中亚热带森林转换对土壤磷积累的影响

曾晓敏，高金涛，范跃新，袁 萍，鲍 勇，高 颖，赵盼盼，司友涛，陈岳民,*，杨玉盛

1 福建师范大学地理科学学院， 福州 350007 2 湿润亚热带山地生态国家重点实验室培育基地, 福州 350007

土地利用变化是全球陆地植被变化的重要影响因素，不仅影响土壤养分状况的变化[1]，也影响生态系统的稳定和功能[2]。森林转换是土地利用变化的一种常见方式[3]，其可以改变生态系统植被群落组成，影响凋落物养分归还，引起土壤养分供应能力的改变，并可能通过正反馈作用进一步影响森林生态系统的稳定[4]。关于森林转换国内外已经进行了大量的研究，发现森林转化为农业用地和人工林往往会导致土壤碳储量受限[5]、土壤氮有效性降低[6]、微生物群落结构发生显著变化[7]、温室气体排放增加[8]。土壤磷素(P)是植物生长最重要的营养元素之一[9]，也是热带和亚热带森林生产力的主要限制因素[10- 12]。研究发现，不合理的森林转换往往会增加土壤磷流失的风险[1]。而研究不同形态的土壤磷可以评估磷对植物和微生物的有效性[13]，预测森林的健康(生长)状况。因此，了解森林转化后土壤因素对各形态磷的影响，对改善土壤养分状况和保护森林资源极为重要。

当前，森林转换影响土壤磷的研究多集中于热带和温带地区。有研究发现，热带森林转换会导致有效磷大幅减少或增加[14- 15]。Yang等[16]研究表明，温带森林转换对土壤全磷、微生物生物量磷、有机磷和有效磷的影响显著，并影响了酸性磷酸酶活性。许多研究表明，土壤磷受多种环境因子的控制，不仅土壤理化性质、铁铝氧化物等因素会影响到土壤磷的形态及有效性[17]，微生物等生物因素也发挥着重要的作用[15]。其中，微生物和植物根系分泌的酸性磷酸酶，能够促使有机磷矿化，是控制森林生态系统中土壤磷有效性的重要生物因素之一[18]。在中亚热带森林地区，森林转换对土壤磷形态及有效性的影响仍缺乏认识，及其驱动土壤磷变化的主要机制尚不清楚。因此，需要进一步探究驱动土壤P变化的主要影响因子。

近年来，我国南方大面积天然常绿阔叶林被采伐，采用不同的经营方式进行森林再更新，转换成各种次生林、人促更新林和皆伐后经营的人工林等森林类型[19]。并且，在该地区，长期的风化淋溶和生物吸收使土壤中P有效性较低，从而使森林生态系统磷素受限的问题始终存在[7,11]。因此，本研究选择中亚热带经天然林采伐后转换而成的米槠次生林(SF)、米槠人促林(AR)和杉木人工林(CF)为研究对象，比较3种森林类型的磷形态及有效性的差异，分析土壤理化性质、铁铝氧化物和酸性磷酸酶对磷的影响，并探讨了驱动土壤磷变化的主要因素，为中亚热带森林经营提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 样地基本概况

试验地设在福建省三明市陈大国有林场金丝湾森林公园内的黄坑工区(26°19′N，117°36′E)。地貌特征以陡峭的低丘陵为主，地势北高南低，山地面积占全境的82%，平均坡度25°—35°，平均海拔为300 m。本区属中亚热带海洋季风气候，年均气温17—19.4℃；多年平均降水量1749 mm；年均相对湿度81%[19]。

该试验地主要包括3种典型的森林类型，即米槠次生林、米槠人促林和杉木人工林。3种森林类型的林龄相近，且具有相同的立地条件，在转换之前均为米槠天然林。其中，米槠次生林由米槠天然林经过择伐后，封山育林，再经过自然次生演替形成，林分密度为3788株/hm2，平均树高10.8 m，平均胸径12.2 cm，主要树种有米槠(Castanopsislanceolata) 、闽粤栲(Castanopsisfissa)等。米槠人促林为采伐时保留林下幼树，采伐后保留剩余物，并沿水平带平铺堆积残留的枝桠、树梢等以促其腐烂，林分密度为2158株/hm2，平均树高13.7 m，平均胸径16.8 cm，其主要树种有米槠、东南野桐(MalloyusLianus)等，草本层植物由草珊瑚(Sarcabdraglabra)、山姜(Alpiniajaponica)、扇叶铁线蕨(Adiantumflabellulatum)等组成。杉木人工林(Cunninghamialanceolata)为皆伐后，经火烧、挖穴造林和幼林抚育营造的人工纯林，林冠单层，林分密度为2858株/hm2，平均树高18.2 m，平均胸径15.6 cm，林下植被主要为狗骨柴(Tricalysiadubia)、毛冬青(Ilexpubescens)、新木姜子(Neolitseaaurata)等。

