蚜虫虫真菌种类、生物学特性及流行学研究进展

李磊 龙友华 杨森 张竹竹 尹显慧

摘 要：蚜虫虫生真菌是一类重要的昆虫病原真菌，在农林害虫生物防治上具有广阔的应用前景。本文综述了蚜虫虫生真菌种类与地理分布，对其生物学特征、致病机理和侵染循环、田间流行影响因素进行了阐述，探讨了蚜虫虫生真菌应用中存在的问题，为开发出具生防能力的虫生真菌提供理论参考。

关键词：蚜虫;虫生真菌;种类;生物学;流行学

中图分类号：S476+.12

文献标识码：A

文章编号：1008-0457（2019）02-0061-10     国际DOI编码：10.15958/j.cnki.sdnyswxb.2019.02.011

Abstract：As an important pathogenic fungus of insect pests，entomopathogenicity has broaden applicable prospects in biocontrol of agricultural and forest pests. In this paper，species and geographical distribution of entomopathogenic were summarized systematically，species and geographical distribution，the biological characteristics，pathogenic mechanism and infection cycle，and influential factors in the field were elaborated. At last the existent problems in the research of application were discussed to provide a theoretical reference for the development of biocontrol fungi resources.

Key words：aphid;entomogenous fungi;species;biology;epidemiology

蚜虫以吸取植物汁液并具有高繁殖速率的半翅目（Hemiptera）胸喙亚目（Sternorrhyncha）昆虫[1]。据报道，世界范围内已知5000余种蚜虫，我国有1000余种，其中120余种与农林业生产关系密切。蚜虫作为典型的r-型害虫，世代重叠严重，防治难度大，取食危害寄主植物的同时还可传播病毒病。已知以虫媒传播的病毒病有600余种，其中275种由蚜虫进行传播[2-3]。近年来，以菌治虫技术获得长足发展，这为蚜虫的防治提供了新途径[4-5]。本文在立足前人研究的基础上，从蚜虫虫生真菌种类和地理分布，对其生物学特征、致病机理和侵染循环、田间流行影响因素等角度总结蚜虫虫生真菌的研究进展，以期为蚜虫的生物防治提供理论参考。

1 蚜虫虫生真菌种类与地理分布

1.1 蚜虫虫生真菌种类

蚜虫虫生真菌是寄生在蚜虫上的病原微生物之一，其研究始于1856年德国学者Fresenius首次报道并描述其形态特征[6]。通常认为寄生或腐生在蚜虫体上可以侵染致死并长出霉状物的虫霉目真菌称为蚜霉菌[7]。截止目前全世界已报道的虫霉目真菌共有316种，中国报道有79种，其中1种寄生于新月藻（双星藻目：新月藻科），17种分离自土壤（其中3种可以感染昆虫），64种能使昆虫（昆虫纲）致病[8]。依据Humber（1989）分类系统进行界定，不完全统计感染蚜虫的有虫霉科（Entomophthoraceae）虫生霉属（Entomophthora）、虫疫霉属（Erynia）、拟虫疫霉属（Eryniopsis）、虫疠霉属（Pandora）、干尸虫霉属（Tarichum）和虫瘟霉属（Zoophthora），新月霉科（Ancylistaceae）耳霉属（Conidiobolus），新接霉科（Neozygitaceae）新接霉属（Neozygites）等8个属真菌。通过对其寄主进行归纳总结，如表1所示，虫生真菌的寄主不仅局限于蚜科（Aphididae）的桃蚜（Myzus persicae）、短痣蚜（Anoeciidae）、大豆蚜（Aphis glycines）、玉米蚜（Rhopalosiphum maidis）、柑桔蚜（Aphis citricidis）、菜缢管蚜（Lipaphis erysimi）等昆虫，还可以寄生稻飞虱（Sogatodes orizicola）、白背飞虱（Sogatella furcifera）、小菜蛾（Plutella xylostella）、茶小绿叶蝉（Empoasca onukii）、茶木虱（Gyropsylla spegazziniana）、象甲（Curculionidae）、家蝇（Musca domestica）、茶尺蠖（Ectropis obliqua）、拟褐飞虱（Nilaparvata bakeri）等昆虫和螨类（Acari）。

