博斯腾湖细菌丰度时空分布及其与环境因子的关系

王博雯，汤祥明，高 光，余多慰，李琳琳，3，赛·巴雅尔图

(1.南京师范大学生命科学学院，南京210046;2.中国科学院南京地理与湖泊研究所湖泊与环境国家重点实验室，南京210008;3.安徽农业大学生命科学学院，合肥230036;4.新疆巴音郭楞蒙古自治州博斯腾湖科学研究所，库尔勒841000)

在湖泊生态系统中，细菌是最为敏感并极易受环境影响的微生物类群之一，细菌丰度是反映水质状况和富营养状况的一项重要指标。细菌不仅是有机物的分解者，也是微食物网中最重要的核心组分之一［1-4］，对促进水体中物质循环及保持水环境的生态平衡具有重要意义。

博斯腾湖是我国干旱半干旱地区最大的也是最具代表性的内陆湖泊之一。近年来，由于博斯腾湖流域内气候的变化及人口数量的急剧增长，加之水资源的过度开发利用，使得博斯腾湖水位下降，矿化度升高，局部水体已呈现富营养化状态［5-6］。赛·巴雅尔图等人［7］研究了博斯腾湖细菌丰度的空间分布及其与水体咸化和富营养化的关系，而对博斯腾湖不同季节不同水域中细菌丰度及其与环境因子关系的研究尚未见报道。

天然水环境中的微生物仅有0.001%—3%可以被分离培养［8］，利用传统的平板菌落计数方法不能获取水体中比较真实的细菌丰度信息［9］。利用荧光染料DAPI(4，6-diamidino-2-phenylindole)与表面荧光显微镜结合、直接计数环境中细菌的方法(epifluorescence direct counting method，FDC)是目前常用的计数水体细菌丰度的方法之一［10-11］。本文中利用FDC法研究了博斯腾湖细菌丰度的时空分布规律，并用广义可加模型(generalize addictive model，GAM)模型阐释了博斯腾湖细菌丰度与环境因子的关系，以期为博斯腾湖环境保护和生态修复提供基础资料。

1 材料与方法

1.1 研究区域概况

博斯腾湖(E86°19'—87°26'，N41°32'—42°14')地处新疆天山南坡，焉耆盆地的最低点，是我国干旱地区最大的也是最具代表性的内陆湖泊。该湖主要水源(80%以上)来自天山山脉中部的萨尔明山的开都河，属冰雪融水和降水补给为主的内陆湖泊。开都河在宝浪苏木分水枢纽处分为两支，分别注入大小两个湖区(图1)。大湖区东西长55 km，南北平均宽约20 km，在海拔高程为1048.75 m时，水面面积为1002.4 km2，容积为8.8×109m3，平均水深为7.38 m，最深处达到16 m［12］。小湖区总面积约300 km2，是个芦苇密布的湿地，分布着大小不等的16个小型湖泊。大湖区的出流主要靠西南角的扬水站将湖水泵出，并与小湖区流出的水汇合流进入孔雀河，故大湖区的水体交换能力较弱，换水周期长达969 d［13］。

由于博斯腾湖四周高山环抱，海洋气候微弱，湖区春季(3—5月)升温慢，常有寒潮入侵;夏季(6—8月)日照充足，降水集中，丰水期主要分布在8月中旬;秋季(9—11月)降温快，11月下旬封冻，进入冰封期;冬季(12—2月)最冷的时间出现在1—2月。博斯腾湖区降水稀少，多年平均降水量为64.3 mm，而多年平均总蒸发量为1881.2 mm，为降水量的29倍［14］;近年来，受气候影响，入湖水量也在不断减少，水位下降加速，湖水面积不断缩减。加之流域内大规模农业开发、工业建设以及人口的不断增加，环湖周边地区工业排污量不断增大、大量盐分随农田排水直接进入湖体等诸多原因，导致博斯腾湖部分区域面临着水资源短缺、水体咸化及局部富营养化等生态和环境问题。