1.2 采样与处理

2016年11月，在米槠次生林、米槠人促林和杉木人工林分别进行随机布点采样。每块样地去除表面凋落物后采集淋溶层和淀积层的土样。将土样混合均匀并挑出细根和石粒等杂物，通过2 mm的土筛。将经过处理后的土样分为两部分，一部分是用来测定微生物量和酶活性的鲜土，4℃低温储存；另一部分为用来测定土壤化学分析和不同形态磷的风干土。

1.3 测定方法

土壤磷的测定参考Carter等[22]的方法，其中全磷、有机磷和有效磷分别用HClO4-H2SO4法、灼烧法和M3浸提法；土壤微生物生物量磷采用氯仿熏蒸-NaHCO3浸提法[23]，再用连续流动分析仪测定磷酸根含量。土壤酸性磷酸酶活性参照Saiya-Cork等[24]的方法提取和培养。方法如下：取1 g新鲜土壤，用125 mL 50 mmol/L的醋酸盐缓冲液(pH = 5)提取，用磁力搅拌器搅拌5 min使其均质化，用移液器取200 μL移于96孔微孔板。用伞形酮(MUB)作为底物标示。微平板置于暗环境下经过20℃恒温培养4 h后，用多功能酶标仪(SpectraMax M5，Molecular Devices，美国)测定其荧光度。

1.4 数据处理

用Excel 2013和SPSS 21.0软件对数据进行处理。采用单因素方差分析(One-way ANOVA)检验不同林型和不同土层土壤理化性质、铁铝氧化物和不同形态磷含量的差异显著性；用双因素方差分析(Two-Way ANOVA)比较分析林分与土层下土壤理化性质、铁铝氧化物和不同形态磷含量等指标的差异。采用Canoco Software 5.0软件，以4种不同形态的磷为响应变量，同时以土壤基本理化性质、铁铝氧化物含量和酸性磷酸酶活性为解释变量做冗余分析(RDA)；绘图由Origin 9.1软件完成。

2 结果与分析

2.1 土壤基本理化性质

不同森林类型的土壤总氮、铵态氮及含水率等理化特性差异显著(表1)。土壤淋溶层中，AR的总氮(TN)显著高于SF和CF；土壤碳氮比(C∶N)呈现CF>SF>AR；CF的铵态氮含量最低，而含水率则是AR>CF>SF。土壤淀积层中，仅有铵态氮和含水率在不同林型中存在显著差异，即SF比AR、CF的铵态氮明显偏高，而含水率明显偏低，其他性质均无显著差异。方差分析表明林分对土壤总氮、铵态氮和含水率具有极显著影响(P<0.01)，土层对土壤有机碳、总氮、铵态氮、硝态氮和含水率具有极显著影响(P<0.01)，而林分×土层对土壤总氮和铵态氮具有显著的交互作用(P<0.05)。

2.2 土壤不同形态铁铝氧化物含量

不同形态的铁铝氧化物中游离型居多(表2)。土壤淋溶层中，不同森林类型的无定型铁存在显著差异，即SF>AR>CF，而其他形态的铁铝氧化物在土壤表层变化不显著。在土壤淀积层中，3种形态的铁铝氧化物在SF、AR和CF中均无显著差异。经方差分析可知，林分对络合型铝具有极显著影响(P<0.01)，对无定型铁具有显著影响(P<0.05)。土层对土壤无定型铁和络合型铁铝具有极显著影响(P<0.01)。而林分×土层对土壤3种形态铁铝氧化物的交互作用均不显著。

表1 不同森林类型的土壤基本理化性质

SF:米槠次生林 Secondary broadleaved forests ofCastanopsiscarlesii; AR: 米槠人促林 Human-assisted naturally regenerated forests ofCastanopsiscarlesii; CF: 杉木人工林 Plantation ofCunninghamialanceolata;不同大写字母表示不同森林类型间差异显著，不同小写字母表示不同土层间差异显著(P< 0.05);ns, 表示无显著性影响，*,P<0.05，**,P<0.01，***,P<0.001

