不同储藏温度下鲅鱼组胺含量与其品质变化的关系

孙项丽　王联珠　郭莹莹　江艳华　王婧媛　尹大芳

摘要：【目的】研究鲅魚在不同储藏温度下组胺变化规律及其与品质变化的关系，为青皮红肉鱼组胺安全性和品质评价提供参考依据。【方法】利用反向高效液相色谱法检测鲅鱼在冷藏（4 ℃）和常温（20 ℃）2种储藏温度下组胺、腐胺和尸胺等3种生物胺含量的变化情况，结合感官评价、菌落总数、挥发性盐基氮（TVB-N）含量和K值评价鲅鱼品质变化，并分析生物胺含量与品质指标的相关性。【结果】随着储藏时间的延长，鲅鱼体内生物胺含量不断产生并积累，4 ℃储藏条件下鲅鱼货架期不超过4 d，20 ℃储藏条件下不超过1 d;4 ℃储藏14 d内鲅鱼组胺含量升高明显，达1213.46 mg/kg;20 ℃储藏4 d内，第1 d组胺生成量明显，从初始13.63 mg/kg增至472.51 mg/kg，2 d后尸胺生成量明显，4 d保存期内达1134.46 mg/kg。感官评价结果显示，鲅鱼品质随着储藏时间延长而逐渐降低，微生物数量和TVB-N含量增加，K值变大，综合各品质指标可知4 ℃储藏条件下的鲅鱼品质优于20 ℃储藏条件下的品质。皮尔森（Pearson）相关系数分析结果显示，感官评价、菌落总数、TVB-N含量和K值等品质指标与鲅鱼组胺、腐胺和尸胺的含量变化均呈极显著正相关（P<0.01）。【结论】低温有助于减少鲅鱼生物胺积累和维持鲅鱼品质;由于鲅鱼感官在可接受的食用范围时也可能存在组胺安全性风险，因此对其进行安全性和品质评价时应结合感官评价、菌落总数、TVB-N含量和K值等多个评价指标。

关键词： 组胺;鲅鱼;品质;储藏温度;相关分析

中图分类号： S984.1                             文献标志码： A 文章编号：2095-1191（2020）08-2005-08

Histamine content and quality of mackerel under different storage temperatures

SUN Xiang-li1，2， WANG Lian-zhu2*， GUO Ying-ying2， JIANG Yan-hua2，

WANG Jing-yuan2， YIN Da-fang1，2

（1College of Food Science and Technology， Shanghai Ocean University， Shanghai  201306， China; 2Yellow Sea Fisheries Research Institute，Chinese Academy of Fishery Sciences， Qingdao，Shandong  266071， China ）

Abstract：【Objective】To study histamine changes in mackerel at different storage temperatures and its relationship with quality changes，so as to provide theoretical guidance for histamine safety and quality evaluation of red meat fish. 【Method】The changes of histamine，putrescine and cadaverine in mackerel were detected by reverse-high performance li-quid chromatography under refrigerated（4 ℃） and normal temperature（20 ℃）， and the quality changes of mackerel were evaluated by combining sensory evaluation，total bacterial colony， volatile salt base nitrogen（TVB-N） and K value.  Pearson correlation was used to analyze the correlation between biogenic amine and quality indexes. 【Result】With the increase of storage time，the biogenic amine content in the mackerel was continuously produced and accumulated. The shelf life of the mackerel under 4 ℃ storage did not exceed 4 d，and under 20 ℃ did not exceed 1 d. Histamine content increased obviously within 14 d after storage at 4 ℃，reaching 1213.46 mg/kg. Within 4 d of storage at 20 ℃，histamine production on the first day was obvious，which increased from the initial 13.63 mg/kg to 472.51 mg/kg，and that on the second day was obvious，reaching 1134.46 mg/kg during the 4 d storage period. Sensory evaluation showed that the quality of mackerel gradually deteriorated with the storage time，the number of microorganisms，TVB-N content increased，and K value was bigger. Based on the comprehensive quality indicators，it could be seen that the quality of mackerel under the storage condition of 4 ℃ was better than that under the storage condition of 20 ℃. Pearson correlation coefficient analysis showed that there was extremely significant correlation between each index（sensory evaluation，total bacterial colony， TVB-N content and K value） and the change of histamine， putrescine and cadaverine content（P<0.01）. 【Conclusion】Low temperature can help to reduce the accumulation of biogenic amine and maintain the quality of mackerel. Since there is histamine safety risk in mackerel sensory within edible range，the safety and quality evaluation on it should take sensory evaluation，total colony count， TVB-N content and K values into consideration.

