低山丘陵区农业景观格局对害虫-捕食性天敌食物网的影响

边振兴，张宇飞，果晓玉，林琳，于淼

1. 沈阳农业大学土地与环境学院，辽宁 沈阳 110866；2. 沈阳农业大学理学院，辽宁 沈阳 110866

近年来，农业的快速发展促使土地集约化程度加深，农业景观格局均质化和破碎化的逐年加剧已成为农业生物多样性丧失的直接驱动因素之一，致使农业生态系统稳定性下降。低山丘陵区的农业景观中存在林地、果园、草地、沟渠等大量非耕作生境，其景观斑块的大小、形状、数量、类型等对该区域的生态过程具有重要影响（Li et al.，2020；范敏等，2018）。低山丘陵区的景观破碎化加剧了农业系统从非耕地向耕地不断过渡与转化（刘畅等，2014；彭羽等，2016）。这种变化导致地表节肢动物多样性下降，引起景观中天敌昆虫种群的发生和转移扩散，同时也影响着农业生态系统中捕食性天敌与害虫之间的相互作用。研究人类活动影响下的景观格局特征对区域生物多样性的影响是生物多样性保护的迫切要求（Campbell et al.，2019；林世滔等，2017）。在景观尺度上营造高比例、强景观异质性的非耕作生境更有利于生物多样性维持及生态系统服务功能提升和产能增加（Pywell et al.，2015）。因此，明晰低山丘陵区农业景观格局特征，通过生境的合理建设和布局实现生物多样性保护和害虫综合治理，是提升区域生物控害服务水平、实现农业可持续发展的有效途径。

种类各异、数量巨大的节肢动物通过多样化的取食行为、栖息地分布、活动范围及生活策略等，形成复杂的竞争、协同和捕食等相互作用关系，构成了一个复杂的食物网（窦永静等，2015；邵元虎等，2015；曾颖达，2018）。由害虫和捕食性天敌所构成的定性食物网，可以反映两者的内部关系、互作机制等，进而反映农业生态系统的稳定性。已有研究表明，平原区农业景观格局在一定程度上影响着害虫—捕食性天敌定性食物网结构的稳定性（边振兴等，2020）。但低山丘陵区较平原区非耕作生境比例更高，景观格局也更复杂丰富。合理地选取景观指数组合，可以描述该区域景观格局特征。一些动态的过程如破碎化等会引起生境的丧失和隔离，因此通过在低山丘陵区中增加树篱、林地、草地、道路或其他生境要素也会改变区域的景观格局特征和功能，影响区域中的地表节肢动物的生存和活动（Guo et al.，2020；徐粒等，2014）。

基于此，本文选择具有典型低山丘陵地貌的辽宁省建平县作为研究区，从 20个样区的景观特征中选取具有生态意义的景观指数与害虫—捕食性天敌食物网参数进行相关分析，明晰低山丘陵区农业景观格局对食物网结构的影响，为今后利用食物网保护农业生物多样性提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 研究区域

1.1.1 研究区概况

建平县位于辽宁省西部，地处燕山山脉向辽沈平原的过渡地带（119°14′—120°03′E，41°19′—41°23′N）。全县总面积4869.41 km2，其中耕地面积为1839.62 km2，农作物以玉米、高梁、谷子等为主，森林覆盖率达36.5%。建平县是“六山一水三分田”的低山丘陵区，由于土壤侵蚀严重存在大面积沟渠、天然次生林、灌丛等自然生境，非耕作生境比例较高（20%—60%）。本研究选取建平县20个位于老哈河中游支流小流域的坡面作为采样区（图1）。

图1 采样区位置和分布图Figure 1 Sampling area location and distribution map

1.1.2 研究样区景观特征

20个样区的景观由耕地（玉米、高粱等）、林地（杨树、油松等）、果园、草地、沟渠、村落、水域、交通用地等组成。其中，林地、草地、沟渠等构成了非耕作生境景观。不同类型斑块的数量、面积、形状，以及在空间上呈随机、均匀或聚集分布构成了的一定区域的景观格局（赵爽等，2017）。景观指数作为评价农业景观组成和布局的重要指标，常被用来评价农业景观格局对农业生态系统中土壤动物的影响（杨龙等，2016；张晴晴等，2018；欧阳芳等，2016）。因此本研究选取景观面积（TA）、斑块数量（NP）、聚集度指数（AI）、斑块结合指数（COHESION）、蔓延度指数（CONTAG）、香农多样性指数（SHDI）、香农均匀度指数（SHEI）、景观形状指数（LSI）、斑块密度（PD）和最大斑块指数（LPI）共10个景观指数。利用建平县2019无人机影像进行矢量化，以土地覆盖栅格数据为基础，使用景观格局分析软件FRAGSTATS 4.2计算景观指数。

