49]。本研究未涉及对害虫和第四营养级昆虫，有待后续深入研究。