表2 不同森林类型的土壤铁铝氧化物含量

SF:米槠次生林 Secondary broadleaved forests ofCastanopsiscarlesii; AR: 米槠人促林 Human-assisted naturally regenerated forests ofCastanopsiscarlesii; CF: 杉木人工林 Plantation ofCunninghamialanceolata;Feo:无定型铁, Amorphous iron oxides; Fep:络合型铁, Complex iron oxides; Fed:游离型铁, Free iron oxides; Alo:无定型铝, Amorphous aluminium oxides; Alp:络合型铝, Complex aluminium oxides; Ald:游离型铝, Free aluminium oxides; 不同大写字母表示不同森林类型间差异显著，不同小写字母表示不同土层间差异显著(P< 0.05)。ns, 表示无显著性影响，*,P<0.05，**,P<0.01，***,P<0.001;

2.3 土壤中不同形态磷含量和酸性磷酸酶活性

如图1，土层对土壤全磷(TP)和有机磷(Po)的影响极显著 (P<0.001)，淋溶层显著高于淀积层。林分对其也具有极显著影响(P<0.01)。在土壤淋溶层中不同森林类型的土壤磷含量差异较大。其中，米槠人促更新林(AR)的TP和Po含量显著高于米槠次生林(SF)和杉木人工林(CF)。CF的土壤磷以无机磷为主(占53%)，而SF和AR以有机磷为主(约占60%)。在土壤淀积层中，TP和Po含量受林型的影响较小，不同森林类型之间的差异均不显著。此外，林分×土层对土壤全磷和有机磷的交互作用也显著(P<0.05)。

图1 不同森林类型的各形态土壤磷含量Fig.1 Phosphorus content of soils at different forest typesSF:米槠次生林 Secondary broadleaved forests of Castanopsis carlesii; AR: 米槠人促林Human-assisted naturally regenerated forests of Castanopsis arlesii; CF: 杉木人工林 Plantation of Cunninghamia lanceolata;不同小写字母表示不同土层间的差异显著，不同大写字母表示不同森林类型间的差异显著(P< 0.05)，图中数据为平均值±标准差;ns, 表示无显著性影响，*, P<0.05，**, P<0.01，***, P<0.001

图2 不同森林类型的土壤酸性磷酸酶活性 Fig.2 Changes in soil acid phosphatase activity at different forest typesSF:米槠次生林 Secondary broadleaved forests of Castanopsis carlesii; AR: 米槠人促林Human-assisted naturally regenerated forests of Castanopsis arlesii; CF: 杉木人工林 Plantation of Cunninghamia lanceolata;不同小写字母表示不同土层间的差异显著(P< 0.05)，不同大写字母表示不同森林类型间的差异显著(P< 0.05)，图中数据为平均值±标准差。ns, 表示无显著性影响，*, P<0.05，**, P<0.01，***, P<0.001

土壤有效磷(AVP)反映了土壤磷素的直接供应能力。林分和土层均对有效磷具有极显著影响(P<0.001)。但SF的有效磷含量在不同土层中无显著差异，而AR和CF中淋溶层显著高于淀积层。在土壤淋溶层中，杉木人工林(CF)的AVP含量最高，而在土壤淀积层中差异不显著。

土壤微生物生物量磷(MBP)和酸性磷酸酶活性(AP)都反映了土壤中与磷转换相关微生物活动的强弱。林分和土层对两者均有极显著影响(P<0.001)。土壤表层中MBP和AP在米槠人促更新林最高，而随着土层的加深两者的含量都降低。在土壤淋溶层中，SF的MBP含量显著低于其他两种林型，而CF的酸性磷酸酶活性最低(图1和图2)。在土壤淀积层中，CF的MBP含量比SF和AR要高，而AP含量却最低。

2.4 土壤磷与环境因子的相关性

如图3所示，土壤淋溶层和淀积层的不同森林样点均进行了较好的聚类，说明不同森林转换类型均使两个土层中的磷素发生明显变化。RDA分析第一轴和第二轴分别解释了淋溶层变量的54.3%和32.4%，以及淀积层的79.4%和11.3%。在土壤淋溶层中，土壤含水量、总氮和无定型铁对土壤磷的影响最大。其中，土壤含水量作用最明显，其解释了土壤磷变化的41.1% (P= 0.016)。在土壤淀积层中，酸性磷酸酶、游离铁和总氮是土壤磷素变动的最重要影响因子，其中AP的解释度最大，解释了磷变化的65.3% (P= 0.002)。