1.2 地理分布

蚜虫是世界上危害农作物最为严重的害虫之一，可在茄科（Solanaceae）、十字花科（Brassicaceae）、菊科（Asteraceae）、蔷薇科（Rosaceae）、禾本科（Gramineae）等40余科500多种水果、蔬菜和经济作物上危害，因而寄生于蚜虫的虫生真菌也具有广泛分布的特点。根据国内外相关文献报道，蚜虫虫生真菌在世界范围内（南极洲大陆除外）均有发现，在中国、菲律宾、以色列、伊朗、南非、乌克兰、斯洛伐克、瑞士、美国、加拿大、智利等国家广泛分布[10，26]。

2 蚜虫虫生真菌侵染生物学特征

自然界中，虫生真菌侵染始于具有侵染性的孢子（分生孢子或毛管孢子）。适宜条件下孢子萌发形成芽管穿透寄主体壁，完成穿透后在寄主血腔内繁殖形成原生质体，虫生真菌原生质体长满寄主血腔后形成细胞壁并转化成菌丝体，菌丝体在寄主体内大量增殖不断消耗寄主营养，当寄主临近死亡时产生细胞壁形成菌丝段进一步分化为分生孢子梗和分生孢子[27]。菌丝体的形态特征与菌絲所含细胞数及其大小是鉴定菌株种属的重要参考依据，菌丝体形状多种多样（表3所示），有球形、近球形、短棒状等，孢子梗、囊状体、假根等都是由菌丝分化而来[28]。

囊状体和假根是虫生真菌特化的菌丝结构，在虫疫霉属、虫疠霉属和虫瘟霉属中囊状体较为常见[29-30]。假根分为单菌丝和多菌丝假根，从寄主节间膜或关节长出的假根无细胞核和细胞质，这样有利于假根的生长和侵染，长出的假根还具有固定蚜虫虫尸的作用，更有利于病原真菌向外传播[31]。

分生孢子与分生孢子梗。分生孢子梗有分枝和不分枝的区别，分生孢子梗整齐排列聚集在一起穿过寄主表皮在并在寄主表皮形成分生孢子，分生孢子成熟后主动向外弹射[32]。次生分生孢子由初生分生孢子产生，次生分生孢子产生过程中会产生双型现象，如根虫瘟霉和新蚜虫疠霉可以产生次生孢子，根虫瘟霉还可以产生毛管孢子，而新蚜虫疠霉不会产生[33]。新蚜虫疠霉产生具有厚壁结构的休眠孢子，厚壁结构是逆境下抵御不良环境的特殊结构，如弗雷生新接霉产生的黑色厚壁可以抵挡紫外线对孢子的杀伤作用[34]。

3 蚜虫虫生真菌致病机理与侵染循环

虫生真菌具有特有的致病过程，通过寄主体壁侵入体内，并最终致死。虫生真菌的侵染循环可分为无性循环和有性循环，承担的载体为分生孢子和休眠孢子。

虫生真菌对寄主的侵染始于分生孢子，吸附寄主体壁的分生孢子在条件适宜时才会萌发，孢子产生的粘液具有识别功能，可促进孢子对寄主的吸附、萌发和侵染。寄主表皮的碳氢化合物、蛋白质、类脂可以为孢子萌发提供营养物质（分解成氨基酸和氨基葡糖）并促进孢子的萌发和定殖。如豌豆蚜的表皮提取物对暗孢耳霉的分生孢子具有促进作用，而抗病的豌豆蚜表皮提取物则可以抑制暗孢耳霉分生孢子萌发[41]。20℃、饱和湿度下，寄主体表附着的孢子在4 h内会萌发形成芽管穿透寄主体壁，大多数在芽管形成前会形成附着孢[42]，新蚜虫疠霉和暗孢耳霉可以不形成附着孢而直接侵入，这有利于孢子在寄主上形成侵染结构并完成定殖[43]。