Key words： histamine; mackerel; quality; storage temperature; correlation analysis

Foundation item： National Key Research and Development Program of China（2016YFF0201805）

0 引言

【研究意义】生物胺（Biogenic amine，BAs）是一类非挥发性的低分子量含氮有机碱，可在人类、动物、植物及微生物的正常代谢活动中形成和降解（Alvarez and Moreno-Arribas，2014），也是合成激素、蛋白质和核酸的前体物质（Spano et al.，2010）。然而生活實践和试验研究证实生物胺摄入超过一定量时，会引起食源性疾病，又称为组胺中毒（Lee et al.，2016;Tan et al.，2019;Velut et al.，2019）。组胺是广泛存在于动植物体内的一种生物胺，对易敏感人群具有强烈的致敏作用，正常情况下少量生物胺可被肠道内的胺氧化酶和组胺n-甲基转移酶分解;但其活性受到影响时会使生物胺积累过多，导致食物中毒，引发多种健康问题（Doeun et al.，2017;Akan and Ocak，2019），一般表现为皮疹、恶心、腹泻、潮红和皮肤瘙痒等，严重者会出现眼结膜充血、视力模糊及血压下降等。组胺的含量与食品特性有关，青皮红肉鱼类是最容易导致组胺中毒的食物（Benkerroum，2016）。鲅鱼是我国沿海地区最常食用的青皮红肉鱼，研究鲅鱼储藏过程中组胺含量及其品质的变化规律，对青皮红肉鱼类的开发利用具有重要意义。【前人研究进展】目前，有关组胺的研究多集中在生物胺产生影响因素分析方面。已有研究证实，不同储藏、解冻及加工等方式对生物胺的累积产生影响（Barbosa et al.，2017）。储藏环境温度对生物胺累积的影响最大，温度越高生物胺的累积速度越快（Linares et al.，2011）;真空包装可有效降低生物胺的累积（Gui et al.，2014），尤其是包装材料中的纳米包装组优于PE包装组（姜晓娜等，2019）;去内脏鱼体内组胺的累积量明显少于带有内脏的鱼体（赵庆志等，2018）;微生物是影响生物胺产生的一个重要条件，不同种类微生物影响不同种类生物胺的形成（Liao et al.，2018），同时青皮红肉鱼种类、盐浓度、pH等均会影响生物胺含量（Lin et al.，2012）。此外，在生物胺含量变化的同时，其他品质评价方式随之发生变化（Sun et al.，2018）;有研究者从感官评价、物理评价、化学评价和微生物评价方面综述了鱼类鲜度评价指标，发现没有一种指标可准确评价鱼类品质，应结合多种评价方式进行评价（Leduc et al.，2012;赵永强等，2016;徐晓蓉等，2019）。【本研究切入点】青皮红肉鱼的组胺安全性与其品质变化间存在一定关系，但针对两者间的关系研究鲜见报道。【拟解决的关键问题】以我国青岛地区常食用的鲅鱼为原料，评价其生物胺安全性，并探究生物胺与其品质变化间的关系，为青皮红肉鱼组胺安全性和品质评价提供参考依据。

