高原鼠兔种群密度及植被群落结构与捕食风险的关系

卫万荣

(西华师范大学生命科学学院，四川 南充 637009)

动物固定的行为模式是长期进化的结果，但又具有较大的可塑性，受多种因素如栖境中植被结构、繁殖时期、季节和种群密度大小等的影响[1-4]。啮齿类动物多以群居和聚集分布，同时栖境中的植被结构会直接或间接影响啮齿类动物的种群密度，因而种群密度与植被群落结构对啮齿类动物行为模式的影响尤为重要[5-6]。当栖境中啮齿类动物的种群密度和植被群落结构发生变化，领域、食物等资源都会相应的发生改变，其必将改变自身的行为对策，从而提高自身的栖息适合度[6]。

栖境中的捕食风险是决定动物栖息适合度的重要因素[6]，而捕食风险高低与动物种群密度和植被群落结构密切相关[7]。捕食风险假说中的多眼效应认为捕食风险随种群大小而变，种群密度越大，发现天敌的时间越早[6]，很多研究的结果也证实了该假说[3-5]。植被群落结构是决定啮齿类动物栖息适合度的重要环境因子，直接或间接影响着啮齿类动物的捕食风险[6]。警戒时间、警戒频次和警戒距离是评价啮齿类动物捕食风险的三个重要指标[8-10]。现有的研究中，啮齿类动物的行为变化和种群密度间的相互作用关系有过大量研究[3-5]。然而，对于种群内个体捕食风险与种群密度大小及植被间的关系却鲜为报道[11]。

高原鼠兔(Ochotonacurzoniae)是青藏高原上分布范围最广泛的一种小型植食性哺乳动物，营家群式生活[12]，种群密度大小与其种群周期的发展阶段密切相关[13]。长期的高原生活使其形成了独特的行为模式，国内外学者对高原鼠兔的行为进行了大量研究[3,5,12,17-18]，但涉及种群密度和植被结构与种群内单位个体捕食风险的研究尚未见报道。因此，本研究通过测定不同种群密度下高原鼠兔个体的警戒时间比例，警戒频次和警戒距离，探讨种群密度与植被群落结构对高原鼠兔捕食风险的影响，不仅可以加深对该物种行为进化与适应机制的了解，同时还对于未来实施鼠害生态防治具有重要意义。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于甘南藏族自治州玛曲县的河曲马场，地理坐标为：33.68° N，101.89° E，海拔高度为3 430 m。从地理位置而言，研究地处于青藏高原的东部边缘。该地区是典型的高山大陆性气候，最高平均气温10.8℃，最低平均气温-9.4℃，年均气温为1.2℃；降雨主要集中于6月至9月，最高年份821.9 mm，最低年份472.1 mm，年均降水量为564 mm；植被均为亚高山草甸，典型植物有垂穗披碱草(Elymusnutans)、高山嵩草(Kobresiapygmaea)、小花草玉梅(Anemonerivularis)、鹅绒委陵菜(Potentillaanserina)、莓叶委陵菜(Potentillafragarioides)、乳白香青(AnaphalislacteaMaxim)、火绒草(Leontopodiumalpinum)、金莲花(Trolliuschinensis)和条叶垂头菊(Cremanthodiumlineare)等约30多种。该区域除了高原鼠兔之外无其他啮齿类动物物种存在。

1.2 试验设计

2016年7月中旬，按有效洞口密度设定了低密度区、中密度区和高密度区3个梯度样地，在各样地内用笼捕法捕捉样地中的所有鼠兔，称重并选取体重无显著性差异的成年鼠兔用被毛染色法(黑色染发剂)进行标记，待标志完毕，在原捕捉点释放；同时对样地中的植被高度和盖度进行调查；3个样地中的高原鼠兔种群大小及植被见表1。5天后，在距每个样地边缘约30 m处用录像机(索尼FDR-AXP55)对标记鼠兔进行行为观测(经测试发现观测者在距标记鼠兔30 m之外并不会对鼠兔行为产生影响)，行为观测时间在早上9：00-11：00之间，观测10天。

在每个样地上随机设置10个呈波浪型分布的样方，样方大小为50×50 cm，样方间的距离大于8 m，分别进行群落学调查，记录每个样方内的群落高度和盖度。每个样方中随机测定10株植物的高度，将其平均值作为该样方的群落高度[14]；用针刺法测定群落的总盖度[15]。