在胞外酶水解和附着孢机械压力的共同作用下，芽管穿透寄主体壁进入血腔进行营寄生生活，先以无细胞壁的原生质体增殖然后快速扩散到寄主器官组织中消耗营养物质，最终导致寄主死亡[44]。寄主侵染致死后产生分生孢子梗，分生孢子梗长出体壁后向外主动弹射孢子以引起再次侵染[6]。通常，弹射出去的孢子大部分散落在植物叶片或土壤中，只有少数会落在寄主体表，土壤中的孢子为度过不利的环境，弹射前会在病死的虫尸上形成休眠孢子[45]，而休眠孢子抗逆性强，在不利环境下可以休眠几个月或几年。在逆境时还可以在寄主体内形成特化的菌丝以度过不利环境，如普朗肯虫霉[30]、佛州新接霉[46]、暗孢耳霉[47]、根虫瘟霉[48]等。

4 蚜虫虫生真菌流行影响因素

蚜虫虫生真菌流行病的发生是病原物（虫生真菌）、寄主（蚜虫）与环境（温度、湿度、光照等条件）相互作用的结果，这三大因素是研究蚜虫流行病的核心问题。

4.1 初侵染源

初侵染源（侵染孢子）是蚜虫流行病发生的首要因素。蚜虫流行病季节性发生地区，冬季蚜虫以卵越冬（温带或寒温带），虫生真菌以休眠孢子形态在虫尸内越冬，翌年春夏季节萌发侵染蚜虫，适宜时发展成为流行病压低整个蚜虫种群[26]。在亚热带和赤道地区年平均气温较高，蚜虫寄主植物周年生长，蚜虫以不全周期发生，虫生真菌流行病可以进行周年流行侵染[49]。

在欧洲地区海洋性气候温暖湿润，蚜虫一般以卵和成虫在寄主植物上越冬，且能被虫生真菌感染[50]。在北美的美国阿肯色州，新蚜虫疠霉可以在冬季5℃左右的菠菜田里感染桃蚜并引起流行病害[51]。虫生真菌在冬季也可以侵染田间杂草或灌木上的蚜虫而留存下来，再侵染下一季作物上的蚜虫[52]。欧洲地区荨麻是田间常见的植物，在冬季虫霉可以转主寄生到荨麻蚜上进行越冬，到第二年再转移到常见作物的蚕豆蚜、碗豆蚜、玉米蚜等蚜虫进行寄生[53]，安徽虫瘟霉易在我国长江中下游地区的蚜虫种群中流行，侵染蚜虫后在蚜尸上形成休眠孢子，虫尸解体后休眠孢子散落在植物或土壤表面度过缺乏寄主或寒冷冬天等不利条件后，这些散落留存的休眠孢子为翌年的虫霉病的发生与流行提供了初侵染源[36]。

4.2 传播途径

虫生真菌在蚜虫中的传播途径是探究虫生真菌能否在寄主中得以流行的关键，按照传播途径可分为就近传播、气流传播、天敌昆虫传播和寄主昆虫传播等方式进行。

就近传播：蚜虫感染虫生真菌产生分生孢子并向外弹射以达到传播目的，因为蚜虫在植物上营孤雌生殖导致种群聚集度高，从蚜尸向外弹射的分子孢子很容易落到旁边的蚜虫上，如被新蚜虫疠霉感染致死的蚜尸可以产生大量孢子，平均每头向外弹射约8.4万枚孢子，弹射距离在10 mm范围内，速度达8 m/s[54，55]。以胎生方式繁殖的棉蚜导致大量幼年棉蚜聚集在母蚜周围，被弗雷生新接霉感染的棉蚜将四分之一的分生孢子弹射到周围的棉蚜上，直接导致新生棉蚜被侵染的几率成倍上升[56]。研究还发现虫生真菌还可以通过次生毛管孢子伸出的孢子梗侵染周围的蚜虫，如虫瘟霉不向外弹射次生孢子，但可以以次生孢子长出孢子梗的形式进行侵染[57]。