1 材料与方法

1. 1 试验材料

鲜冻鲅鱼购自青岛市家乐福超市，常温、30 min内转移到实验室，于4 ℃下解冻2 h后（初始样品），取适量整条鲅鱼分别置于4 ℃冰箱和20 ℃恒温培养箱中，储藏期间用温度计实时监测温度变化。主要仪器设备：Waters 2695高效液相色谱仪（2696紫外检测器）、C18色谱柱（用于生物胺检测）（美国Waters公司）;C18色谱柱（用于K值检测）（美国Welch公司）;Heal Force台式高速冷冻离心机（上海力申科学仪器有限公司）;SHA-B恒温水浴振荡器（绍兴市苏珀仪器有限公司）。

1. 2 试验方法

1. 2. 1 取样方法 无菌条件下将鲅鱼样品去头、骨、内脏和皮，打浆后于-20 ℃下检测生物胺、菌落总数、K值和挥发性盐基氮（TVB-N）。4 ℃下每隔2 d取样1次，连续储藏14 d;20 ℃下每隔8 h取样1次，连续储藏4 d。

1. 2. 2 感官评价 每组3条鲅鱼，4 ℃下每隔2 d、20 ℃下每隔16 h分别取样1次进行感官分析。根据GB/T 37062—2018《水产品感官评价指南》制定鲅鱼感官评价标准（表1），对鲅鱼的鱼体硬度、肌肉弹性和色泽、眼球饱满度、鳃的清晰度及气味变化进行打分，1.00分为品质最优，4.00分为品质最差，2.50分及以上则不推荐食用。

1. 2. 3 生物胺测定 参照邢丽红等（2011）的方法，称取2.00 g样品，衍生条件为45 ℃下反应45 min;标准品衍生同上;色谱条件采用GB 5009.208—2016《食品安全国家标准 食品中生物胺的测定》中的色谱条件。测定腐胺、尸胺和组胺含量。

1. 2. 4 微生物测定 无菌条件下取鲅鱼背部肌肉25.00±0.25 g于无菌袋中，加入适量无菌生理盐水，拍打1 min（20 s/次，连续拍打3次），取1 mL匀浆液稀释到9 mL 0.85%无菌生理盐水中，稀释至适合梯度后，取3个梯度稀释液各1 mL滴于3M PetrifilmTM测试片上，每个稀释度接种2个测试片，压板按压中央部分，培养、计数。

1. 2. 5 K值测定 根据SC/T 3048—2014《鱼类鲜度指标K值的测定 高效液相色谱法》进行测定。

1. 2. 6 TVB-N含量测定 根据GB 5009.228—2016《食品安全国家标准 食品中挥发性盐基氮的测定》进行测定。

1. 3 统计分析

采用Excel 2016处理试验数据，运用OriginPro 2018绘图，并以SPSS 22.0进行差异显著性和相关分析。

2 结果与分析

2. 1 储藏温度对鲅鱼生物胺含量的影响

鲅鱼储藏过程中的生物胺含量变化如图1所示。在4 ℃下，鲅鱼组胺含量的初始值为25.78 mg/kg，储藏至2 d时为15.91 mg/kg，在前2 d的储藏期内组胺含量未有明显变化，且远低于我国青皮红肉鱼组胺含量的限量值（400 mg/kg），储藏2 d后组胺含量迅速上升，第4 d时达630.73 mg/kg，后期储藏过程中持续上升，第14 d的组胺含量升至1213.46 mg/kg（图1-A）;在20 ℃下，组胺在储藏前期已有明显增长趋势，初始含量为13.63 mg/kg，在储藏24 h内达400.00 mg/kg，储藏32 h内，组胺含量增速明显，32 h后增势变弱，储藏至96 h时，组胺含量達858.23 mg/kg（图1-B）。

