应用底栖动物完整性指数评价太湖生态健康*

蔡 琨，张 杰，徐兆安，吴东浩，张 咏，王备新

(1：南京农业大学昆虫学系水生昆虫与溪流生态实验室，南京 210095) 2：太湖流域水文水资源监测中心，无锡 214024) (3：江苏省环境监测中心，南京 210036)

近10年来，生物完整性指数(index of biotic integrity，IBI)，尤其是底栖动物完整性指数(B-IBI)在国内河溪生态健康评价研究[1-4]与管理实践中的作用不断得到认可.但是，B-IBI指数在湖泊和水塘等静水生态系统中的研究，无论是国内还是国外都比较少[5-12]，最主要的原因是湖泊参照点系统即受干扰最小样点难以确定、底栖动物采样困难大[5]，以及底栖动物物种发生和分布的时空变异很大[6].我国绝大部分与人类活动密切相关的湖泊和水塘，已受到中等程度以上的干扰，致使构建B-IBI过程中的参照系统难以科学确定.马陶武等[10]、汪星等[11]和高欣等[12]首先采用依据生物指数来确定参照点和受损点，然后按照建立B-IBI指数的步骤分别构建了太湖、洞庭湖和太湖流域的B-IBI指数.这种方法虽然有一定的科学性，但存在循环论证的缺陷.渠晓东等[13]提出了采用标准化的水质、生境、人类活动强度和土地利用方式等客观的方法来建立确定河溪参照点的标准，对今后国内河溪健康评价具有较好的参考价值.但在湖泊方面目前仍采用主观的方法即专业判断并结合理化结果来确定是参照点还是受损点[7].

开展基于生物群落的湖泊生态健康监测与评价，是预警由生物群落引发的生态灾难和生态安全的有效手段之一.太湖底栖动物具有明显的时空分布特点[14-15]，其群落组成与结构在不同湖区和不同季节间的差异较大，但现有研究关于太湖底栖动物时间尺度变化规律的报道很少[15-16].而在利用底栖动物完整性指数开展水质生物评价过程中，为了避免底栖动物自身生长规律对评价结果的影响，越来越多的研究者意识到采用多个季节或年际间的数据，将有助于提高所构建的完整性指数的可靠性[17-20].

本研究的目的是明确太湖参照点系统的确定方法，初步筛选确定符合参照系统要求的参照样点，并结合2010-2012年间太湖32个采样点的季节性理化和生物数据，构建适合太湖今后一段时期内应用的底栖动物完整性指数——LTB-IBI(Lake Taihu benthic index of biotic integrity)，为太湖水生生态健康评价、管理和生态修复实践评估提供技术参数.

1 研究区域与方法

1.1 太湖概述

太湖(30°55′40″～31°32′58″N，119°52′32″～120°36′10″E)是我国第二大淡水湖，位于长江下游长江三角洲太湖平原.太湖水域面积2338km2，平均水深1.9m[21].自1980年以来，随着太湖地区人口和经济的快速发展，太湖的富营养化程度不断加剧，生态环境质量不断退化，并在2007年暴发了由蓝藻“水华”引起的生态灾难[22]，湖泊生态健康受损严重.

图1 太湖湖区划分及采样点Fig.1 Regions and sampling sites in Lake Taihu

1.2 太湖分区

浅水湖泊底质是决定底栖动物群落特征的关键环境变量[23]，底质既可以被认为是一种自然属性，但同时又易受人类活动干扰而发生改变.就太湖而言，湖心区受风流扰动最大，底质以泥沙为主，且鲜有植物生长[15].而其他区域一般都有较厚的以淤泥为主的沉积物，历史上都有较丰富的水生植物生长[24].因此，湖心区和非湖心区期望的健康状态在本质上明显不同.鉴于此，本文将为湖心区和非湖心区分别建立B-IBI.结合实际采样观察，在32个样点中，6个采样点被划为湖心区样点，余下的26个样点为非湖心区样点(图1).