气流传播：蚜尸向外弹射的孢子进入空气中借助大气流动主动向外传播。弗雷生新接霉感染棉蚜后产生的分生孢子有76%进入空气中，在流行爆发阶段，空气中的分生孢子最高纪录浓度达到58327枚/m.2，凌晨至清晨（1：00-5：00AM）是孢子释放高峰期，当棉田中央棉蚜发病率48%，而棉田周围100 m范围内在气流的传播下，最高侵染率达到34.8%，表明弗雷生新接霉分生孢子气流会随传播[58]。虫生真菌孢子随气流传播后在其他昆虫种群中发生流行，如根虫瘟霉可以在小菜蛾中发生流行[59]，噬虫霉可以在美国舞毒蛾中发生流行等[60]。

天敌昆虫传播：以蚜虫为食的天敌昆虫较多，瓢虫（七星瓢虫）、寄生蜂（蚜茧蜂）、捕食性（中华草蛉）和寄生性昆虫等[61];天敌取食蚜虫为蚜虫虫生真菌的传播提供了便利条件。七星瓢虫取食新蚜虫疠霉侵染的碗豆蚜，其体表携带的分生孢子随着瓢虫迁飞而传播到其他正常活动的蚜虫种群中去，而引起其他蚜虫种群病害的流行[62]。瓢虫通过捕食行為来定向传播蚜虫病原菌，在病原菌较少的情况下能够有目的地搜索和捕食进行传病，即使植株上只有少量感病蚜虫也可以通过其迁飞到健康蚜虫种群中进行有效传播[63]。

寄主昆虫传播：蚜虫的迁飞是蚜虫进化过程中以获得理想的生存环境为目标的策略，也为病原菌向外传播提供了一条重要的途径。豌豆蚜被虫霉感染后会有44%的感病有翅蚜向外迁飞传播[64]，被虫霉侵染的有翅蚕豆蚜在潜伏期可以主动飞行进行近距离传播，也能随气流进行远距离扩散，通常情况，病原菌的潜伏期为4～6 d，在潜伏期间还可以进行取食和产蚜[65]。Feng等[66-68]通过对空中迁飞的有翅蚜诱捕观察和感病蚜有翅蚜模拟飞行研究发现，在浙江杭州、云南昆明等地高空的迁飞蚜中带菌在30%左右，其中带菌种类居前列是新蚜虫疠霉、普朗肯虫霉菌、虫瘟霉和弗雷生新接霉菌，室内模拟飞行的感病有翅蚜潜伏期飞行后能够成功定殖并将虫霉传播给下一代蚜虫[69，70]。

4.3 环境因子

環境因子对虫霉病的发生、侵染、流行起着决定性作用，在诸多影响影子中，温度、湿度和光照对虫霉的影响较大。如虫瘟霉和暗孢耳霉适宜在凉冷气候或地区流行，普朗肯虫霉则偏向于干燥条件下流行，新接霉菌一般在高温季节或高温地区发生[30，71]，表明环境在一定程度上影响虫霉在蚜虫种群中的发生与流行。

温度：引起虫霉流行病发生的重要条件是环境温度与病原菌适温区的重合。我国长江中下游地区菜地里，菜蚜感染安徽虫瘟霉的发生为10月至12月之间，流行高峰为11月中旬[12]。当温度适宜蚜虫种群增长而不利于病原菌时就会表现为病原菌不足以控制蚜虫种群的增长，当虫霉处于适温区，虫霉生长活力旺盛、产孢速率快、萌发率高、寄主体内潜伏期短可以有效控制蚜虫种群，如新蚜虫疠霉和暗孢耳霉处于0℃和30℃两个温度时就不能侵染蚜虫，在适宜温区10～20℃之间，致死时间在15 d左右[72];18～25℃为根虫瘟霉分生孢子最适产孢温度，25℃时产孢量最大[73]，新蚜虫疠霉弹孢温度为11～25℃，温度达到30℃则无法弹射孢子[55]，安徽虫瘟霉在10～25℃之间，随温度升高对桃蚜的致死时间（LT50）也会变短[74]。

