干旱荒漠草原马胃蝇蛆病疫源地感染源分布*
——以卡拉麦里山有蹄类自然保护区为例

黄河清 初红军 曹 杰 布 兰 胡德夫 张 东 李 凯(. 北京林业大学自然保护区学院 北京 0008； . 新疆卡拉麦里山有蹄类自然保护区阿勒泰管理站 阿勒泰 86500； . 新疆野马繁殖研究中心 乌鲁木齐 8700)

干旱荒漠草原马胃蝇蛆病疫源地感染源分布*
——以卡拉麦里山有蹄类自然保护区为例

黄河清1初红军2曹 杰3布 兰2胡德夫1张 东1李 凯1
(1. 北京林业大学自然保护区学院 北京 100083； 2. 新疆卡拉麦里山有蹄类自然保护区阿勒泰管理站 阿勒泰 836500； 3. 新疆野马繁殖研究中心 乌鲁木齐 831700)

【目的】 调查及分析对马胃蝇化蛹场所具有指示作用的宿主粪便空间分布，以期掌握马胃蝇在该地区不同宿主间交叉感染主要场所及特征。【方法】 采用样带法和样方法调查野放区域普氏野马利用率较高的WP1、WP2、WP3和WP4 4个水源地周边及驴道环境马科动物粪便的位置及数量。样带自水源地向外，依照驴道设置，长度为1.5 km； 样方在以WP1水源为中心半径200 m范围的圆形区域内设置； 数据采用Mann-WhitneyU法对水源地粪便密度进行分析，LSD(最小显著差异)法对不同季节水源地马科动物粪便分布进行多重比较，分层聚类的方法对4个水源地驴道马科动物粪便分布规律进行聚类分析。【结果】 1)由水源地向外，马科动物粪便数量总体呈减少趋势，该变化在距离水源地300 m范围内下降明显； 4个水源地驴道粪便拟合最佳模型(x为距水源地距离，y为粪便数量)均为倒数型(WP1：y=3.873+59.000/x，R2=70%； WP2：y=3.940+16.342/x，R2=64%； WP3：y=5.248+12.841/x，R2=55%； WP4：y=-0.481+44.869/x，R2=69%)； 2)野马利用率最高的WP1水源地3条驴道马科动物粪便分布趋势均不受月份变化的影响(Pgt;0.05)，但其粪便数量在8月份均显著增加(Plt;0.05)； 5—8月，WP1水源地驴道在距水源点200 m范围内的马科动物粪便数量所占比例随旱季的到来有所增加； 3)对于不同类型的水源地，驴道马科动物粪便在数量及分布趋势上具有不同的表现，相对而言，粪便多且集中地分布于永久性自然水源周边，人工改造水源地粪便数量少但自水源地驴道向外分布较为均匀。【结论】 干旱荒漠草原水资源紧缺导致马胃蝇在宿主体外形成较为集中的蛹期发育平台，该平台由于扼守水源地通道，客观上会营造马科动物群体近距离接触马胃蝇的条件，成为卡拉麦里地区马胃蝇传播的最主要场所。本研究可揭示干旱荒漠草原马胃蝇蛆病的流行与当地的环境条件、马科动物自身习性间的关联性，对进一步开展普氏野马马胃蝇生物学、流行病研究及其防控工作具有重要指导作用。

