昆虫蕈状体的结构及进化

赵红盈 胡基华 王磊

摘要：  通过对不同昆虫蕈状体组织形态的比较、功能专化性以及蕈状体演化机制的研究，发现蕈状体演化趋势与肯扬细胞亚群关系紧密，此外，传入输出信号类型和强度变化与昆虫行为生态学相关。

关键词：  嗅觉中枢;  肯扬细胞;  进化趋势

中圖分类号：   S 763. 301                  文献标识码：   A                  文章编号：1001 - 9499（2019）03 - 0005 - 05

Dujardin[ 1 ]首次描述膜翅目社会型昆虫蕈状体形态大小与行为之间的相关性，随着研究的深入，蕈状体神经纤维在昆虫一些复杂行为中的重要性也慢慢地被揭示：如感官整合[ 2 ]、行为控制、觅食时的视觉导航[ 3 ]、特别是与嗅觉相关联的学习和记忆[ 4 ]。果蝇分子遗传系统模型的建立，使昆虫蕈状体成为在分子基础上研究神经元可塑性和发育的重要来源 [ 5 ]。现代科学有效详细记录了关于昆虫蕈状体的结构和进化[ 6 ]，特别是蕈状体神经通路细胞组织结构的研究取得了显著进展。

1 昆虫蕈状体组织的概述

Flogel[ 7 ]对蕈状体定义：在一些无脊椎动物和昆虫大脑中，包含着成百上千甚至上万的微小神经细胞，用它们的平行纤维形成一个有分裂的神经纤维网，这些复杂的神经纤维网称为“蕈状体”。蕈状体是昆虫嗅觉系统的高级中枢，由蕈体萼、蕈体柄和蕈体根3部分组成，蕈状体内分布着许多微小的神经元 （肯扬细胞），是整合外来刺激以及学习记忆的中心。蕈状体内神经元细胞体—肯扬细胞，其在前脑形成一个密集的簇，每一个肯扬细胞都会产生一个单独的神经突，形成带有树突的蕈体萼。蕈体萼有两种类型分化：一类是由I和II类肯扬细胞组成的主萼;另一类是由第Ⅲ类肯扬细胞组成附萼（表1）。蕈体萼里的肯扬细胞突集合成束状进入蕈体柄，蕈体柄的另一端由肯扬细胞轴突组成蕈体根，从前脑的传入输出的信息也是针对这个区域，是蕈状体的主要输出区域[ 2 ]。尽管肯扬细胞“轴突”通常被称为蕈体根，证据显示，他们都是前后两种突触神经元固有的外在神经，更像是无长突神经细胞[ 8 ]。蕈状体接收感官传入，通过神经调节并对这些信息给出反应[ 9 ]。

蕈状体发育、蕈体萼和蕈体根内的肯扬细胞和亚群之间的空间关系，对研究肯扬细胞的分类是非常必要的[ 10 ]。基于发育史、基因表达、神经递质辨别、传入输出过程，肯扬细胞亚群在分类中显示出各种各样的形态。利用这些特征，相似的或同源的亚群可能会在不同的分类群中相互联系。大蠊属蟑螂的I、II、III类3大内在神经元[ 10 ]分类法，是肯扬细胞亚种群一个相对简单的分类方法。

2 蕈体萼

2. 1 肯扬细胞突的形态和组织

在一些物种中，树突的形态特征是定义肯扬细胞内亚种群的关键，通过其沿着主萼外表面穿过蕈体萼神经纤维网或者内表面神经突的轨迹，很容易区分大蠊属的I类、II 类和III类肯扬细胞[ 10 ]。

主萼神经纤维网不管是近中间的神经突，还是典型的I类和II类神经元的树状突都是重叠的[ 8 ]。Apis. Drosophila和Periplaneta两种昆虫主萼所有区域的II类树状突在形态学上显示具有同源性。I类细胞有更多的树状形态，它们或多或少被隔离进蕈体萼单元中。这些小单元可能反映了来自不同区域的传入输出，在单一的感觉神经上，代表着完全不同的感受形态，或者两者都有。III类肯扬细胞的树突在主萼上几乎总是被分离成一个单独的辅萼[ 10 ]。

肯扬细胞树突终端多变形态的相关功能大多都是未知的。II类细胞端神经团则是形成一种独特的“爪型”肯扬细胞。Acheta、Periplaneta和Apis的I类肯扬细胞中布满了稀疏树突刺装饰，PeriplanetaIII类肯扬细胞构成了副萼，然而它们的树突末端的形态之间几乎没有相似之处[ 11 ]。

2. 2 蕈体萼神经的传入和输出

蕈体萼主要有两种类型，一种是由主要感觉神经传入和输出，另一种是在前脑中高阶中心产生的多模式传入和输出。此外，GABAergic（氨基丁酸）反馈神经元可能直接或间接地将蕈状体的蕈体根连接到蕈体萼上，而大脑中其他部位产生的胺酸和肽神经细胞支配着蕈体萼。大部分的传入输出都是针对蕈体萼的特定区域，这些区域与肯扬细胞群的树突状区域相对应。