1.2 采样位点和样品采集

采样点的设置见图1。采样时间为2010年6月—2011年6月，进行了9次采样，共采集样品140份(冰封期只在2011年1月进行了一次采样)。用采水器采集表层水样(水下50 cm左右)5 L，置预先洗净的塑料桶中，运回巴音郭楞蒙古族自治州环境监测站进行营养盐含量分析。另取15 mL水样装入预先灭过菌的离心管中，加入预先用0.22 μm孔径的滤膜过滤过的甲醛溶液，使甲醛终体积分数为2%。样品置于冰盒中，带回实验室用于测定细菌的丰度。

图1 博斯腾湖采样点分布图Fig.1 Lake Bosten and the distribution of sampling stations

1.3 样品理化参数的测定

采样点水体的透明度(SD)用透明度盘现场测定;水深(WD)、水温(Temp)、溶解氧(DO)、pH、电导率(Cond)、矿化度(TDS)、盐度(Sal)、浊度(Turb)及叶绿素a(Chl-a)的含量用多参数水质测定仪(YSI 6600V2)现场测定。总氮(TN)、氨氮、硝态氮、总磷(TP)、高锰酸盐指数(CODMn)、氯化物(Cl-)、硫酸盐和溶解有机碳(DOC)的分析参照《地表水环境质量标准》(GB 3838—2002)进行。

1.4 细菌丰度的测定

DAPI染色法:将甲醛固定的样品，用无菌Milli-Q水稀释10倍，取5 mL水样，加适量的DAPI(Sigma公司)工作液至终浓度为2 μg/mL，染色10 min［15］。用手持式真空泵在压力＜10 mm Hg下过滤到黑色滤膜上(孔径0.22 μm，GE water＆Process Technoiogies)，滴加无荧光的浸镜油(Cargille type A.CargilleLaboratiories，Inc.USA)后，用表面荧光显微镜(Zeiss Axiovent 135 M，Germany)在16×100放大倍数下，随机计数20个视野，然后将视野内的细菌个数换算成每毫升水样中的实际细菌细胞数(个/mL)，即为细菌丰度。

1.5 数据处理和模型建立

数据分析使用软件SPSS18.0 Statistics分析，数据先进行正态分布、方差齐性等检验，并选择合适的数据转换方法进行必要的数据转换，使之符合统计分析的要求，并采用单因素方差分析(One way ANOVA)比较各参数季节变化的显著性，细菌丰度与环境因子的相关分析采用皮尔森(Pearson)相关系数法。

由于细菌丰度和环境的相互关系错综复杂，单纯的线性分析有时并不足以解释二者之间的相互关系。所以本文选用广义可加模型(GAM)探讨细菌丰度与环境因子的相互关系。GAM为广义线性模型的非参数化扩展，其优点是无需预定的参数模型，能直接处理响应变量与多个解释变量之间的非线性关系，对变量的数据类型和统计分布特征适应性更广，是目前较为先进的研究物种与环境之间关系的方法［16-17］。国内运用GAM模型主要用于海洋渔业、植被预测以及物种和地理空间关系等方面的研究［18-19］，在微生物与环境的关系的研究中还很少见。本文以细菌丰度为因变量，所监测环境因子作为解释变量采用逐步法建立GAM模型，GAM模型中各自变量之间的关系彼此独立，可以得出各个因子与细菌丰度的关系。GAM模型的方程一般形式为:

G{E(Y)}=a+f1(X1)+f2(X2)+…+fP(XP)

式中，G为联结函数，E(Y)为应变量期望值，a为回归方程常数项;f1…fp是p个环境变量X的平滑函数，fP(XP)用来描述G{E(Y)}与第p个解释变量关系的非参数函数。可通过局部加权回归平滑或者样条平滑得到。本研究采用样条平滑法。

利用AIC(Akaike Information Criterion)准则检验模型的拟合程度，其值越小，模型的拟合效果越好［20］。利用F检验评估各环境因子的显著性［21］。本文中GAM的建立由统计软件R中的mgcv包(version 3.0.0)完成。