马科动物粪便； 水源地； 驴道； 马胃蝇； 干旱荒漠草原

马胃蝇(Gasterophilusspp.)为马科(Equidae)动物生态链中常见和重要的一类寄生虫，其幼虫寄生于马科动物消化道内，通过吸取宿主营养，分泌毒素，致使宿主高度贫血、消瘦，严重时衰竭死亡(Czosnek, 1988; Smithetal., 2005; Pawlasetal., 2007)。马科动物粪便是马胃蝇在宿主体外发育的基质，成为马胃蝇蛆病传播的疫源。新疆卡拉麦里山有蹄类自然保护区内共有3种马科动物，包括常年生活的普氏野马(Equusprzewalskii)和蒙古野驴(E.hemionus)，及季节性生活的家马(E.caballus)(晚秋—早春)(初红军等， 2009)。马胃蝇蛆病在当地马科动物群体中广为流行，感染率均为100%(杨健梅等， 2013)，其在重新引入物种——普氏野马群体中的感染程度远超当地其他马科动物和世界各地发生情况(Liuetal.， 2016)，以致保护区工作人员每年冬季将野马圈回围栏进行驱虫保健工作，于牧民家马等家畜春季转场后将其重新放归野外。马胃蝇幼虫在宿主体内发育成熟后随宿主粪便排出，入土化蛹，成虫产卵于宿主体表或所食植物，世代1年(Zumpt， 1965)。宿主粪便的分布，往往与寄生虫污染程度有着密切联系(Robardetetal., 2011)，而生境及宿主活动范围的差异也使寄生虫病传播的热点区域有所不同(Rubeletal., 2005； Roqueetal., 2013)。高温缺水是影响野生动物活动乃至生存的重要生态因子。在干旱地区，可利用水源影响着有蹄类动物的活动范围、行为方式及种群大小(Redfernetal.， 2005； Krausmanetal.， 2006)。卡拉麦里山有蹄类自然保护区属干旱荒漠草原，降水少、蒸发量大，无地表径流等特点致使水源成为制约保护区野生动物活动范围的重要因子(Huangetal.， 2016)。在夏季，水资源的紧缺加剧了普氏野马和蒙古野驴在水源地周边活动空间的重叠，由此增加了马科动物寄生虫交叉感染几率。黑腹胃蝇(G.pecorum)为当地野生马科动物感染马胃蝇的绝对优势种，感染量占总数的90%以上(Liuetal.， 2016； Huangetal.， 2016)，而普氏野马所感染的黑腹胃蝇主要源自同域蒙古野驴(王文婷等， 2014)。本文在马胃蝇幼虫自然排出期，根据当地马科动物在水源地活动的交汇程度，于2014年5—8月对普氏野马放归区域内马科动物利用率较高的4个水源点周边马科动物粪便分布的调查与分析，以期掌握野马感染马胃蝇的污染区域位置及变化规律，为普氏野马马胃蝇蛆病流行病学及传播疫区的管控奠定基础。

1 研究区域概况

卡拉麦里山有蹄类野生动物自然保护区位于新疆东北部准噶尔盆地的南端(44°36′—46°00′N，88°30′—90°03′E)，面积约1.7万km2，是以保护濒危珍贵野生动物普氏野马、蒙古野驴、鹅喉羚(Gazellasubgutturosa)和盘羊(Ovisammon)等有蹄类动物为主的省级自然保护区。保护区年降水稀少，仅159 mm，且季节分布不均，主要集中于春秋两季，而年蒸发量高达2 090 mm，气候干燥，夏季炎热短暂，冬季寒冷漫长，为典型的温带大陆性干旱气候(葛炎等， 2003)。

研究选取了4个水源地(WP1、WP2、WP3、WP4)，其中WP1和WP4为浅隙地下水(永久性自然水源)，水资源相对丰富且周边地势开阔； WP2和WP3为人工再改造水源，隐蔽级较高，夏季干旱时水源枯竭(张永军等， 2014； 刘姝， 2014)。WP1水源地西、北方向100 m内相对平坦，100 m外为缓坡，150 m外为石质坡地，东、南方向1 km内为平坦开阔地带，是野马利用率最高的水源。

2 研究方法

2.1 样地调查

针对4个水源地周边粪便分布密度及走向，分别采用样方法和样带法调查水源地附近和通往水源地的驴道(马科动物经常走动踏出的路，俗称驴道)附近的马科动物新排粪便(未完全干透)，记录其位置及数量。

2.1.1 样带调查 2014年5月，在4个水源地分别各选取3条利用率较高的驴道(记为R1、R2、R3)，沿驴道自水源地向外延伸，统计每100 m、左右各15 m范围内马科动物新排粪便数量，样带设置直至距离水源地1 500 m处，以分析驴道粪便分布的特点以及不同水源地驴道粪便分布差异。同时，针对WP1的3条驴道在5—8月进行了每月1次的粪便分布格局调查。

2.1.2 样方调查 2014年5月，根据样带调查结果，结合WP1西北方向石质坡地实际地形，选取WP1周边的半径200 m圆形区域作为样地进行粪便密度调查。样方以WP1水源点为中心，用GPS定位半径200 m的圆形区域，在其中再按20、50、100、150 m半径进一步划分，形成Ⅰ、Ⅱ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ 5个调查区域，并从正西方向顺时针旋转划样方，每30°划分一条线，分别在Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ区域内划出38个小样方(图2)。统计区域内每个样方中马科动物近期新排粪便。