储藏初期，鲅鱼腐胺和尸胺的含量较低，分别为23.76和22.42 mg/kg，在4 ℃储藏条件下，前4 d两者含量变化不明显，第4 d时分别为39.29和73.92 mg/kg，4 d后尸胺含量明显上升，在14 d的储藏期内，尸胺含量达742.13 mg/kg，而腐胺含量为233.85 mg/kg（图1-A）;在20 ℃储藏条件下，尸胺和腐胺在初始状态上升趋势一致，储藏至第48 h时均超过400.00 mg/kg，60 h后尸胺含量增长趋势明显，在第96 h时达1134.46 mg/kg，约为腐胺含量（575.35 mg/kg）的2倍。根据我国青皮红肉鱼组胺限量标准（400 mg/kg）可知，4 ℃储藏条件下鲅鱼货架期不超过4 d，20 ℃储藏条件下不超过24 h（1 d）;储藏4 d时4 ℃下的3种生物胺含量合计为743.94 mg/kg，远低于20 ℃下的2568.04 mg/kg。

2. 2 不同储藏温度下鲅鱼品质评价指标测定结果

2. 2. 1 感官评价结果 2种储藏温度下鲅鱼感官评分结果如表2和表3所示。鲅鱼鱼体硬度和肌肉组织弹性等各项指标均存在显著差异（P<0.05，下同），在整个储藏过程中鲅鱼的品质逐渐下降。随着储藏温度的下降，鲅鱼品质下降趋势延缓，感官评分变化幅度变小。鲅鱼在4 ℃下储藏14 d出现显著的腐败变化，6 d时鲅鱼表面开始变黏，肌肉变暗，但仍有弹性，12 d时鳃丝失去鲜色、眼球微陷，无明显的感官异味，虽然气味在可接受水平，但其组织形态已达到不可接受水平。20 ℃下储藏的鲅鱼在48 h时其感官达到不可接受水平，主要表现为鱼鳃溶出、眼球塌陷、鱼肚损伤、散发难闻的腐臭味道;至96 h时鲅鱼有显著的刺激性腐败气味，其内脏完全腐败，鱼肚张开，内脏溶出，失去食用价值。

2. 2. 2 菌落总数变化 微生物是引起鲅鱼腐败变质的一个重要影响因素，鲅鱼菌落总数对数值的变化如图2所示。初始状态鲅鱼微生物菌落总数对数值已超过4。4 ℃下整个储藏期的微生物持续增长，最终菌落总数对数值约为9（图2-A）;20 ℃下，储藏前72 h微生物快速繁殖，当菌落总数达109 CFU/g后，增速减缓，至96 h时的菌落总数对数值约为9（图2-B）。从微生物指标可推断出，冷藏可有效延长鲅鱼货架期，且4 ℃的冷藏效果明显优于20 ℃。

2. 2. 3 K值 2种储藏温度下鲅鱼K值的变化如图3所示。在4和20 ℃的储藏条件下，鲅鱼K值从初始的23%分别增加到70%和97%，分别在4 d和16 h时超过二级鲜度（40%），在12 d和36 h时为初始腐败（60%）变质产品。储藏温度越高，腺苷三磷酸（ATP）的降解速度越快，2种储藏条件下的ATP初始含量为130.3 μg/mL，4 ℃储藏14 d时检出的ATP含量为7.9 μg/mL，此时K值为70%，鲅鱼未达严重腐败（80%），可根据感官等指标评价其可食性;20 ℃储藏48 h内ATP完全降解，已无法检出ATP，此时K值为81%，至96 h储藏结束时K值为97%，鲅鱼已失去食用价值。

2. 2. 4 TVB-N含量 鲅鱼TVB-N含量的变化情况如图4所示。GB 2733—2015《食品安全国家标准 鲜、冻动物性水产品》规定海水鱼虾的TVB-N含量应低于30 mg/100 g，鲅鱼的TVB-N初始含量为11.63 mg/100 g，随着储藏时间的延长，呈现明显的增加趋势。4 ℃下14 d的储藏期，鲅鱼TVB-N含量在第10 d已超过国家标准限量，14 d时达37.62 mg/100 g;在20 ℃储藏条件下，鲅鱼TVB-N含量的增长趋势更明显，32 h时的含量已达31.63 mg/100 g，此时的鲅鱼不推荐食用;96 h时达70.63 mg/100 g，腐败气味显著，失去食用价值。相同的储藏时间内，20 ℃下的TVB-N积累量远高于4 ℃下的积累量，48 h（2 d）储藏期内20 ℃下鲅鱼TVB-N含量为35.25 mg/100 g，4 ℃下的含量为13.24 mg/100 g。