20个样区景观格局的总体特征见表1。不同样区的景观格局有明显差异，例如：B2样区的斑块数目较多，景观破碎化程度较高。反映该区每类景观面积不大，但呈有规律相间分布。A1样区某一类型景观面积和规模较大，有优势度较高的景观类型，受人类干扰的频率和强度较低。G1样区的景观类型较单一，优势斑块类型的连通性较高，不同斑块类型的延展趋势和团聚程度较高，也表明受人类活动影响较大。B1样区的景观类型较多样化，土地利用类型较丰富，景观异质性程度较高。总的来说，B1、B2相较于其他样区，具有更高的景观异质性。样区非耕作生境与耕地交互存在（图2），并且在B1等坡式梯田中存在田埂，这类生境所构成的生态廊道便于捕食性天敌在受人工干扰时迁入，为维护耕地景观中丰富的生物多样性提供了保障。

图2 典型样区土地利用现状图Figure 2 Present land use map of field of the typical sampling areas

表1 20个样区的景观格局指数Table 1 Landscape pattern parameters of 20 sampling areas

1.2 采样点设置

采样时间为2019年的8月15—30日，选用陷阱法采集土壤动物。每个区域自坡顶起，向下布设6个样点，且在每类生境均有样点的前提下均匀布样，每个样点平行布设3个陷阱，布设间隔至少10 m。同时，在坡面两侧的非耕作生境（草地、沟渠等）中以同样方法另布设2个样点（图3）。利用手持GPS确定各样点位置，并记录编号，共计498个。

图3 采样区样点布设示意图Figure 3 Map of sample points in the sampling area

1.3 地表节肢动物采集方法

陷阱法：在样点处的土壤中埋入杯底直径 6 cm、口径10 cm、高11 cm、容积500 mL规格的pp塑料杯，杯口与周边地表平齐。杯中倒入150—200 mL乙二醇溶液（20%）和洗涤剂混合液。用3根铁丝将杯盖插入土壤中固定，防止雨水稀释溶液和其它小型哺乳动物误入。陷阱布设6 d后取回。将陷阱瓶里的地表节肢动物放入装有酒精（75%）的PE瓶中，后期在室内利用显微镜，并参照《中国土壤动物检索图鉴》（尹文英等，1998）、《沈阳昆虫原色图鉴》（张治良等，2009）等对地表节肢动物进行鉴别分类，鉴定其所属门、纲、目和科（蜘蛛目和各目幼虫除外）。

1.4 定性食物网参数计算

根据采集地表节肢动物的发生情况，统计每个样区的捕食性天敌与害虫之间是否存在捕食与被捕食关系。如果有则食物网矩阵数据记为 1，若不构成食物链则记为0（张鑫，2017）。并以此为基础，分别构建各样区的害虫—捕食性天敌食物网关系矩阵，进而计算食物网参数，在群落尺度上量化物种间的相互作用。食物网矩阵和参数均通过R软件中的“bipartite”程序包进行计算和绘制。5个常用的食物网参数（Tylianakis et al.，2007）及公式意义见表2。

表2 食物网参数计算公式及意义Table 2 Calculation formula and significance of food web parameters

1.5 数据分析

首先对各景观指数与定性食物网参数进行单变量回归分析，明确单一景观变量对食物网参数的影响。基于此，选择显著影响食物网参数的景观指数作为解释变量，5个食物网参数作为因变量，构建回归模型。采用多元回归分析法分析多个景观指数对因变量的综合影响。并根据校正后的赤池信息准则（Akaike’s information criterion，AIC）比较各模型的优劣，筛选出最优模型，通常AIC值越小模型越优。