2 结果与分析

2.1 博斯腾湖主要理化因子状况

采样点的年平均水深5.2 m，平均透明度为2.3 m，最深的为16#点，水深14.1 m，该点6月份的透明度也最高，达到5.5 m(表1)。采样点的平均温度为18.25℃。TDS平均值为1200 mg/L，略超过微咸水湖(1000 mg/L)的标准。水体中TP含量较低，很多样品TP含量低于检测限(检测下限为0.005 μg/L)。均以小湖区21#点最高，该点比较特殊，污染较重，DO的含量低于检测限(0.01 mg/L)，完全是厌氧状态。另外，DOC年平均值也以21#点最高(12.53 mg/L)，是平均值的1.3倍。同样特殊的采样点是大湖区7#点，该点接纳了博斯腾湖北四县大量的工农业污水及生活污水。该点所处的西北部湖区的TDS、氮盐含量等均高于21#以外的其他采样点。

表1 博斯腾湖各环境因子年平均值(n=140)Table1 Annual average of environmental variables in Lake Bosten(n=140)

主要环境因子季节之间ANOVA分析结果见图2。温度变化幅度较大，最低温度出现在冬季(1月)，最高温度出现在夏季(8月)。DO季节变化则与温度呈负相关。Chl-a含量夏季最高，春季最低，春季与秋冬季节差异不显著。浊度以春季最大，与其他三季差异显著，这主要受春季冰雪融水，开都河来水量增大的影响。TDS季节变化没有显著差异。TP、CODMn、DOC最低值出现在冬季，而NO-3在冬季时最高。

图2 博斯腾湖不同季节理化因子均值比较Fig.2 Comparison of environmental parameters among different seasons in Lake Bosten

2.2 细菌丰度的时空分布

博斯腾湖表层水体细菌丰度的实测值的变化范围为1.76×105—4.60×106个/mL，总平均值为(1.48±0.95)×106个/mL。细菌丰度季节差异显著(图2)，冬季细菌丰度最低;夏季最高(均值为2.05×106个/mL)，是冬季的5倍左右。

各个月份细菌丰度的变化如图3所示:2010年6月细菌的丰度最高，均值达到了(2.89±0.85)×106个/mL。然后细菌丰度逐月降低，在1月份达到最低，均值为(0.38±0.16)×106个/mL。

博斯腾湖细菌丰度时空分布如图4所示。在大湖区，春季、冬季细菌丰度最大值均位于湖区中部(15#点附近)，冬季细菌丰度由湖区中部向东南(13#、14#点附近)、西南(17#点附近)逐渐减少。夏、秋季细菌丰度分布与春季大致相反，湖区中部较低，西北部(7#点附近)较高。与大湖区相比，小湖区细菌丰度也是夏季最高，冬季最低。

图3 博斯腾湖各个月份细菌丰度Fig.3 Monthlyvariationofbacterialabundancein Lake Bosten

图4 博斯腾湖四季细菌丰度空间分布Fig.4 The spatial and seasonal distribution of bacterial abundance in Lake Bosten

2.3 细菌丰度与理化因子的相关分析

Pearson相关分析结果见表2。细菌丰度与温度、Chl-a、DOC、CODMn呈极显著正相关(P＜0.01)。温度与DO，TN成负相关(P＜0.01)。反映水体中阴阳离子指标的Cl-、TDS、Cond之间的相关性极显著(P＜0.01)。CODMn和DOC显著相关(P＜0.01)。

表2 博斯腾湖细菌丰度(B)及主要环境因子的Pearson相关系数(n=140)Table2 Pearson correlation coefficient of bacterial abundance and key environmental parameters in Lake Bosten(n=140)

2.4 环境因子与细菌丰度的GAM模型结果

GAM模型的构建过程中逐步加入各个环境因子，根据F检验和AIC值来选择最优模型。最终有5个环境因子进入GAM模型(表3)，模型表达式如下:

式中，s为自然样条平滑;由于部分样品浊度为0，故浊度采用了lg(Turb+1)形式。模型的误差分布估计为高斯分布。该模型对细菌丰度总偏差解释率为81.2%，其中贡献最大的是温度，贡献率为63.3%，其次为溶解有机碳和叶绿素a，贡献率分别为12.5%和2.7%;影响程度最低的为浊度，对模型的偏差解释率仅为1.0%(表3)。F检验表明，除浊度外，其他环境因子均与细菌丰度显著相关(P＜0.05)，但加入浊度后，模型的AIC值继续变小，表明模型的拟合程度有所提高，因此模型最终还是保留了浊度因子。