1.3 底栖动物和水样

2010年春季至2012年秋季，对太湖32个监测点进行了共11次季节性水质和底栖动物调查.底栖动物样品均通过1/16m2彼得逊采泥器采集，每个监测点采集2～3个样方，其中2010-2011年为每个监测点采集2个样方，2012年为3个样方.底栖动物样品经60目筛网筛洗后，用8%福尔马林液固定保存，带回实验室挑拣并鉴定至尽可能低的分类单元.将每个监测点的每次调查作为独立样本，剔除未能采集到底栖动物的样本，最终得到339个有效样本，其中非湖心区281个样本，湖心区58个样本.

现场测定监测点水体的溶氧量和pH，氨氮、总氮、高锰酸盐指数、总磷含量的测定参照《水和废水监测分析方法》[25].

本文所有统计分析均在SPSS 19.0中完成.

1.4 B-IBI构建

B-IBI指数的建立方法包括4个重要步骤：(1) 研究区域生态分区、定义参照系统和确定参照系统的标准；(2) 开展野外调查，获取采样点生物和环境数据；(3) 候选生物参数筛选.构成B-IBI指数的各参数应具有清楚的生物学意义，同时对干扰反应敏感.具体筛选过程包括分布范围分析、判别能力分析、生物与环境因子的响应分析以及参数间的冗余分析；(4) 分值计算和B-IBI评价标准的建立.将通过筛选的参数统一计分标准并累加，得到B-IBI指数.将其分布范围划分区间，得到样点健康状况的评价标准.

1.5 参照系统

本文定义太湖中干扰程度最小的系统(least minimally disturbed condition， LDC)作为建立IBI指数的参照系统，适当参考最容易实现系统法(best attainable condition， BAC)[26]的内涵，参考太湖1960s的生态环境特点[27]，结合目前太湖水环境质量状况，提出采用以下条件来确定参照系统(表1)：(1) 有水生植物且水生植物的种类大于2种，且优势植物种类以喜贫-中营养型类群为主；(2) 氨氮和总磷满足国家Ⅲ类水标准；(3) 生境和底质适宜底栖动物生长，其中非湖心区有丰富的沉积物且水生植物残体含量较少，湖心区有相对较丰富的沉积层；(4) 样点所在水体无航道、养殖和娱乐功能，受水文水利管理和工程的影响最小.非湖心区的参照点需同时满足上述4个条件，经过筛选，281个采样结果中共有8个采样结果符合参照点条件，其余作为受损样点.湖心区参照点需满足第2、第3和第4个参照点条件，经过筛选，有7个采样结果符合.

表1 2010-2012年太湖参照和受损样点的环境变量

2 结果与分析

本研究11次调查共采集鉴定出底栖动物3门(软体动物门、环节动物门、节肢动物门)，7纲(腹足纲、瓣鳃纲、寡毛纲、多毛纲、甲壳纲、蛭纲、昆虫纲)，30科，68个分类单元，31647个个体.其中软体动物门21种(为表述方便，此处及下文将分类单元统一表述为种)，占30.88%；环节动物门13种，占19.12%；节肢动物门34种，其中甲壳纲6种(占8.82%)，昆虫纲28种(占41.18%).常见种(出现频率50%以上)为河蚬、齿吻沙蚕和水丝蚓.

2.1 候选生物参数确定和筛选

2.1.1 候选生物参数确定和分布范围分析 参照LBII指数[28]和LMII指数[7]及其他相关研究[18-20]所采用的参数及EPA推荐的常用生物参数，本文共选取了4个类别31个侯选参数.通过计算和分析各参数值在样点中的分布特点，其中，非湖心区的M4、M5、M6、M7、M8、M10、M12、M13、M14、M15、M16、M21、M22、M23、M24、M25、M26，湖心区的M4、M5、M6、M7、M8、M10、M12、M13、M14、M15、M16、M17、M18、M21、M22、M23、M24、M25、M29因自身数值很小、分布范围太小或可预测环境变化值的范围太小而被删除，剩余参数进入下一步计算(表2).