图3 不同森林类型对土壤磷影响的冗余分析图Fig.3 Correlations of soil phosphorus to soil properties as determined by redundancy analysis (RDA)(A: the eluvial horizon; B: the illuvial horizon)SF1, 2, 3: 米槠次生林 Secondary broadleaved forests of Castanopsis carlesii; AR1, 2, 3: 米槠人促林Human-assisted naturally regenerated forests of Castanopsis arlesii; CF1, 2, 3: 杉木人工林 Plantation of Cunninghamia lanceolata;RDA图右下角表示环境因子对土壤磷变化的相应解释比例; TP:全磷, Total phosphorus; Po:有机磷, Organic phosphorus; AVP:有效磷, Available phosphorus; MBP:微生物生物量磷, Microbial biomass phosphorus; M:含水量, Moisture; TN:总氮, Total nitrogen; Feo:无定型铁, Amorphous iron oxides; AP: 酸性磷酸酶, Acid phosphatase; Fed:游离型铁, Free iron oxides

3 讨论

3.1 森林转换后土壤理化性质的变化

本研究表明，中亚热带森林转换后，土壤表层总氮、铵态氮和含水率发生了明显变化(表1)。其中，杉木人工林的铵态氮含量最低，其他研究也发现类似的结果，如宋庆妮等[25]探讨了森林转换对土壤氮素矿化作用的影响，发现亚热带天然林转变成人工林时，土壤氮素有效性会降低，这可能与叶或根等凋落物的数量和质量有关[26]。与人工林相比，阔叶林(SF或AR)产生的凋落物数量更大，且凋落物中木质素和纤维素等难分解物质的含量更低[27]，凋落物的分解速度更快，土壤更容易得到磷素和其他养分的补充。另外，天然林转化成人工林后，一般认为土壤氮矿化作用会减弱[25]，进而导致铵态氮含量显著降低。而米槠人促更新林(AR)的总氮含量显著高于其他两种林型，与元晓春等[28]在本区域研究结果一致。这可能有两个原因，一方面，米槠人促更新林保留采伐剩余物能够促进微生物充分分解凋落物，将N等养分归还到土壤表层[29]；另一方面，有效氮的增加也会影响到总氮的含量。大多研究发现，植被和凋落物持水能力是影响土壤水分含量的主要影响因素[30]。本研究中，土壤含水率呈现AR>CF>SF的特征，这可能是因为人促更新林地表植被丰富、凋落物持水能力强且蒸发较少。

铁铝氧化物是土壤中的重要活性矿物，影响和控制着土壤磷素的吸附-解吸与沉淀、迁移转化等动态过程和生物有效性[31]，尤其是游离型铁铝氧化物，是影响红壤固磷能力的关键因素[32]。本研究中，不同形态的铁铝氧化物中以游离型居多(表2)，这与王小红等[33]的结果一致。而无定型铁以米槠次生林含量最高，这可能是因为人为干扰加剧了土壤的淋溶作用，促进了铁铝氧化物的转化。

3.2 森林转换后土壤磷和酸性磷酸酶的变化

土壤全磷是土壤质量的重要指标，它代表着土壤磷的总储量[34]。本研究中米槠人促林的全磷含量明显大于其他两种林型(图1)。研究发现，土壤磷主要来源于成土母质和动植物残体的分解、养分归还[35]。相比次生林和人工林，米槠人促林(AR)的养分归还和氮含量明显偏高。尤其是土壤中存在氮磷耦合关系，氮输入可能会加剧P限制作用，为保持稳定的N∶P比来促进植物对土壤P的吸收和利用，微生物会加快分解养分，从而增加P来缓解磷限制[36]。

有机磷(Po)是植物体内重要的磷素来源[37]。前期研究发现，Po与土壤微生物量、土壤有机物密切相关[38]。Brandtberg等研究发现大面积倒木后山地山毛榉土壤有机磷增加，认为是枯枝落叶层的有机磷转移到土壤中从而提高土壤有机磷含量[39]。在本研究中，米槠人促林有机磷含量最高，而杉木人工林最低(图1)。这可能与森林转换或经营方式改变有关，人促更新保留了采伐物且凋落物量大，而有机碳和总氮含量也会进一步影响到有机磷的积累。

土壤有效磷主要来源于有机磷的矿化，短期的P迁移、转化和贮存与植物和微生物密切相关[40]。本研究发现，米槠人促林的有效磷含量显著低于杉木人工林，这与有机磷的变化趋势不一致(图1)。但也有研究表明，外源氮的输入有利于提高磷酸酶活性和促进有机磷矿化，然而土壤有效磷却无显著增加[41]。造成这种结果的原因可能是与氮输入有关，之前的研究发现常绿阔叶林土壤氮素供给量大于植被吸收量，而杉木林土壤氮素供应不能满足植被需求[25]。米槠人促林一般处于磷限制状态，这将促进土壤微生物或植物根系释放出更多的磷酸酶以促进有机磷矿化，而产生的有效磷通过生物固持和吸收等多种方式被植物所利用[42]。因此，土壤有效磷只能反映土壤短期的供磷能力[28]。