图2 5月WP1 200 m范围内马科动物粪便密度梯度Fig.2 The density graduated symbols of equine feces of WP1 within the radius of 200 m in May

图3 WP1—WP4马科动物粪便数量与水源地距离关系Fig.3 Correlation between number of equine feces and distance from water resource in donkey roads

2.2 数据分析与处理

采用Kolmogorov-Smirnov 检验数据的正态性，针对数据正态分布与否采用独立样本T检验(符合正态分布)或 Mann-WhitneyU法(数据呈非正态分布)对WP1小样方粪便密度进行分析。针对不同水源地驴道粪便分布，采用系统聚类法进行分析。采用LSD(最小显著差法)对不同季节水源地马科动物粪便分布进行多重比较，显著水平设置为α=0.05，数据分析在SPSS 20.0 进行。

3 结果与分析

3.1 不同水源地驴道粪便分布

通过对5月WP1-WP4驴道马科动物粪便曲线拟合，结果显示4个水源地驴道粪便分布最佳拟合模型均为倒数型(WP1：y=3.873+59.000/x，R2=70%； WP2：y=3.940+16.342/x，R2=64%； WP3：y=5.248+12.841/x，R2=55%； WP4：y=-0.481+44.869/x，R2=69%)(图3)。其中WP1和WP4模型拟合度较高，距离水源地300 m内驴道粪便数量大且随着距离延伸下降明显，300 m后粪便密度变化相对平缓。相对而言，WP2和WP3驴道粪便数量较少，整体下降趋势较为平缓。

图5 5—8月WP1水源驴道马科动物粪便分布曲线Fig.5 The distribution in WP1 donkey roads from May to August

图4 5月4个水源地驴道马科动物粪便分布聚类Fig.4 Dendrogram of the distribution of equine feces in donkey roads from WP1-WP4 in May

采用分层聚类的方法对4个水源地驴道粪便分布规律进行了聚类分析，在距离为1.0水平上，水源地粪便分布被聚为3类，WP1和WP4 2个地势较为开阔的永久水源地粪便分布情况相似； 在距离为10.0水平上，水源地粪便分布被聚为2类，即WP1和WP4为一类，WP2和WP3 2个隐蔽级较高的人工改造水源为一类(图4)。结果显示同类型水源地驴道粪便分布存在一定的相似性。

3.2 不同月份驴道粪便分布

对WP1连续4个月的调查显示，4个月中，驴道马科动物粪便数量在离开水源地的前300 m范围内下降趋势明显，之后粪便数量变化较为平稳(图5)。驴道R1 400～500 m段的粪便数量在4个月中均出现小幅上扬。多重比较显示，不同月份驴道粪便的分布趋势无显著差异(Pgt;0.05)； 粪便数量方面，8月份驴道粪便数量远高于其他月份(Plt;0.05)，5—7这3个月之间无显著差异(Pgt;0.05)。同时，随夏季到来，5—8月距离水源地200 m内驴道粪便比例增加，马科动物粪便相对更集中于水源地(图6)。

图6 5—8月WP1驴道马科动物粪便比例Fig.6 The proportion of equine feces in WP1 donkey roads from May to August

3.3 样方粪便密度调查

对WP1水源地200 m范围内粪便分布格局调查显示，Ⅰ区经长期踩踏，形成了仅有马科动物粪便覆盖的地表裸露区域，粪便密度最高[286.5堆·(100 m2)-1]； 以下依次是Ⅲ区[139.7堆·(100 m2)-1]、Ⅱ区[111.1堆·(100 m2)-1]、Ⅳ区[73.9堆·(100 m2)-1]和Ⅴ区[25.3堆·(100 m2)-1]，密度总体呈现以水源地为中心向外减少趋势。马科动物粪便主要集中分布在水源北部的低坡区域，且驴道附近的粪便密度较高(图2)。经检验，粪便密度数据不符合正态分布，采用Mann-WhitneyU对Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ区域马科动物粪便密度分析显示，Ⅲ区和Ⅳ区(Z=-1.559，P=0.128)无显著差异， Ⅲ区和Ⅴ区(Z=-3.466，P=0)、Ⅳ区和Ⅴ区(Z=-3.032，P=0.01)差异显著。