表3 细菌丰度与环境因子GAM模型检验Table3 Test of GAM for modeling bacterial abundance and environmental parameters

图5 环境因子与细菌丰度GAM模型结果Fig.5 The fitted smooth functions for environmental parameters from the final additive model for the bacterial abundance

GAM模型结果表明(图5):温度因子对博斯腾湖细菌丰度的影响最大，细菌丰度随着温度的升高而增大，但在接近22℃时，增大速率减慢，曲线开始变得平缓。DOC浓度较高时(＞10 mg/L)，其对细菌丰度的影响相对较为明显，在0—10 mg/L范围内，对细菌丰度的影响不大。Chl-a、电导率与细菌丰度呈线性关系。浊度的样品量主要集中在0—2附近，在此范围内细菌丰度呈现先上升后下降的微小波动。

3 讨论

3.1 博斯腾湖细菌丰度与环境因子的关系

本研究表明，博斯腾湖细菌丰度的季节差异主要受温度的影响。温度可以通过影响细菌新陈代谢相关酶活性直接影响细菌丰度和生产力，该结果也在培养实验室中得到验证，细菌生长速率与生产力会随着温度的降低而减少［22］。本研究也显示水温是影响博斯腾湖细菌丰度季节差异的主导因子，随着温度的升高，细菌丰度总体上也呈现上升的趋势。但当水温超过22℃时，温度的影响开始变小(图5)。Shiah等［23］在Chesapeake湾的研究也表明，在温度低于20℃，温度为浮游细菌的主要控制因子;当温度高于20℃，营养物质控制成了主导。

DOC是对博斯腾湖细菌丰度影响较大的因子，细菌丰度的空间分布与DOC显著正相关(r=0.40，P＜0.01)，结合GAM结果，表明DOC作为异养细菌的主要生长能源［24］，是影响博斯腾湖细菌丰度空间异质性的主要因子。

叶绿素a和电导率也是影响博斯腾湖细菌丰度的重要环境因子。叶绿素a是浮游植物现存量的一个良好指标，浮游植物与细菌的生长繁殖有着密切关系［25-27］。浮游植物光合产物溶解性有机物(DOM)能为细菌提供二次生长所需的碳源，促进细菌的自身生长和增殖［28］。与此同时，细菌也能通过自身代谢为浮游植物的生长提供必要的有机营养和生长因子，并调节浮游植物生长的微环境。但在博斯腾湖细菌的丰度虽然与Chl-a显著正相关，但相关系数并不高，其原因可能与冬季Chl-a含量偏大有关。冬季采集的水样是在冰下50 cm左右，而冬季水柱中的藻类可能为了获得光能而更多地集中在冰下小范围水柱内。博斯腾湖水体中电导率主要反映了总离子含量，它与盐度显著正相关(r=0.99，P＜0.01)。不同的盐度能为细菌提供不同的生态位，影响着细菌的数量和群落结构［29］;也可通过改变水体中的理化因子水平，间接影响水生生态系统中的细菌丰度和组成。

3.2 博斯腾湖细菌丰度时空分布特征及原因分析

博斯腾湖细菌丰度季节变化主要受温度的影响，而细菌丰度的空间分布则主要受营养盐浓度(如DOC)和电导率的影响。由于夏季温度适宜细菌生长繁殖，此时营养盐浓度成为影响细菌丰度的主要因素;受当地气候的影响，该地区的工农业生产具有明显的季节性特点，每年的5—9月是工农业生产排污较为严重的时段。流域内产生的各种污染物主要通过博斯腾湖西北部的黄水沟水域的排渠进入湖体的，TN、TP、COD和盐量分别占入湖总负荷量的21%、21%、24%和48%，农业面源污染加重了博斯腾湖西北水域的咸化与富营养化［30］。因此，造成了夏季博斯腾湖西北黄水沟水域细菌丰度明显高于其它水域的空间分布格局(图4)。细菌丰度的空间分布格局是其对博斯腾湖不同水域富营养化和咸化的一种响应。