湿度：湿度对虫霉弹孢与孢子萌发起到控制作用，当环境空气湿度饱和或接近饱和的情况下分生孢子才能被弹射出去，分生孢子才能萌发和侵染。随着湿度上升新蚜虫疠霉、暗孢耳霉产孢量增加，在相对湿度低于93%时，停止向外弹射孢子[75]。相对湿度100%时，桃蚜感染的虫瘟霉开始向外弹射分生孢子[76];此条件下，暗孢耳霉可向外平均弹射1214枚孢子[77]。蚜虫虫霉分生孢子活力受湿度影响显著，20℃和相对湿度70%条件下4 h后新蚜虫疠霉分生孢子就会失去侵染能力，相对湿度要在98%以上虫瘟霉分生孢子萌发率最高，当相对湿度91%～94%时分生孢子不萌发[78]。蚜虫病原菌发病的条件要求为环境中相对湿度90%以上至少持续8 h，诱发蚜虫田间病害流行需要持续3 d、每天持续时间超过10 h[79]。我国北方地区，明渠灌溉的麦作区蚜虫流行病发病率一般在50%以上，非明渠灌溉区不到2.5%，长江中下游地区的梅雨季节等高湿度条件为大田菜蚜病原菌的流行提供了有利的发病条件[80]。

光照：光照对蚜虫虫霉的影响因虫霉种类而异。光照中的紫外线影响虫霉的产孢和孢子萌发，照射孢子超过一定限度后虫霉分生孢子将失去侵染活性，如根虫瘟霉菌在田间光照4 h后分生孢子的侵染力显著下降，室内模拟结果表明，强光照射4 h后致病力大大降低[81]。新蚜虫疠霉侵染豆蚜，短光照条件下侵染速率会更快[82]，这可能是短光照可以诱导新蚜虫疠霉的生长。

5 结 语

大量研究表明，化学农药的超量与不合理使用带来一系列问题，如生态破坏、环境污染、农药残留等。而我国作为人口大国，粮食产量与安全已成为大众关注的焦点，寻找高效、环保、安全的生物农药将是保证粮食安全，促进农业可持续发展的重要途径。大自然中可以自发侵染昆虫的病原真菌-虫生真菌，不仅种类多、数量大，在适宜季节引起害虫流行病发生以调控害虫种群，而且对环境无污染、持效期长、对人类安全等诸多优点。自上世纪50年代开始，各国科研工作者对虫生真菌的大规模应用进行了大量且细致的研究，现已开发出白僵菌、绿僵菌、玫色拟青霉等多种虫生真菌杀虫剂，这为蚜虫虫生真菌杀虫剂的开发提供了参考。

蚜虫虫生真菌杀虫剂在开发应用上取得了一定进展，如飞虱虫疠霉、新蚜虫疠霉和根虫瘟霉等。但还未有此类真菌虫生剂登记使用的报道，其原因在于蚜虫虫生真菌制剂田间防效不稳定、持效期短等因素制约，如根虫瘟霉制剂的开发方面已完成室内试验阶段，规模化生产未有较大突破，原因在于根虫瘟霉大量培养、制剂生产、贮藏等问题还未解决[20，83]。另外，根虫瘟霉孢子的萌发、侵染、流行易受环境条件（温度、湿度、光照等）影响[84]，这也是限制其大规模使用的原因。

我国南北跨度大、气候复杂、生物资源丰富、可开发潜力大，在广大的地理分布范围内，发现高效致病菌株是完全具有这个条件的。随着分子生物学和生物工程技术（原生质体转化法、限制性内切酶介导的转化法、醋酸锂转化法、基因枪法和电击法）的进一步发展也促进了蚜虫真菌杀虫剂的开发利用，利用相关技术对菌株进行改良，为高效致病菌株的获得及生物源农药的开发提供了技术支撑。在今后研究开发中，采用相关技术对其进行遗传改良，改进生产工艺和产品制剂，开发出蚜虫虫生真菌杀虫剂，以改善过度依赖使用化学农药，对环境保护和农业可持续发展将产生广泛而深远的影响。

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