2. 3 鲅鱼生物胺含量与品质指标的相关分析结果

为探究鲅鱼组胺含量变化与其他品质评价指标间的关系，根据试验结果对其进行皮尔逊（Pearson）相关系数分析，结果如表4和表5所示。在4和20 ℃储藏条件下，鲅鱼组胺含量变化与腐胺、尸胺、感官评价、菌落总数、TVB-N含量和K值均呈极显著正相关（P<0.01，下同），相关系数（r）在0.736～0.968;腐胺和尸胺的含量变化与4个品质指标间也呈极显著正相关，说明鲅鱼组胺等生物胺累积的同时会导致鲅鱼发生其他品质变化。

3 讨论

近年来，不正确的生产、加工、储存及储运等方式给青皮红肉鱼的组胺安全性带来巨大挑战。青皮红肉鱼体内组胺主要是由氨基酸脱羧而产生，在游离组氨酸含量较高的食物中易形成，某些细菌在生长过程中会产生组氨酸脱羧酶，这种酶与游离组氨酸反应即形成组胺。温度和产组胺微生物是影响青皮红肉鱼组胺含量的重要因素（Majcherczyk and Surówka，2019），通过调控青皮红肉鱼储藏加工环境条件，可为其食用安全性提供保障。

我国青岛地区常见的海鲜储藏、销售模式主要是家用4 ℃冷藏和常温（集市）或常温加冰（商超）销售。为了解鲅鱼在不同储藏温度下组胺变化规律及其与品质变化的关系，本研究检测鲅鱼在4 ℃冷藏和20 ℃常温条件下组胺含量及品质变化，结果表明，低温能有效降低鲅鱼组胺含量的累积，与Ortiz等（2018）的研究结果一致。高温加速鲅鱼生理生化反应，促进其蛋白和脂肪的分解，同时微生物大量繁殖分泌各种酶类降解鱼肉组织，产生游离氨基酸，提高组胺酸脱羧酶活性，为组胺酸的脱羧反应创造了有利条件（Guizani et al.，2005）。本研究的样品储藏初始状态微生物含量相对较低，因此储藏初期组胺增速缓慢。Chong等（2014）研究了印度鲅鱼在室温（25～29 ℃）和冰温（0 ℃）储藏中生物胺的变化规律，结果显示，除亚精胺和精胺外，其他生物胺在2种温度下储藏期间均显著增加，室温储藏16 h后检测组胺浓度为363.5 mg/kg，适当的加冰程序可有效延缓组胺形成，在16 d的冰储藏后仅产生8.3 mg/kg组胺。本研究中，4 ℃储藏条件下鲅鱼组胺持续上升，可能是受低温微生物的影响。童铃（2015）对青皮红肉鱼在不同温度下组胺及组胺产生菌进行研究，结果显示，低温条件下组胺上升缓慢，但假单胞菌几乎不受低温环境影响，为低温条件下组胺含量的持续增长提供了科学依据。