GAM模型结果表明浊度也是影响博斯湖细菌丰度的一个重要因子。开都河进入博斯腾湖的水量占总入湖水量的80%以上，其对博斯腾湖细菌丰度的时空分布格局势必会造成重要的影响。春季由于上游冰雪来融水的影响，开都河入大湖河口处水量大增，水体浊度增加，并且细菌的丰度明显低于其它水域，表明外源输入对细菌的丰度有一定的影响。开都河细菌的丰度较低，大量的河水的输入在河口附近稀释了湖体中细菌的丰度。除了开都河的影响，由扬水站向外扬水及风力条件等产生的湖流也可能通过影响水体中营养物的再分配，从而影响博斯腾湖细菌的空间格局。

营养盐也是影响细菌丰度的主要环境因子。研究表明，细菌会以提高丰度对富营养化过程做出响应［31-32］。在超寡营养湖泊至超富营养湖泊中，细菌的丰度一般在105—107个/mL的范围内波动。博斯腾湖作为中营养湖泊［33］，其水体中同季度细菌丰度比一些寡营养湖泊(保加利亚的Seven Rila Lakes、加拿大的shield lake)细菌丰度高2倍左右，与同为中营养的湖泊(Lake Schöhsee)相比略低;而比一些富营养化湖泊如太湖、乌梁素海等要低一个数量级左右(表4)。

表4 不同营养状态湖泊中细菌丰度的比较Table4 Comparison of bacterial abundance among different lakes

综上所述，温度是影响博斯腾湖细菌季节差异的主要因子，而DOC、Chl-a、电导率和浊度是影响博斯腾湖细菌空间分布的主要因子。博斯腾湖细菌丰度的时空分布格局，体现了其作为一个敏感指标对自然及人类活动双重影响下博斯腾湖生态环境变化的响应。

致谢:感谢新疆巴州环境监测站在野外采样及水样化学分析中给予的帮助。感谢邓建明博士在GAM分析中的帮助。

［1］ Azam F，Fenchel T，Field J，Gray J，Meyer-Reil L，Thingstad F.The ecological role of water-column microbes in the sea.Marine Ecology Progress Series，1983，10(3):257-263.

［2］ Azam F，Worden A Z.Microbes，molecules，andmarine ecosystems.Science，2004，303(5664):1622-1624.

［3］ Reynolds C S.A changing paradigm of pelagic food webs.International Review of Hydrobiology，2008，93(4/5):517-531.

［4］ Sherr B，Sherr E，del Giorgio P.Enumeration of total and highly active bacteria.Methods in Microbiology，2001，30:129-159.

［5］ Zhang J P，Hu S X.Salinity analysis of Bosten Lake.Arid Environmental Monitoring，2008，22(1):19-23.

［6］ Du X X，Xu Y Y.Bosten Lake Basin pollution control and ecologicalresponseoftheenvironmentalprotection.Arid Environmental Monitoring，2009，23(2):113-116.

［7］ Sai·Bayartu，Huang J，Xie G J，Feng L，Hu S X，Tang X M.Response of planktonic bacterial abundance to eutrophication and salinization in Lake Bosten，Xinjiang.Journal of Lake Sciences，2011，23(6):934-941.

［8］ Amann R I，Ludwig W，Schleifer K H.Phylogenetic identification and insitudetectionofindividualmicrobialcellswithout cultivation.Microbiological Reviews，1995，59(1):143-169.

［9］ Hahn M W.The microbial diversity of inland waters.Current Opinion in Biotechnology，2006，17(3):256-261.

［10］ Gao G.Surface fluorescence direct counting of bacteria in water//Xiao L，ed.Environmental Microbiology Experimental Techniques.Beijing:China Environmental Science Press，2004:103-107.

［11］ Porter K，Feig Y.The use of DAPI for identifying and counting aquatic microflora.Limnology and Oceanography，1980，25(5):943-948.

［12］ Cheng Q C.Mineralization of water quality and utilization of water resources of Bostan Lake.Arid Land Geography，1993，16(4):31-37.