每天试验完成后带回室内用用四分之一的速度进行回放并记录警戒时间比例，同时记录标记鼠兔平均每分钟的警戒频次。若鼠兔采食时间小于5分钟，视该次记录无效；采食过程中受到同类的追捉或进入洞内，亦视该次记录无效。捕食者对鼠兔的影响极大，因而可以通过测定高原鼠兔警戒距离(人类捕食者)的差异进而研究种群大小对高原鼠兔的影响。将人类作为潜在捕食者是因为我们发现当人类接近高原鼠兔时鼠兔也会做出警戒行为。人类捕食者在离斑块状生境约30 m的位置以约1 m· s-1的速度接近不同种群密度中的目标成年鼠兔，当观测者发现目标鼠兔有警戒行为时发出信号，人类捕食者扔下一个塑料盖(30 mm)[16]，然后测定警戒距离。

表1 各样地高原鼠兔种群密度及植被群落结构Table 1 The population density of plateau pika and vegetation community structure in sample areas

警戒行为参照鼠兔行为定义[17-18]，典型的高原鼠兔警戒行为是将其头部抬高到背部的水平或前腿抬起而用后腿站立。

警戒时间比例：高原鼠兔在每次观测时限内用于观察、警视时间的累计值与总观察时间的比值。

警戒频次：高原鼠兔平均每分钟发生警戒行为的次数。

警戒距离：当高原鼠兔有警戒行为时与捕食者之间的距离。

1.3 统计分析

所有数据经Kolmogorov-Smirnov检验符合正态分布。因而，用单因素方差(LSD法)分析种群大小对警戒时间比重、警戒频次和警戒距离的影响，显著性水平为0.05。用一元线性回归分析群落盖度和高度与警戒时间、警戒频次和警戒距离的相关性；然后，用多元线性逐步回归进一步分析哪种群落结构因素对鼠兔警戒时间、警戒频次和警戒距离的影响较大。所有数据均使用SPASS 19.0软件进行分析，图表用sigmplot 12.5和Excel 2007进行绘制。

图1 高原鼠兔种群密度与捕食风险(警戒时间比重、警戒频次和警戒距离)之间的关系Fig.1 The relationship between population density of plateau pika and predation risks (the proportion of vigilance,vigilance frequency and alert distance)注：不同小写字母表示差异显著(P<0.05)Notes:Different lowercase letters represent significant difference at the 0.05 level

2 结果与分析

2.1 高原鼠兔种群密度与捕食风险的关系

在3个密度梯度样地中，高原鼠兔警戒时间比重随种群密度的增加呈下降趋势(图1a)，各梯度样地中警戒时间比重差异显著(P< 0. 05)；高原鼠兔警戒频次随种群密度的增加呈下降趋势(图1b)，但各梯度样地中警戒频次差异不显著(P> 0. 05)；高原鼠兔警戒距离随种群密度的增加呈增加趋势(图1c)，且各梯度样地中警戒距离差异显著(P<0.05)。

2.2 植被群落结构与捕食风险的关系

一元线性回归分析表明(图2)，高原鼠兔的警戒时间比重与群落高度和盖度呈显著正相关性，警戒频次与群落高度和盖度无显著相关性，而警戒距离与群落高度和盖度呈显著负相关性；为了更好的说明群落高度和盖度与速度、警戒距离和警戒时间的关系，采用多元线性逐步回归分析方法分析得到的最优回归方程如下：

Y1=0.196X1+15.604(R2=0.428;P<0.001)

Y2=-0.285X1+17.656(R2=0.618;P<0.001)