表1 5月WP1 200 m范围内马科动物粪便密度分布Tab.1 The density range of equine feces of WP1 within the radius of 200 m in May

4 讨论

动物的粪便分布与动物活动方式密切相关。生活在干旱荒漠草原的马科动物，水源无疑是限制其活动的主要因子。本研究通过对4个不同水源地的调查发现，马科动物粪便数量自水源地向外总体呈减少趋势，且在前300 m减少的幅度较大，后趋于平缓。马胃蝇老熟幼虫每年随宿主粪便排出始于春季，且为一个长时段持续的过程(Zumpt， 1965)，掌握宿主粪便分布特点是研究马胃蝇成虫传播疫区的基础。本研究发现，卡拉麦里山有蹄类自然保护区水源地300 m范围内区域是马胃蝇老熟幼虫即蛹期发育的重要平台。

对不同水源地驴道粪便的聚类结果显示，不同类型的水源地马科动物驴道粪便分布的规律有所不同。WP1和WP4属自然水源，元素/离子浓度较低且水量充足(张永军等， 2014)，优良的水资源是其频繁被马科动物利用的原因。同时，2个水源地天敌隐蔽级低，马科动物在区域内滞留时间更长，从而致使粪便数量多且较为集中地分布在水源地附近。WP2和WP3为人工改造水源，其水质、水量和环境与前者相差较多，仅有少量动物活动痕迹。

Ayeni(1975)研究发现，季节变化是影响野生动物对水源利用的重要因素，食草动物在干旱季节对水源利用增加，而在雨季则减少。本研究中WP1驴道粪便分布趋势在不同月份间没有显著差异(Pgt;0.05)； 粪便数量在夏季(6—8)月呈现增长趋势，8月则显著高于其他月份(Plt;0.05)。WP1为保护区内永久水源之一，旱季中，高温使其他较小的水源干涸，前往WP1饮水的马科动物个体数量增加，这是导致驴道粪便增加的主要原因。同时较春季而言，夏季温度升高，马科动物自身水分散失增加，前往水源地的频次增加(吴洪潘等， 2014)，从而导致驴道粪便数量增加。本研究结果显示，夏季水源地附近200 m区域内驴道粪便比例增加，粪便更集中于水源地，这不仅反映出夏季马科动物在水源地附近区域滞留时间的增加，同时也为马胃蝇成虫传播界定了重要的疫区范围，对马胃蝇蛆病的防护措施提供科学依据。

调查过程中发现，当年6月降雨充沛，马科动物多利用地表形成的临时水源，减少前往WP1的饮水频次是当月驴道粪便减少的原因。另外，驴道R1 400～500 m段有4处公马粪堆，不同马群中的公马在固定点频繁排粪(标示领地)的领地行为是其粪便数量在4个月中均出现小峰值的原因。

狼(Canislupus)作为保护区内马科动物唯一的捕食威胁，是区域内放归普氏野马及其他马科动物的天敌(张峰， 2010; 王渊等， 2014)。研究期间，笔者在WP1西南方向50 m附近先后发现了2具被狼袭击后的蒙古野驴尸骸。对于马科动物而言，水源地不仅是其生活的重要保障，同时也可能在此遭到狼等捕食动物的伏击。WP1样方结果显示，Ⅲ区粪便密度[139.7堆·(100 m2)-1]略高于Ⅱ区[111.1堆·(100 m2)-1]，可能与马科动物饮水前的停留及警戒行为有关。

通过对卡拉麦里山有蹄类自然保护区内水源地马科动物粪便夏季分布的调查，笔者发现水源地附近300 m范围是粪便密度较高的区域。在夏季干旱时期，粪便相对更集中于水源地。水源地作为当地马胃蝇幼虫宿主体外发育较为集中的化蛹平台，是马胃蝇传播的重要场所。应针对区域内马胃蝇潜在的传播疫区开展进一步调查，并制定相关防控措施，从而降低放归普氏野马马胃蝇蛆病感染风险。