［13］ Jin X C，Tu Q Y.The Standard Methods for Observation and Analysis of Lake Eutrophication.Beijing:China Environmental Science Press，1990.

［14］ Guo Y，Zhang R M，Cai L G，Tian Y S，Lai Y.Fishery Resources and Fisheries of Bostan Lake.Urumqi:Xinjiang Science and Technology Press，2005.

［15］ Kepner R Jr，Pratt J R.Use of fluorochromes for direct enumeration of total bacteria in environmental samples:past and present.Microbiological Reviews，1994，58(4):603-615.

［16］ Hastie T，Tibshirani R.Generalized Additive Models.New York:Chapman＆Hall/CRC，1990.

［17］ Kawakita M，Minami M，EguchiS，Lennert-CodyC.An introductiontothepredictivetechniqueAdaBoostwitha comparison to generalized additive models.Fisheries Research，2005，76(3):328-343.

［18］ Xiang H，Yue M.Quantitative classification and environmental interpre-tation on forest communities in Loess Plateau of the North of Shaanxi Province.Acta Botanica Boreali-Occidentalia Sinica，2001，21(4):726-731.

［19］ Li B，Zhang J T.Analysis of relationships between vegetation and climate variables in Loess Plateau.Acta Ecologica Sinica，2003，23(1):82-89.

［20］ Burnham K P，Anderson D R.Model Selection and Multi-Model Inference:APracticalInformation-TheoreticApproach.New York:Springer-Verlag，2002.

［21］ Niu M X，Li X S，Xu Y C.Effects of spatiotemporal and environmental factors on the fishing ground of Trachurusmurphyi in Southeast Pacific Ocean based on generalized additive model.Chinese Journal of Applied Ecology，2010，21(4):1049-1055.

［22］ Kirchman D L，Rich J H，Barber R T.Biomass and biomass production of heterotrophic bacteria along 140°W in the equatorial Pacific:Effect of temperature on the microbial loop.Deep Sea Research Part II:Topical Studies in Oceanography，1995，42(2/3):603-619.

［23］ Shiah F K，Ducklow H W.Temperature and substrate regulation of bacterial abundance，production and specific growth rate in Chesapeake Bay，USA.Marine Ecology-Progress Series，1994，103:297-297.

［24］ Bai J，Shi Y，Song L，Li Z Y.Distribution character of bacterioplankton biomass and their relationship with environmental factors in the Northwest of the Yellow Sea.Periodical of Ocean University of China，2009，39(4):592-596.

［25］ Yuan X C，He L，Yin K D，Pan G，Harrison P J.Bacterial distribution and nutrient limitation in relation to different water masses in the coastal and northwestern South China Sea in late summer.Continental Shelf Research，2011，31(11):1214-1223.

［26］ Zhou W H，Long A，Jiang T，Chen S Y，Huang L M，Huang H，Cai C H，Yan Y.Bacterioplankton dynamics along the gradient from highly eutrophic Pearl River Estuary to oligotrophic northern South China Sea in wet season:implication for anthropogenic inputs.Marine Pollution Bulletin，2011，62(4):726-733.

［27］ Liu H B，Dagg M，Campbell L，Urban-Rich J.Picophytoplankton and bacterioplankton in the Mississippi River plume and its adjacent waters.Estuaries，2004，27(1):147-156.

［28］ Ni J B，Zhang Z X，Ke C H，Chen N，Xu X W，Liao H Y.Horizontal distribution characteristics and influencing factors of heterotrophic bacterial abundance in Beibu Gulf in summer and winter.Journal of Xiamen University:Natural Science，2012，51(3):434-440.

［29］ Tang X M，Xie G J，Shao K Q，Bayartu S，Chen Y G，Gao G.Influence of salinity on the bacterial community composition in Lake Bosten，a Large Oligosaline Lake in arid Northwestern China.Applied and Environmental Microbiology，2012，78(13):4748-4751.

［30］ Bayaertu S，Chen M P，Feng L.Agricultural non-point source pollution of Bosten Lake Basin.Water Resources Protection，2012，28(2):25-29.

［31］ Morris D P，Lewis W Jr.Nutrient limitation of bacterioplankton growth in Lake Dillon，Colorado.Limnology and Oceanography，1992，37(6):1179-1192.