表2 31个候选生物参数

*表示参数进入非湖心区下一步计算；Δ表示参数进入湖心区下一步计算.

2.1.2 判别能力分析 参照和受损样点间参数的Mann-Whitney非参数检验结果(表3)表明，非湖心区的M1、M2、M3、M9、M19、M20和M27这7个参数在参照和受损点间有显著差异(P<0.05).湖心区的M1、M2、M3、M9、M19、M20和M27这7个参数在参照和受损点间有显著差异(P<0.05).

表3 Mann-Whitney非参数检验结果

Tab.3 Results of Mann-Whitney test

参数非湖心区Z值P值参数湖心区Z值P值*M1-4.600<0.001*M1-4.285<0.001*M2-3.842<0.001*M2-3.4010.001*M3-4.271<0.001*M3-3.974<0.001*M9-3.796<0.001*M9-2.5830.010 M11-1.0320.302 M11-0.7040.481 M17-0.4330.665 M18-1.0950.273*M19-3.3950.001*M19-2.5420.011*M20-3.990<0.001*M20-3.498<0.001 M26-0.4660.642*M27-4.242<0.001*M27-4.171<0.001 M28-1.4910.136 M28-1.0180.309 M29-1.5350.125 M30-1.5260.127 M30-1.8890.059 M31-1.2480.212 M31-0.3460.729

*表示参数进入下一步计算.2.1.3 与水体理化指标的Spearman相关性分析 将水体溶解氧含量、pH值、氨氮含量、总氮含量、高锰酸盐指数和总磷含量这6个理化参数按季节分别与通过判别能力分析的生物参数进行Spearman相关性分析.如果生物参数在某一季节与其中一个理化参数显著相关(P<0.05)，我们就认为此生物参数与理化环境存在响应而予以保留进入下一步筛选.通过计算分析，非湖心区所有的7个生物参数、湖心区所有的7个生物参数都符合上述标准.

2.1.4 生物参数之间的Pearson相关性分析 对经过以上多步筛选得到的生物参数进行Pearson相关性分析，以检验各指数所反映信息的独立性，避免“冗余”.采用Maxted等的标准[29]，以|r|>0.80表示2个参数间高度相关.对于高度相关的参数，只选取其中的1个就可以代表指数间包含的大部分信息.

非湖心区相关性检验结果(表4)表明，M1与M27高度相关，M1所包含的信息量最大，M1予以保留；考虑到M27是所剩唯一反映物种耐污能力的指数，且其他B-IBI构成中都有关于耐污能力的指数，因此也予以保留；M3与M2、M19、M20均高度相关(r>0.8)且已知B-IBI构成指数中少有采用Shannon-Wiener多样性指数，因此，M3被删除；M9因与M27高度相关也被删除；M20同其他参数相关性均不显著，予以保留.M19同M2的相关系数为-0.971(|r|>0.95，极相关)且反映群落优势单元的M20被保留，因此删除M19保留M2.经过以上筛选，最终选定总分类单元数M1、Simpson多样性指数M2、前3优势单元%M20、BMWP指数M27这4个指数来构建非湖心区B-IBI.

表4 非湖心区7个生物参数之间的Pearson相关分析*

*下划线表示两参数高度相关，|r|>0.8.

湖心区Pearson相关分析结果(表5)表明，M1与M27高度相关，M1所包含的信息量最大，予以保留；M27是所剩唯一反映物种耐污能力的指数，也予以保留；M3与M2、M19、M20均高度相关，首先被删除；M9、M20与其他指数均不相关，予以保留；M2与M19相关，反映群落优势性的指数，M20已被保留，删除M19保留M2.经过以上筛选，最终选定总分类单元数M1、Simpson多样性指数M2、甲壳+软体分类单元数M9、前3位优势单元%M20、BMWP指数M27这5个指数来构建湖心区B-IBI.