蕈状体最主要的来源是感觉神经，和大多数昆虫感觉神经元一样，神经细胞传入胆碱[ 12 ]，肯扬细胞突触表达乙酰胆碱酯酶和尼古丁乙酰胆碱受体[ 13 ]。陆生昆虫触角的投射神经元从位于中脑触角叶神经纤维中携带嗅觉和机械感觉信息，这些信息是进入主萼的主要来源[ 14 ]。蕈体根投射神经元的神经轴索通过一个独特的触角内神经元穿过同侧前脑中央体（iACT），iACT在主萼提供了大量的分支分别进入内侧和外侧部，两者都供给主萼。根据它们所代表的蕈体根神经纤维球的分组，蕈体根投射神经的轴突通常被进一步解析成蕈体萼的子区域[ 15 ]。

提供氨基丁酸GABAergic的前脑神经元有两种基本形态：一种是在主萼上的轴突，一种是在主萼上的侧前脑的树突。前者在膜翅目中作为反馈神经元研究的很透彻[ 9 ]。

2. 3 肯扬细胞亚群和蕈体萼形态学进化趋势

形成两个不同肯扬细胞群是昆虫蕈状体主萼的最原始特征，双萼和杯状萼的形成将代表蕈体萼体积和突触表面增加，这种形态可能与肯扬细胞数量增加和蕈状体大小相对应。

事实上，蕈状体的大小和复杂性都在下降，而不是增加。啮虫目动物中一些种类的蕈状体类似于半翅目，而另一些物种主萼减少甚至丢失[ 11 ]。双翅目中，蕈状体拥有由4个肯杨细胞所提供的单萼，它们代表4个等效神经细胞的后代[ 12 ]。这4个神经束通路沿着主萼外表面由内向外，与更原始昆虫（家衣鱼）有关，并暗示了一种次要的、由不同的萼神经皮所产生的融合。果蝇Drosophila的基因表达模式中所产生的2-4倍对称性，支持了主萼是由两个原始萼衍生而来的假说[ 16 ]。在Periplaneta和Apis每个主萼中，肯扬细胞只向血液中胶质屏障同一侧的蕈体萼神经网提供树突细胞。

蕈体萼也有特殊构造，如直翅目只有一个肯扬细胞群，革翅目、脉翅目和鞘翅目龙虱有3个[ 17 - 19 ]，后3种昆虫III类肯扬细胞形成3个相似尺寸融合在一起的主萼[ 19 ]，龙虱属Dytiscus marginalis幼虫大脑是这种结构特征[ 17 ]。

很多幼虫阶段是水生生活方式的昆虫没有蕈体萼。蕈体萼的丢失可能是继发性的，与触角和触角蕈体根神经纤维球的减少有关[ 18 ]，这支持了蕈体萼主要是处理嗅觉的观点。嗅觉缺失的昆虫，其蕈体萼没有输入神经到蕈体柄，是一种原始循环系统的体现[ 20 ]，这些昆虫归类为古翅目、蜻蜓目和蜉蝣目。然而，家衣鱼Thermobia有一束與iACT的通路类似的包含神经纤维球的单萼神经纤维[ 21 ]，因此，这种蕈状体可能确实提供了嗅觉处理功能。

与昆虫蕈状体多样性相一致的是发现了分散的辅萼，它由III类肯扬细胞组成，通过TT进行接收嗅觉输入。辅萼总是位于主萼的后腹侧，结构小。辅萼可能是由树突的扩散网络或者可能与类似的主萼构成的。萼子室的大小和数量显示了进化的多样性。

3 蕈体柄和蕈体根

3. 1 肯杨细胞轴突的形态

蕈体根内部被肯扬细胞轴突的轨迹划分成不同的区域，它们的形态在种内和种间都是可变的，肯扬细胞轴突柄在远端分叉，其中一个分支进入蕈体根内侧。如果有III类肯扬细胞，它们的轴突会在柄或蕈体根上形成单独的区域，例如冠白蚁III类轴突形成了支配前脑的复杂褶皱，马蜂亚科黄蜂（古老膜翅目胡蜂科）发现不寻常的蕈体根形态[ 22 ]。在这些昆虫中，每一个蕈体萼的内侧轴突分支都是被隔离的，经过蕈体柄形成两个蕈体根。在另一种完全变态的昆虫如果蝇，肯扬细胞轴突轨迹中产生多样性的变质重组，成虫的大多数II类肯扬细胞提供一个单一无支链轴突直接到的"γ"蕈体根[ 13 ]，幼虫II类轴突分叉，在中间方向退化和再生[ 23 ]。Apis在变形过程中II类轴突退化，但是蕈体根结构的重塑性要比果蝇明显得多[ 13 ]。