［32］ Vrede K.Nutrient and temperature limitation of bacterioplankton growth in temperate lakes.Microbial Ecology，2005，49(2):245-256.

［33］ Xie G J，Zhang J P J，Tang X M，Cai Y J，Gao G.Spatiotemporal heterogeneity of water quality(2010—2011)and succession patterns in Lake Bosten during the past 50 years.Journal of Lake Sciences，2011，23(6):837-846.

［34］ Boteva S，Traykov I，Kenarova A，Bogoev V.Abundance and spatial dynamics of bacterioplankton in the Seven Rila Lakes，Bulgaria.Chinese Journal of Oceanology and Limnology，2010，28(3):451-458.

［35］ Chrzanowski T，Kyle M，Elser J，Sterner R.Element ratios and growth dynamics of bacteria in an oligotrophic Canadian shield lake.Aquatic Microbial Ecology，1996，11(2):119-125.

［36］ Pernthaler J，Zöllner E，Warnecke F，Jürgens K.Bloom of filamentous bacteria in a mesotrophic lake:identity and potential controlling mechanism.Applied and Environmental Microbiology，2004，70(10):6272-6281.

［37］ Sun X X，Liu H R，Feng F Y，Meng J Y，Li H，Malina.Diversity and phylogenetic analysis of planktonic bacteria in eutrophic zone of Lake Wuliangsuhai.Biodiversity Science，2009，17(5):490-498.

参考文献:

［5］ 张建平，胡随喜.博斯腾湖矿化度现状分析.干旱环境监测，2008，22(1):19-23.

［6］ 杜新宪，许月英.博斯腾湖流域污染治理与生态环境保护对策浅析.干旱环境监测，2009，23(2):113-116.

［7］ 赛·巴雅尔图，黄瑾，谢贵娟，冯丽，胡随喜，汤祥明.新疆博斯腾湖浮游细菌丰度对富营养化及咸化的响应.湖泊科学，2011，23(6):934-941.

［10］ 高光.表面荧光法直接计数水体中的细菌//肖林.环境微生物实验技术.北京:中国环境科学出版社，2004:103-107.

［12］ 程其畴.博斯腾湖水质矿化度与水资源利用.干旱区地理，1993，16(4):31-37.

［13］ 金相灿，屠清瑛.湖泊富营养化调查规范.北京:中国环境科学出版社，1990.

［14］ 郭焱，张人铭，蔡林刚，田永胜，吐尔逊·提立瓦尔地，赖英.博斯腾湖鱼类资源及渔业.乌鲁木齐:新疆科学技术出版社，2005.

［18］ 相辉，岳明.陕北黄土高原森林植被数量分类及环境解释.西北植物学报，2001，21(4):726-731.

［19］ 李斌，张金屯.黄土高原地区植被与气候的关系.生态学报，2003，23(1):82-89.

［21］ 牛明香，李显森，徐玉成.基于广义可加模型的时空和环境因子对东南太平洋智利竹筴鱼渔场的影响.应用生态学报，2010，21(4):1049-1055.

［23］ 白洁，时瑶，宋亮，李正炎.黄海西北部浮游细菌生物量分布特征及其与环境因子的关系.中国海洋大学学报:自然科学版，2009，39(4):592-596.

［28］ 倪健斌，张朝霞，柯才焕，陈楠，徐小伟，廖怀苑.北部湾夏、冬两季异养细菌的水平分布特征及其影响因子.厦门大学学报:自然科学版，2012，51(3):434-440.

［30］ 赛·巴雅尔图，陈敏鹏，冯丽.博斯腾湖流域农业面源污染现状分析.水资源保护，2012，28(2):25-29.

［33］ 谢贵娟，张建平，汤祥明，蔡永萍，高光.博斯腾湖水质现状(2010-2011)及近50年来演变趋势.湖泊科学，2011，23(6):837-846.

［37］ 孙鑫鑫，刘惠荣，冯福应，孟建宇，李蘅，玛丽娜.乌梁素海富营养化湖区浮游细菌多样性及系统发育分析.生物多样性，2009，17(5):490-498.