2.2 分值计算与B-IBI健康评价标准建立

本文采用比值法统一各参数评价量纲.干扰越强参数值越低，以该参数在所有样本95%分位数值作为最佳值，该参数分值等于参数值除以最佳值；干扰越强值越高，以5%分位数值作最佳值，参数计算方法为：(最大值-参数值)/(最大值-最佳值).按表6公式计算各参数分值，分值范围为0～1，大于1的记为1.将各参数的分值累加分别得到适用于太湖非湖心区和湖心区的LTB-IBI.将非湖心区和湖心区LTB-IBI指数值进行Kolmogorov-Smirnov检验(KS-test)，验证其是否符合正态分布.结果表明，非湖心区P=0.740，湖心区P=0.986，说明均符合正态分布.以非湖心区和湖心区样点LTB-IBI值分布的95%分位数值为最佳值，将低于该值的分布范围进行4等分，其中靠近95%分位数值的一等分代表样点处于健康状态.依照上述方法，计算划定评价太湖非湖心区和湖心区生态系统不同健康程度的标准(表7).

表5 湖心区7个生物参数之间的Pearson相关分析*

*下划线表示两参数高度相关，|r|>0.8.

表6 比值法计算各参数分值的计算公式

表7 非湖心区和湖心区LTB-IBI指标体系生态健康评价标准

3 太湖生态健康评价

本文构建的LTB-IBI评价结果表明，2010-2012年，太湖生态健康质量正在逐步恢复，特别是2012年的健康质量明显好于2010年和2011年.但同一年份4个季节间的生态健康质量存在较大差异.其中2010年夏、秋季好于春季；2011年则是夏季最差，冬、春、秋季较好，但没有明显差异；2012年春、夏季最好，冬季其次，秋季最差(图2).

图2 2010年春季至2012年秋季LTB-IBI指数健康评价结果Fig.2 The health assessment results of LTB-IBI from spring， 2010 to autumn， 2012

4 讨论

4.1 参照系统

水质生物评价研究与实践中的参照系统是开展水质生物评价的基准.它并不是一个具体的数值，而是一个综合了空间和时间尺度信息在内的值的变化范围.定义参照系统的常用方法有4种，分别是极少受干扰系统法(minimally disturbed condition， MDC)、干扰程度最小系统法(least minimally disturbed condition， LDC)、最容易实现系统法(best attainable condition， BAC)和历史系统法(historical condition， HC)[26].一般对于已普遍受到人类活动干扰的水生态系统来说，LDC和BAC是最合适的方法.就参照系统的确定标准而言，受自然地理底质状况和自然环境梯度的不同以及人类干扰活动类型和污染特点不同，不同地区确定参照系统标准的指标和值是有差异的[30-32].就太湖而言，本文综合了LDC和BAC概念的内涵来定义参照系统.在具体的确定参照系统的条件方面，本文结合太湖底质和自然干扰程度不同，分成了湖心区和非湖心区，将是否有明显的人类活动干扰痕迹、是否存在水生植物、水生植物的种类以及现在水生植物对水质的敏感性作为判别水体受干扰程度的大小的指标，并结合理化和底质属性指标，用定量和定性相结合的方式来确定筛选参照系统的条件.这一方法是国内外通用的方法，因为干扰本身就是一个很宽泛的定义，泛指所有可能对水生态系统产生影响的人类活动方式.这样的定义方法和确定参照系统的方法是否合适，是否可适用于长江中下游流域的其他湖泊生态系统，还有待于进一步的验证.

4.2 底栖动物完整性指数与水生态健康评价

自Karr提出生物完整性指数并应用于水生态健康评价实践以来，生物完整性指数已成为应用最广泛的水生态健康评价生物参数[33].底栖动物完整性指数成为所有生物完整性指数研究和应用最多的指数.我国开展这方面的研究工作已近10年[1，3]，特别是近4年来的发展尤为快速.但是都仍局限于研究阶段，真正付之于水生态环境管理实践的几乎没有.