青皮红肉鱼储藏过程中还会出现其他品质变化，尤其是感官评价的变化。本研究中，在4和20 ℃下储藏的鲅鱼鱼体硬度、肌肉组织弹性等各项指标均存在显著差异;4 ℃储藏14 d后虽然组胺含量超标，但其感官并未达到完全腐败的状态，受影响鲅鱼的感官特征可能令部分消费者满意，因为高组胺水平可能不会伴随其他变质迹象（Evangelista et al.，2016）。高温会導致鲅鱼感官快速达到不可接受水平，与Tzikas等（2007）研究2 ℃储藏条件下地中海马鲛鱼的货架期10 d，而加冰降温能有效延长其货架期的结果一致。本研究的感官评价结果发现，青皮红肉鱼最先腐败的是眼球和鳃，Losada等（2005）在研究青皮红肉鱼感官评价时也得出相似结论，且认为通过眼球和鳃可判定青皮红肉鱼的可接受性。K值定义为ATP非磷酸化分解产物与ATP总分解产物之比（100%），已广泛应用于鱼类新鲜度测量（Ozogul and Balikci，2013），本研究结果与郑振霄等（2016）对青皮红肉鱼保存过程中鲜度检测的结果一致，即低温储藏条件下ATP的降解速度慢，低温有助于鲅鱼鲜度的保持。鱼肉蛋白经微生物的代谢反应和酶的作用，分解产生TVB-N，蛋白质分解产生的游离氨基酸对生物胺产生也有重要影响。Liu等（2019）为评价不同种类微生物对鱼片腐败程度的影响，检测其组胺和TVB-N等的累积情况，发现鱼片腐败时会导致大量TVB-N累积，微生物代谢产物是生物胺形成的前提物质。

各品质指标预测鲅鱼货架期有一定差距。根据组胺限量标准，鲅鱼在4 ℃储藏条件下的货架期不超过4 d，20 ℃储藏条件下不超过1 d;根据感官评价可知，鲅鱼在4 ℃储藏条件下的货架期不超过10 d，20 ℃储藏条件下不超过2 d;根据TVB-N累积量可知，鲅鱼在4 ℃储藏条件下的货架期不超过10 d，20 ℃储藏条件下不超过1.5 d。综上所述，4 ℃储藏条件下鲅鱼货架期不超过4 d，20 ℃储藏条件下不超过1 d。根据相关分析结果可知，鲅鱼的感官评价、K值、菌落总数、TVB-N含量与鲅鱼组胺、腐胺和尸胺含量均呈极显著正相关，鲅鱼品质发生变化时，生物胺含量也会发生相应变化，因此可采用感官评价、K值、菌落总数和TVB-N含量等评价指标对鲅鱼组胺含量变化进行综合评估，预测冷藏和常温条件下鲅鱼货架期，为鲅鱼储藏、销售过程中组胺安全性和品质变化提供理论依据。Gui等（2014）在研究鲟鱼储藏过程中生物胺含量变化与菌落总数变化间的关系时，发现鲟鱼储藏过程中主要生物胺与菌落总数变化呈显著相关，本研究结果与其相一致。Shi等（2019）为准确研究等温和非等温储存条件下罗非鱼的新鲜度变化，测定了多个评估鱼新鲜度的指标（TVB-N、K值和感官评分），结果表明，-3、0、4、10和15 ℃的5个温度区间储存期内，TVB-N、K值和感官评分均随储存时间的延长而增加，可反映罗非鱼的综合品质。由于鲅鱼感官在可接受的食用范围时也可能存在组胺安全性风险，因此对其安全性和品质评价时应结合感官评价、K值、菌落总数和TVB-N含量等多个评价指标。

4 结论

低温有助于减少鲅鱼生物胺积累和维持鲅鱼品质，但并未完全抑制鲅鱼品质腐败，鲅鱼感官在可接受的食用范围时也可能存在组胺安全性风险，因此对其安全性和品质评价时应结合感官评价、K值、菌落总数和TVB-N含量等多个评价指标。

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（責任编辑 罗 丽）

收稿日期：2020-01-02

基金项目：国家重点研发计划项目（2016YFF0201805）

作者简介：*为通讯作者，王联珠（1963-），研究员，主要从事水产品质量安全与标准研究工作，E-mail：wanglz@ysfri.ac.cn。孙项丽（1994-），研究方向为水产品质量安全与标准，E-mail：hwsunxiangli@163.com