模型主要参数计算公式为：

对于线性回归模型，AIC公式为：

式中：

Y——AIC的值；

L——对数极大似然值；

Ni——所选模型中参数个数；

Yl——线性回归中AIC的值；

x——残差平方和；

Ki——变量个数；

n——样点个数。

2 结果与分析

2.1 害虫-捕食性天敌定性食物网结构分析

2.1.1 捕食性天敌、害虫的组成

采集的地表节肢动物共21284只，均隶属于节肢动物门，分属于昆虫纲（Insecta）、蛛形纲（Arachnida）、软甲纲（Malacostraca）共3纲，鞘翅目（Coleoptera）、膜翅目（Hymenoptera）、蜘蛛目（Araneae）等共 10目，蟋蟀科（Gryllidae）、步甲科（Carabidae）、瓢虫科（Coccinellidae）等共42科（表 3）。昆虫纲中以鞘翅目和膜翅目数量突出，鞘翅目的优势科为步甲科，占总捕获量的50.41%；膜翅目包括蚁科（Formicidae）和胡蜂科（Vespidae），分别占总捕获量的33.96%和1.12%。蛛形纲全部为蜘蛛目，其中优势物种为栉足蛛科（Ctenidae）和转蛛科（Trochanteriidae），分别占总捕获量的 2.57%和1.98%；软甲纲均为鼠妇（Armadillidium vulgare Latreille），隶属于等足目（Isopoda），占总捕获量的0.96%。

表3 地表节肢动物类型及数量统计Table 3 Statistical table of types and numbers of soil arthropods

续表3 地表节肢动物类型及数量统计Continued table 3 Statistical table of types and numbers of soil arthropods

根据采集的地表节肢动物发生情况（张旭珠等，2017；郭炳茹等，2020），建立了37种害虫和33种捕食性天敌的定性食物网。捕食性天敌主要由鞘翅目中的步甲科（Carabidae）、虎甲科（Cicindelidae）、瓢虫科（Coccinellidae）等，以及所有蜘蛛目构成。主要物种为中华婪步甲（Harpalus sinicus）、蠋步甲（Dolichus halensis）、赤褐婪步甲（Harpalus simplicidens）以及幽灵蛛科（Pholcidae）、转蛛科（Trochanteriidae）、栉足蛛科（Ctenidae）。害虫则由直翅目中的蟋蟀科（Gryllidae）、蝗科（Acrididae），鞘翅目中的蜉金龟科（Aphodiidae）、天牛科（Cerambycidae）等构成。主要物种为大垫尖翅蝗（Epacromius coerulipes）、黄脸油葫芦（Teleogryllus emma）、短星翅蝗（Calliptamus abbreviates）等。

2.1.2 害虫-捕食性天敌定性食物网参数

不同样区之间的食物网参数值存在显著差异（图4）。在20个样区中：L样区的IR值最小，为72；C样区值最大，为 420，天敌与害虫的发生情况最为频繁。L样区的LD值最小，为4.24；C样区值最大，为10.24，C样区天敌的捕食作用范围最广泛。S样区的Co最小，为0.23；A2样区值最大，为0.25，食物网结构最复杂。L样区的G值最小，为9；A1样区值最大，为20，天敌多样性最高。L样区的V值最小，为8；F样区值最大，为22，害虫多样性最高。

图4 各采样区食物网参数值Figure 4 Food web parameter values of each sampling area

2.2 景观格局指数对玉米害虫-捕食性天敌定性食物网的影响

2.2.1 不同景观格局指数对食物网参数的影响分析

根据单变量回归分析结果可知（表4）：食物网的IR与景观指数SHEI呈显著负相关，而与TA、CONTAG、SHDI呈显著正相关；食物网的LD与景观指数SHEI呈显著负相关，而与CONTAG、SHDI呈显著正相关；食物网的Co与景观指数LPI呈显著负相关，而与COHESION呈显著正相关；食物网的 G与景观指数 NP、SHEI呈显著负相关，而与CONTAG、SHDI呈显著正相关；食物网的V与景观指数LPI、CONTAG呈显著负相关，而与SHEI呈显著正相关。景观指数对害虫-捕食性天敌食物网结构的影响存在差异，食物网参数对不同景观要素的响应也不相同。基于此，将与食物网参数相关性较低的3个景观指数剔除选取与食物网参数显著相关的 7个景观指数 TA、NP、LPI、CONTAG、COHESIOH、SHDI、SHEI构建模型。

表4 不同景观格局指数对定性食物网参数影响的单变量回归分析结果Table 4 Effects of landscape pattern parameters on qualitative food web parameters from univariate regression analysis of the tested maize fields

