猛禽后肢远端骨骼形态研究∗

王雪彬 张子慧

(首都师范大学生命科学学院，北京 100048)

0 引 言

猛禽包括隼形目(Falconiformes)、鹰形目(Accipitriformes)和鸮形目(Strigiformes)3个类群，其喙与爪锐利钩曲.猛禽为肉食性鸟类，多以中小型哺乳动物、小型鸟类、昆虫、鱼类以及动物尸体等为食，是众多鸟类和小型动物的天敌.不同猛禽对食物有不同偏好，例如:金雕(Aquila chrysaetos)等大型猛禽，主要捕食兔子、狐狸等中大型哺乳动物；松雀鹰(Accipiter virgatus)等中小型猛禽，主要捕捉雀形目小鸟；各种秃鹫(Aegypius)和兀鹫(Gyps)以各种动物的尸体为食；红脚隼(Falco amurensis)等小型隼类，主要以大型昆虫为食[1]；鸮形目鸟类主要以啮齿类等小型哺乳动物为食.不同猛禽在捕食方式和杀死猎物的行为方面存在很大差异.鹰和隼类随体型的变化可以捕猎不同体型与类型的对象，水平方向攻击抓获猎物.捕获猎物后，隼类用喙拧断猎物颈椎，破坏脊髓致其死亡；鹰类则通过趾爪的强力抓握控制猎物防止逃脱，以足趾部的持续挤压导致猎物窒息，或者以利爪刺透猎物重要器官致其死亡[2].鸮形目鸟类从垂直方向伏击地面活动的猎物，通过腿和趾爪共同制服猎物[3].

大部分鸟类的捕食器官是喙，较少涉及后肢；猛禽则更加依赖跗跖骨、趾骨和爪的力量来抓捕、固定、携带和杀死猎物[2，4-6].因体型大小、形态及食性分化明显，食性偏好与捕食方式、方法各不相同，猛禽是研究形态-生态关系的理想类群.猛禽位于食物链的顶部，数量较少，多种猛禽正面临着灭绝的危险.由于猛禽的种群数量有限，世界各国对猛禽的保护级别都较高.我国将隼形目、鹰形目和鸮形目中的所有物种全部列为国家级保护野生动物.因材料获取难度较大，目前国内对猛禽后肢形态学方面的研究较少.本文测量了66只猛禽，并按照类群和食性分组分别进行分析，以探究猛禽的后肢远端骨骼形态学差异及其与食性之间的联系.

1 实验材料及方法

1.1 实验材料

本研究以3目、21种共66只猛禽的冷冻标本为研究对象，全部来自北京猛禽救助中心，死亡原因均为抢救无效或因伤情过重进行安乐死.将样本按照不同分类方法分为2组:第1组按类群分类，即隼科、鹰科和鸱鸮科，详细信息如表1所示.第2组按食性分类，猛禽的食性大致可以分成7类，即食虫、食鱼、食腐、食爬虫、食鸟、食哺乳动物和杂食性[7].本研究涉及的21种猛禽的主要食性分为4类:食哺乳动物、食虫、食鸟和食腐，详细信息如表2所示.

表1 样本按类群分类信息统计

表2 样本按食性信息分类

1.2 实验方法

利用电子数显游标卡尺对每只标本进行线性测量.在不去除皮肤和肌肉组织的前提下，测量了跗跖骨长度、跗跖骨最细部位的宽度(内外径)和深度(前后径).在脚趾完全伸展的前提下，测量第1～4趾的长度(第1趾骨近端至末端趾骨远端的直线距离)，第1～4爪的长度(爪尖端到爪角质终点之间的直线距离)，第1～4爪基部的宽度和深度(图1).在此基础上计算了跗跖骨和爪的粗壮性[5]，以宽度与深度乘积表示；以及爪趾比，即爪长与趾长比.

为了方便种间比较，以上所得原始数据(跗跖骨长、趾长、爪长、爪趾比、跗跖骨粗壮性和爪粗壮性)均以体长进行标准化，例如:跗跖骨长的标准化数据为跗跖骨长与体长之比值.

图1 猛禽爪趾测量说明

1.3 统计学分析

采用SPSS19.0软件分别对2组猛禽的趾长、爪长、爪趾比和爪粗壮性进行判别函数分析.因为仅趾长的数据符合正态分布(Sig=0.32)，爪长、爪趾比和爪粗壮性的数据均不符合(Sig=0.00)，所以采用Fisher判别法.在进行判别分析时，会产生多个典型判别函数，通常前1或2个的典型判别函数占有较高比例.判别函数分析能够帮助区分2个及以上的种群，从而可研究各类群间以及不同食性间的形态特点与差异.