究其主要原因，作者认为第一是目前建立的B-IBI与环境因子之间的响应关系较弱.弱相关性致使我们难以确定B-IBI的变化是由何种(哪类)环境胁迫因子导致的，就无法开展有效和有针对性的环境管理实践.弱相关性的原因首先来自于影响B-IBI的环境因子太多.如太湖，除了水体中主要的水质胁迫因子外，尚有我们无法定量测定的航运、渔业捕捞和清淤工程以及这些干扰活动的遗留效应等.其次是我们在构建过程中较少考虑较长时间尺度对B-IBI指数的影响[17-19]，致使所构建的B-IBI在构建时间以后的评价实践中的效果不理想.本文所构建的非湖心区的LTB-IBI同样并不是每个采样季节都与理化因子显著相关，若有也仅与1～3个因子有显著相关性.进一步分析LTB-IBI年均值与理化因子年均值的相关性表明，2010、2011和2012年都没有显著相关关系，但是这3年的LTB-IBI指数和总氮含量有较弱的显著相关性(r=-0.207，P=0.064).这一结果基本符合太湖水体生态质量退化与水体中氮、磷等营养盐富集高度相关的研究报道[34-35].这也说明氮对太湖底栖动物影响的重要性，暗示着在太湖，无论是底栖动物群落的退化还是恢复，都是一个长期的过程.这在一定程度上表明，我们在解译B-IBI指数的评价结果时，连续观察数据的重要性.

第二个原因是底栖动物自身特性决定的.首先生态系统健康评价是生态学研究的前沿领域之一[36-37]，虽然目前关于如何来科学表征和评价生态系统的健康仍然没有一套科学的评价体系，即使在理论上有了一定的突破，如何操作也一直进展缓慢.但是研究者们一致认为生态系统健康评价系统至少包括两大指标体系：结构指标体系和与之相对应的功能指标体系[36].结构和功能指标体系的有机结合，应该是今后水生态系统健康评价的重要研究内容[37].在结构指标体系中，生物学指标只是其中之一.也就是说希望通过一个生物学指标来反映或代表整个生态系统的健康并不是全面和十分合适的.另外，在淡水生态系统中，在维护生态系统结构和功能的稳定性方面，通常认为处于食物链上层的鱼类的作用要明显强于底栖动物[38].因此，有研究者已经开始采用多种生物来综合评价水体生态健康状况.而现有研究表明，相对于群落组成与结构的参数而言，如Shannon-Wiener多样性指数和物种丰富度等，基于底栖动物生物学属性的群落功能多样性指标对胁迫响应的一致性和可预测性更好[39].其次，底质组成的异质性和与水文相关的流速和深度等的异质性，决定了底栖动物空间分布的异质性，大大增强了采集代表性样品的难度，致使采样误差对结果的影响较大，增加了结果不确定性的误差风险[6，40-41].在太湖，采用何种采样方法、采集多少个样方、样方在采样点的不同生境中如何分配等都有待进一步的研究.最后，底栖动物群落组成与结构的地区差异性使我们无法直接应用别的地区(区域)建成的且成功应用的B-IBI指数，也无法进行有效的比对.更关键的是，在构建B-IBI的过程中，我们一般认为B-IBI所表征的底栖动物群落质量与生态系统健康之间存在着明确的因果关系，但实际状况不一定同我们的假设一致，当然也有可能是我们的分析方法不合适，使得不能够准确检测出人类活动的影响[42].

总之，我们相信通过IBI指数评价水体的生物学质量来反映水生态系统健康是科学的和合适的，也是优于单个生物学指数的[42].但是，我们也必须清醒地认识到IBI指数在我国淡水生态系统(溪流、河流、湖泊和湿地)健康评价实践中存在的不足和面临的问题.为更好地发挥IBI在水生态环境管理中的重要作用，我们建议一方面不要夸大其作用与功能，另一方面，要采用更科学的方法来构建IBI指数.结合本文的研究结果，建议今后的研究中，需要着重注意以下3点：首先要明确定义参照系统；其次是建立科学和操作性强的确定参照系统的标准；最后就是要尽量采用连续观察数据.

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