3. 2 层和蕈体根

根据肯扬细胞树突亚种群传入输出来源和生成日期的特点，同样也适用于蕈体根的分类，每一个肯扬细胞亚群的轴突代表了一个形态和功能层[ 8 ， 23 ]。在轴突和蕈体根的皮层，这些区域进行信号的传入和输出，尽管肯扬细胞树突所定义的蕈体萼是重叠的，但蕈体柄和蕈体根显示了更严格的隔离，肯扬细胞的轴突不会从一层到另一层[ 8 ， 24 ]。不成熟的I类轴突是唯一的例外，Periplaneta 和Apis向内生长的核心延伸到相邻层[ 11 ， 13 ]。果蝇D. melanogaster的蕈状体是由3个或更多的蕈体根组成蕈体根系统[ 25 ]。

3. 3 蕈体柄和蕈体根的外部连接

肯扬细胞在蕈体柄和蕈体根的连接过程通常称为“轴突”，是前后突触神经元[ 26 ]，蕈体根从前脑不同区传入。大蠊属Periplaneta、果蝇属Drosophila、Pachnoda和Apis蕈体根传入是蕈体萼唯一的输入来源[ 20 ]。蕈状体有一些独特的神经元，如蜜蜂的Pe1神经元[ 27 ]。 Apis，Periplaneta[ 28 ]和Acheta[ 24 ]蕈体柄中肯扬细胞的后突触显示有棘状突起，Periplaneta一组8个GABAergic efferents只对机械感官刺激有反应[ 29 ]。

3. 4 蕈体柄和蕈体根形态的进化趋势

原始昆虫Thermobia的蕈体根由许多鳞状的葡萄形细分区组成，其中的“葡萄”[ 30 ]是由单一的肯扬细胞以分支模式形成的[ 28 ]，这在细胞层面上揭示了一个非常不同的细胞轴突组织。蕈体萼具有调节新蝶呤作用。Thermobia肯扬细胞的组织类似于新翅类昆虫的II类肯扬细胞，是蕈状体的原始组织模式。

肯扬细胞亚种群传入输出到蕈体萼，输出在蕈体根里，为快速处理这些信息生成并行处理路径模式，通过输出的类型和数量来增加组合功能的潜在联合，蟑螂和膜翅目昆虫蕈状体尺寸有增大的趋势，功能模块化更为明显[ 30 ]，蕈状体结构关系再一次反映在大脑皮层的进化，及更大的皮层专门化的处理通路[ 31 ]。

Periplaneta、Acheta和Apis都不是由初级感觉神经组织产生的[ 26 ]，组织学所揭示的蕈状体的邻近区域并不总是显示出神经支配，然而，许多无蕈体萼的昆虫中蕈体柄结构上的薄弱与强壮形成了鲜明的对比。

腰肌亚目记录了蕈体根的进化趋势，它包含了寄生在树皮和书籍中的虱子（Phthiraptera啮虫目）[ 11 ]，尽管它们的组织不同，但蕈体根对这些结构功能的作用至关重要。某些种类的啮齿目动物有与半翅类相似的蕈状体，有垂直的蕈体根和大量的创伤样的蕈体根分支，其他的物种表现出了简化的内侧蕈体根，或者垂直的蕈体根似乎消失了。在所有蕈体根减少的情况下，蕈体萼会大大减少或消失，蕈体根为蕈状体的整体减少的趋势体。

4 与脊椎动物大脑中心和未来研究方向的融合

蕈状体的结构、功能和演化趋势显示了昆虫蕈状体与哺乳动物皮质之间的相似之处，以及这些高级感官处理中心在多个层面上的趋同。每一个单独的肯扬细胞，与一系列外部神经元一致，共同完成了所有功能。蕈体萼、蕈体柄和蕈体根的传入、输出在肯扬细胞亚室的水平上发生，虽然不像哺乳动物在皮质层中水平上，但基本功能是相同的：在两种结构中，都是对外部感官接收并有选择性地对这些信号做出反应[ 31 ]。

肯揚细胞亚群，特别是I类细胞的群组，在蕈体根和蕈体萼中形成分离处理回路，代表不同的传入方式，如味觉、嗅觉和视觉，这些区域可以根据给定的模态在不同方面进一步细分，在Apis的视神经在蕈体根的不同部分输入[ 33 ]，在哺乳动物中，皮质区域是由其传入的感觉模态定义的，并且以特定谱系的方式进一步细分为较小的平行处理单元[ 31 ]。因此，肯扬细胞亚群可能被认为是皮质区的功能等价物，这一假说得到了昆虫蕈状体和哺乳动物皮质中这些功能模块平行进化的支持，在分子和发展水平上的趋同，导致这些相似的结构和功能，很可能被未来的研究发现，将为人类大脑和行为进化的机制提供新颖的见解。

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（責任编辑：   李 丹）