2.2.2 不同景观格局指数对食物网结构影响的多元回归分析及最优模型筛选

通过建立景观指数与食物网参数的关联，可以利用景观指数解释农田中害虫、天敌的数量及物种数的变化。基于此，为评价多个景观指数组合对食物网参数的综合影响，进行多元回归分析和最优模型筛选（表5）。景观指数TA、CONTAG和SHEI可以预测食物网的IR值；景观指数SHDI和SHEI可以预测食物网的LD值；LPI和COHESIOH可以预测食物网的 Co值；景观指数 NP、CONTAG、SHDI和SHEI可以预测食物网的G值；景观指数SHEI则可以预测食物网的V值。

表5 景观格局指数与定性食物网参数关系的多元回归分析及基于AICc准则的最优模型筛选结果Table 5 Multivariate regression analysis and the best model selection to evaluate landscape effects on qualitative food web metrics in cron fields

3 讨论

3.1 不同农业景观格局下的食物网差异性比较

已有研究表明，不同种群的地表节肢动物之间有着各种各样的直接或间接关系（Alignier et al.，2014；王秀秀等，2013）。但目前大多数研究只是针对某一类群展开研究，这既低估了捕食性天敌、害虫自身多样性对农业生态系统的作用，又忽视了天敌之间存在着的相互竞争或协作关系对农业生态系统结构及功能的调节作用（Cardinale et al.，2006；France et al.，2006）。本文在食物网水平上探究景观格局对地表节肢动物的影响，结果表明，相比平原区（边振兴等，2020）低山丘陵区农业景观拥有更高的地表节肢动物群落丰富度，食物网稳定性也更高。在低山丘陵区，各样区之间的捕食性天敌多样性存在差异性：在非耕作生境类型较丰富的样区，或是种植玉米、高粱、谷子等多种农作物的作物多样性较高样区，捕食性天敌多样性较高；不同景观格局食物网中害虫与捕食性天敌的相互作用差别较大：在景观异质性较低的区域，顶级捕食性天敌对小型地表节肢动物的级联效应显著，而在异质性较高的区域则不显著（窦永静等，2015）。景观中害虫最重要的自然控制力量就是天敌因素（Alignier et al.，2014；周子杨等，2011）。天敌物种数的增加会增强不同天敌对同一种猎物资源的竞争，因此害虫多样性下降。明晰低山丘陵区害虫—捕食性天敌食物网的结构、功能及提升其稳定性和恢复力的调控机制，发掘该类食物网的生态功能，能够更好地发挥生物多样性对低山丘陵区农业生态系统的调控功能。

研究表明，5个食物网参数在不同样区之间存在显著差异，这是由于农业生态系统中地表节肢动物物种数误差内的变化会通过食物网传播甚至被放大（曾颖达，2018），也因此食物网参数能够反映食物网结构的稳定性，并通过与景观变量建立联系，构建食物网参数模型。比如本研究指出通过景观指数模型可预测食物网参数值，例如通过蔓延度指数（CONTAG）、香农多样性指数（SHDI）、香农均匀度指数（SHEI）可以预测食物网中的连接密度（LD）值，进而反映食物网结构的复杂程度等。可见利用田间数据构建食物网矩阵的方法是研究农业生态系统生物多样性的有力工具。但本研究只在定性层面开展，未来需要进一步的定量研究验证结论。

3.2 低山丘陵区农业景观格局对食物网的影响

不同景观类型在同一地貌区内的格局特征大不一样，且复杂农业景观中丰富多样的资源能够极大促进生物间的相互作用（李良涛等，2012；赵紫华等，2012）。景观中斑块的大小、形状和聚集程度以及斑块类型的多样性等，也对食物网中害虫、捕食性天敌的群落结构产生影响（郭宁宁等，2020）。低山丘陵区景观指数与食物网参数之间的相关性明显高于平原区（边振兴等，2020），表明该区域景观格局对害虫-捕食性天敌定性食物网结构的影响更加显著。这是因为低山丘陵区的农业景观类型丰富且保留了一定面积的林地、草地等拥有高生物多样性的非耕作生境，因此在生物多样性保护和生态调控等方面具有明显优势，而且由于地形复杂，给机械化作业带来困难，因此发展高质量的生态型农业或许是更好的策略。