5 结论

水源地是干旱荒漠环境重要的生命平台，既养育生命更维系着生态链的延续。基于对水的生理需求及免受狼伏击于水源地周边逗留的马科动物，其所形成的具有明显梯度的粪便分布区域成为干旱区马胃蝇在宿主体外发育的重要平台。该平台的存在客观上营造了马科动物近距离接触马胃蝇的条件，成为卡拉麦里地区马胃蝇传播的最主要场所。本研究分析了干旱荒漠草原马胃蝇蛆病的流行与当地环境条件、马科动物自身习性间的关联性，为进一步揭示普氏野马重引入到其祖居地——新疆卡拉麦里山有蹄类自然保护区异常感染马胃蝇现象奠定了基础。

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(责任编辑 朱乾坤)

DistributionofGasterophilus(Diptera,Gasterophilidae)MyiasisFociinAridDesertSteppe:ACaseStudyofKalamailiMountainUngulateNatureReserve

Huang Heqing1Chu Hongjun2Cao Jie3Bu Lan2Hu Defu1Zhang Dong1Li Kai1
(1.CollegeofNatureConversation,BeijingForestryUniversityBeijing100083; 2.AltayManagementStation,Mt.KalamailiUngulateNatureReserveAltay836500; 3.XinjiangResearchCenterforBreedingPrzewalski’sHorseUrumuqi831700)

【Objective】 After the reintroduction to their ancestral home in Kalamaili Mountain Ungulate Nature Reserve, Xinjiang, the Przewalski’s horses (Equusprzewalskii) have been infected byGasterophilusspp.. Previous study has shown that the high prevalence and intensity restricted the wild process seriously. In the purpose to located the main cross-infection area and master its feature ofGasterophilusamong the host, we investigated and analyzed the spatial distribution of equine faeces, an indicator to pupation region in this study.【Method】 Quadrat and belt transect method were adopted to explore the location and quantity of equine faeces in the surrounding areas of four main water resources (WP1, WP2, WP3, WP4) and the donkey roads had been highly utilized by Przewalski’s horses. The length of the belt transect based on the donkey roads is 1.5 km outward the water resource. The quadrat is the circular area with a radius of 200 m around the WP1 water resource. The Mann-Whitney U method was taken to analyse the density of faeces in water resource. The LSD method was used to compare the distribution of equine faeces among different seasons. The clustering analysis was employed to analyze the distribution of faeces in four water resources.【Result】 1) In general, the number of equine faeces decreased outward from the water source and significantly within 300 meters of water source. The best model (x: distance from the water resource;y: number of equine faeces) for faeces distribution in donkey roads in the four water resources was the reciprocal type (WP1：y=3.873+59.000/x，R2=70%； WP2：y=3.940+16.342/x，R2=64%； WP3：y=5.248+12.841/x，R2=55%； WP4：y=-0.481+44.869/x，R2=69%). 2) There were no significant difference (Pgt;0.05) in fecal distribution trend over three donkey roads in WP1 among months. But the number of faeces increased significantly (Plt;0.05) in August. The proportion of equidae faeces increased with to the coming dry season in the range of 200 meters of three donkey roads from water source of WP1 from May to August. 3) The number and distribution of equidae faeces in donkey roads varied in different types of water source. Equine faeces were more and concentrated in the distribution in permanent natural water resources and they were less but more evenly distributed in artificial modification of water resources.【Conclusion】 The shortage of water resources in the arid desert steppe result ed in the concentrated pupal development platformGasterophilusspp.. This platform as a key checkpoint of the water channel, created close contact conditions ofGasterophilusspp. among the equids objectively and became the main transmission areas forGasterophilusspp. in Kalamaili. The result of this study revealed that the prevalence ofGasterophilusmyiasis is related to local environmental conditions and the behavior of equine animals in arid desert steppe. It is important for further research on the biology, epidemiology and prevention and control ofGasterophilusspp. in Przewalski’s horses.

equine faece； water resource； donkey road；Gasterophilusspp.； arid desert steppe

10.11707/j.1001-7488.20171116

2016-12-31；

2017-04-22。

国家自然科学基金项目(31670538)； 中央高校基本科研业务费专项资金资助(JC2015-04)； 国家林业局野生动植物保护与自然保护区管理司年度项目(2015-123)。

*李凯为通讯作者。

S718.65

A

1001-7488(2017)11-0142-08