其中Y1是警戒时间，Y2是警戒距离，X1是群落高度。

从上述关系方程可以看出，植被群落高度对鼠兔警戒时间和警戒距离的影响最大。

3 讨论

3.1 高原鼠兔种群密度与捕食风险之间的关系

一般而言，警戒时间越长，警戒频次越高，警戒距离越短，意味着捕食风险越大[8-10]。警戒距离较长意味着动物有充足的时间来评估风险水平并作出有利于降低捕食风险的行为反应[19]，警戒时间比重及警戒频次越高意味着该生境中的潜在风险水平较高[20-22]。多眼效应认为捕食风险水平与种群密度密切相关，种群密度越大，平均到单位个体所承受的捕食风险就越小，而发现天敌的几率就越大，种群密度增加有利于其降低捕食风险[6]。许多啮齿类动物行为学相关研究不同程度的证实了这一点，如随着灌丛八齿鼠(Octodondegus)种群密度的增加，其发现人类捕食者的时间越早[22]；高原鼠兔觅食时间随种群数量增加而上升，相反，其警戒和洞内时间却随种群密度增加而减少[5]；种群密度大的黑尾草原犬鼠(Cynomysludovicianus)和白尾草原犬鼠(Cynomysleucurus)相比小种群而言能够较早发现天敌从而进行有效躲避[24]。我们的研究得出了相似的结论，高原鼠兔警戒时间比重随种群密度的增加呈下降趋势，而警戒距离则随种群密度的增加呈增加趋势。这与捕食风险假说中的多眼效应相符，种群密度的增加有利于高原鼠兔及早发现天敌，从而采取规避行为降低捕食风险，增加个体的安全感[6]。另外，我们的研究还表明，单位时间内高原鼠兔的警戒频次并不随种群密度发生改变，这说明采食过程中单位时间内的警戒频次足以高原鼠兔发现潜在的天敌。

图2 植被群落结构与捕食风险(警戒时间比重、警戒频次和警戒距离)之间的关系Fig.2 The relationship between vegetation community structure and predation risks (the proportion of vigilance, vigilance frequency and alert distance)

3.2 植被群落结构与捕食风险之间的关系

植被群落结构是决定啮齿类动物栖息适合度的重要环境因子，植被群落不仅决定着鼠类食物的丰富度和质量，更主要的是植被结构直接或间接影响着啮齿类动物的捕食风险[6]。警戒行为是动物最重要的反捕食行为对策之一[25]，动物的警戒行为严重依赖于感知的捕食风险大小[26-27]。对于依赖于视觉监测并及时规避天敌的动物而言，开阔生境能让其在较远的距离就能发现天敌并及时做出规避反应，因而植被群落高度和盖度较低能降低那些依赖于视觉监测天敌动物的警戒程度[28-29]。如洛基山黄鼠(Spermophilusarmatus)[30]地松鼠(Spermophilustridecemlineatus)[31]和草原松鼠(Spermophilustownsendii)[32]主要通过视觉途径发现天敌，亦偏好于开阔生境[33]。然而，也有研究发现警戒程度与植被盖度负相关，一些啮齿类动物将开阔生境视为危险生境。例如，八齿鼠(Octodondegus)[16,34]和沙鼠(Psammomysobesus)[35]在植被盖度较大的生境中其警戒程度较低，主要是因为植被盖度较大对它们的保护作用更好。以上结果均表明，生境中的植被结构会影响啮齿类动物的警戒程度。归纳而言，对一些物种而言，植被盖度由于保护性好因而会降低其警戒度[36-37]；但对其他一些物种而言，较高的植被盖度会阻碍其发现天敌的能力，增加了捕食风险[38]。本研究结果表明，植被高度和盖度均会影响高原鼠兔的警戒行为，但植被高度对高原鼠兔的警戒行为影响最大，说明群落高度越高，与之相关的捕食风险水平就越高。

植被群落结构会影响猎物发现天敌的能力[39]。很多研究发现猎物对天敌的警戒距离与植被性状密切相关[40-41]。群落高度高的垂穗披碱草生境因捕食风险较高，因而鼠兔将其视为危险生境[42]。本研究也得出了相似结论——警戒时间比重与植被群落高度和盖度正相关，而警戒距离与群落高度和盖度负相关。高原鼠兔将植被高度高的生境视为危险生境是因为高大植被阻碍了其视线，影响了其感知捕食风险的能力[43]。多元线性回归分析表明，植被群落高度对警戒距离的影响要大于群落盖度，这不仅说明植被的高度会影响高原鼠兔(视觉是高原鼠兔监测捕食者的重要手段)发现天敌的能力，同时也表明群落高度越高，高原鼠兔发现天敌时与天敌的距离则越短，做出规避行为的时间越短，意味着捕食风险水平就越高。

4 结论

高原鼠兔个体捕食风险的水平与其种群密度密切相关。植被群落高度、盖度与警戒行为显著正相关，而与警戒距离显著负相关，与警戒频次无显著相关性，植被高度对高原鼠兔个体警戒行为及警戒距离的影响要大于植被盖度。另外，本研究结果还表明，采食过程中的警戒频次足以高原鼠兔发现潜在的天敌。