农业景观与食物网相关性分析结果显示，区域内农业景观对生物多样性具有一定的影响。农业景观的部分指标与食物网参数呈显著相关，这是因为农业生态系统作为半自然状态下的人工生态系统，是大量地表节肢动物的栖息地，对其构成的食物网的结构稳定性具有一定的维持作用，这在以往研究已得到证实（Steed et al.，2018；薛瑞等，2020）。景观的面积、景观的结合度和多样性等都与食物网参数有一定的正相关，即景观的连通性越好，多样性越高，不同类型景观聚集度越高，区域害虫—捕食性天敌食物网结构越稳定。与此同时，研究区耕地后备资源不足，作为地表节肢动物栖息地的破碎化因子，耕地受人类农业活动的干扰影响大，另外研究区也存在非耕作生境布局分散等土地利用结构不合理情况。因此，斑块数量、香农均匀度指数和最大斑块指数等与食物网参数呈现一定的负相关，及景观破碎化程度越高越不利于维持食物网结构的稳定性。及时景观异质性实际也与生境破碎化密切相关，但过度的破碎化也会导致边缘效应以及景观连通性的下降，使得斑块小于某些天敌的最小需求，这种情况将不利于大型步甲或者活动力较弱的天敌维持自身种群。

总体而言，农业景观格局的优化有利于提高害虫-捕食性天敌定性食物网结构的稳定性。合理增强作物多样性对天敌多样性的影响是有益的（王秀秀等，2013）。此外，非耕作生境的保护和建立，可以为农业景观中的绝大部分物种提供生存、生产所需生物资源，如食物源、避难所和迁移的廊道（Fahrig et al.，2011）等，有利于构建稳定的害虫-捕食性天敌食物网。低山丘陵区的农田边界、休耕地、林地、草地、沟渠等非耕作生境受人为干扰较少，是相对稳定的地区，在农业景观中占有相当大比例的天敌多样性。非耕作生境通过贮存天敌资源、促进和调节天敌群落的建立、提高天敌捕食几率等促进对害虫的生态防控（Kennedy et al.，2013；Harlio et al.，2019）。本文研究结果进一步表明，在低山丘陵区，增强耕作生境与非耕作生境的完整性和连通性能够通过影响害虫、天敌的群落结构和相互作用，进而提升食物网的稳定性。因此，科学配置，合理布局各类生境要素，坚持山水林田湖草是生命共同体的理念，保护天敌栖息地，连通重要生态廊道，完善区域生物多样性保护网络（孙玉芳等，2017），对于害虫生物防治具有十分重要的意义。

4 结论

本研究以景观研究技术为主，结合野外昆虫种群调查的方法，通过对建平县 20个样区进行试验点研究，构建农业景观害虫—捕食性天敌食物网，系统分析了农业景观格局对食物网结构的影响。结论如下：

（1）每个样区害虫、捕食性天敌的平均数量和群落结构存在差异，但常见类群相似。害虫—捕食性天敌食物网的优势类群为步甲科（Carabidae）、蝗科（Acrididae）、幽灵蛛科（Pholcidae）、转蛛科（Trochanteriidae）和栉足蛛科（Ctenidae），共占总捕获量的64.78%。

（2）农业景观的蔓延度指数（CONTAG）越大，且景观面积（TA）、香农均匀度指数（SHEI）越小，食物网的互作丰度（IR）越高。不同斑块类型团聚程度越高，优势斑块类型形成了较好的连接性，食物网结构就越复杂。

（3）农业景观的香农多样性指数（SHDI）越大，且香农均匀度指数（SHEI）越小，食物网的连接密度（LD）越高。高异质性的景观为地表节肢动物的生存提供了景观互补性，景观多样性越高，害虫、捕食性天敌的相互作用越复杂。

（4）农业景观的斑块结合指数（COHESION）越大，且最大斑块指数（LPI）越小，则食物网的连接性（C）越高。不同斑块类型越聚集，连通性越好，景观破碎化程度越低，害虫-捕食性天敌结构就越稳定。减少人为活动的干扰，适当恢复斑块边界的复杂性，有利于天敌物种数的增加。

（5）农业景观的蔓延度指数（CONTAG）、香农多样性指数（SHDI）越大，且斑块数量（NP）、香农均匀度指数（SHEI）越小，则食物网的普遍性（G）越高。斑块数量越低，景观破碎化程度越小，越能增强食物网的抗干扰性。

（6）农业景观的香农均匀度指数（SHEI）越大，则食物网的易损性（V）越高。景观中没有明显的优势类型且同种类型斑块面积分布较均匀时，景观所受优势类型斑块支配程度越低，景观中每种猎物对应的捕食性天敌多样性降低。