微生物生物量磷是土壤有机磷的重要组成部分，影响着土壤磷的有效性，是评价土壤环境变化的重要指标[18]，更能反映土壤磷素养分供应水平。有研究发现，有机物输入的数量和质量、土壤的pH及人类活动等均会影响MBP的变化[43]。在本研究中，相比米槠人促林和杉木人工林，米槠次生林(SF)的MBP含量较低(图1)。这可能是由于米槠次生林的供植物和微生物直接利用的有效磷含量偏低，出现养分竞争，固持在微生物体内的磷也随之降低[15]。而AR>CF，这主要是由于土壤淋溶层中水分差异所致。

土壤酸性磷酸酶在土壤P的循环中起重要的作用[18]，其活性的高低可以反映土壤P的基本状况[44]。本研究中杉木人工林的酸性磷酸酶活性显著低于其他两种林型(图2)，Chen等[45]也证实了造林会导致土壤酸性磷酸酶活性降低。其原因是酸性磷酸酶蛋白由C、N等基本元素构成[46]，米槠次生林和米槠人促林的有机碳和总氮含量较高，这在一定程度上促进了酸性磷酸酶的合成；也有可能是杉木人工林受到P限制程度低于人促林和次生林，所以微生物不需要分泌更多的酸性磷酸酶来获取有效P供植物利用[44]。

3.3 土壤磷变化的关键驱动因子

森林转换后，土壤理化性质、铁铝氧化物和酸性磷酸酶等土壤因素会发生显著改变，从而影响到土壤中不同形态磷的积累。本研究中，不同森林土壤P变化的驱动因子因土层而异。在淋溶层，水分与MBP、AVP具有正相关关系(图3A)，是影响土壤磷的主要因子。根据周星梅[30]等研究结果，在土壤水分不足的条件下，微生物活性会受到抑制，甚至引起微生物死亡，从而导致微生物中的磷释放到土壤中。所以，在土壤水分高的条件下，米槠人促林的MBP显著增加。同时，土壤水分的增加通常能够提高微生物活性，加速有机磷矿化[12]，并且水分增加有利于磷素的扩散，增加土壤磷的溶解量[47]，从而增加植物可利用的有效磷。森林转换改变土壤水分状况，米槠人促林的含水率显著高于杉木人工林。因此，本研究表明水分驱动淋溶层土壤微生物生物量磷和有效磷的变化。

在淀积层土壤，酸性磷酸酶活性是驱动土壤磷变化的主要因子(图3B)，这可能与淀积层土壤P含量较低有关。通常认为土壤酸性磷酸酶活性与土壤有效磷存在负相关关系[40]。在土壤有效磷较低时，酸性磷酸酶活性增强有助于有机磷的矿化，从而提高有效磷含量。此外，酶活性的增强促使磷在微生物细胞内固持，导致微生物与植物的养分竞争加剧，也可能使得植物有效磷含量降低[15]。所以，森林转换通过改变土壤磷酸酶活性来影响土壤有机磷的转化和养分竞争，进而影响有效磷的含量。而磷酸酶活性提高，有机磷含量增加，这可能是由于细根周转和微生物代谢较快，可以不断补充被矿化掉的有机磷[48]，加上深层土壤矿化速率不高，故有机磷含量仍然保持较高水平。所以，在物质循环和能量流动较差的淀积层，酸性磷酸酶是驱动土壤有效磷和有机磷变化的关键因子。

4 结论

本研究中米槠人促林土壤的全磷、有机磷和微生物生物量磷含量显著高于米槠次生林和杉木人工林，能够为植物生长提供较为充足的磷素养分。此外，土壤含水量、总氮和无定型铁是影响淋溶层土壤磷的主要因子，而在淀积层酸性磷酸酶、游离型铁和总氮对土壤磷起主要作用。森林转换主要通过改变土壤中的水分和酸性磷酸酶来影响森林生态系统的磷，从而影响土壤P循环。因此，森林转换为人促更新林更有利于土壤磷的储存和转换，从而增加对植物的养分供应，并间接影响亚热带的森林生产力，最终有利于森林生态系统动态和环境可持续性。