2 实验结果

2.1 跗跖骨长度及粗壮性

不同猛禽跗跖骨相对长度结果如图2(a)所示.可知不同种类之间猛禽跗跖骨长度差异较大，雀鹰、白尾鹞和日本松雀鹰相对最长，最短的是黑耳鸢，游隼和长耳鸮也比较短.

不同猛禽跗跖骨粗壮性不同，如图2(b)，其中最小的是燕隼、红脚隼和红角鸮，说明这3种猛禽的跗跖骨相对细弱.在跗跖骨长度上不占优势的秃鹫、草原雕、雕鸮和金雕的跗跖骨最为粗壮，秃鹫的数值最大；而跗跖骨最长的雀鹰、白尾鹞和日本松雀鹰的跗跖骨粗壮性则较小.结果显示:随着体型大小的变化，鹰和鸱鸮科跗跖骨粗壮性呈现近似的规律，即体型越大，跗跖骨则越粗壮.

2.2 判别函数分析结果

将所有样本按类群和食性分别进行判别函数分析，详细结果列于表3.显示了在2种不同分组时，第1～4趾每个变量对判别函数1和2影响的大小.

图2 不同猛禽跗跖骨性能比较(a)长度；(b)粗壮性

表3 样本不同分类判别函数分析结果

2.2.1 趾长

将不同猛禽按照类群和食性分别绘制趾长的判别散点图(图3)，其中函数1和2所解释的参量百分比在按类群与食性分类中分别是93.9%、6.1%与66.4%、24.4%.鸱鸮科在函数1的正向载荷最大，说明其第2趾最长，第1趾比较短.鹰科在负向载荷上数值较高，与鸱鸮科完全相反，所以鹰科拥有较长的第1趾和较短的第2趾.隼科居中，其第2趾仅比第1趾稍长，不如鸱鸮科明显.按食性分类时，函数1表明食哺乳动物组和食鸟组分别拥有相对较长的第2和3趾.食腐的猛禽在函数2上明显区别于其他食性的猛禽，其第3趾是4类食性中最长的.按类群和按食性分类的判别正确率分别为95.2%和76.2%.可知按类群分类的区分度比较明显.按食性分类中食哺乳动物组有24.0%错判为食昆虫，4.0%错判为食鸟；食昆虫组18.2%错判为食哺乳动物；食鸟组21.4%错判为食哺乳动物，7.2%错判为食昆虫.

图3 猛禽趾长判别散点(a)按类群分类；(b)按食性分类

2.2.2 爪长

猛禽爪长按照类群和食性判别散点如图4所示.其中函数1和2所解释的参量百分比在按类群与食性分类中分别是 80.8%、19.2%与 62.3%、37.6%.按类群分类结果可知，鸱鸮科的第2爪较长，第1爪较短；而鹰科第1、2爪较长，隼科第1爪也相对较长.按食性分类的结果中，各食性也有部分重合，大部分食昆虫的猛禽以及秃鹫拥有较长的第2爪，大部分食哺乳动物的猛禽拥有较长的第1爪.按类群和按食性分类的判别正确率分别为100%和 79.4%.按食性分类中食哺乳动物组12.0%错判为食昆虫，16.0%错判为食鸟；食昆虫组13.6%错判为食哺乳动物；食鸟组14.3%错判为食哺乳动物；食腐组50%错判为食昆虫.

图4 猛禽爪长判别散点(a)按类群分类；(b)按食性分类

2.2.3 爪粗壮性

不同猛禽按照类群和食性的判别分析结果如图5所示.函数1主要解释了第2、4爪的粗壮程度，可知鸱鸮科在正向载荷上拥有最高值，故其第2爪最粗壮，而鹰科的第4爪相对最粗壮；函数2主要解释了第1、3爪的粗壮程度，其中隼科的第1爪相对最粗壮.按食性分类的结果中，可知食腐的猛禽与其他3类明显不同，表明其拥有最粗壮的第3爪；食哺乳动物、食昆虫和食鸟这3类猛禽重叠度很高，以第4爪较粗壮为共同特征.按食性分类的整体判别正确率为74.6%，其中食哺乳动物组中28.0%错判为食昆虫；食鸟组21.4%错判为食哺乳动物，42.9%错判为食昆虫.

图5 猛禽爪粗壮性判别散点(a)按类群分类；(b)按食性分类

2.2.4 爪趾比

将不同猛禽按照类群和食性分别绘制爪趾比的判别散点图(图6).其中函数1和2所解释的参量百分比在按类群与食性分类中分别是87.2%、12.8%与60.0%、38.8%.按类群分类中函数1所解释的参量百分比是87.2%，主要解释了第2和4趾的爪趾比.鹰科第2趾的爪趾比是最高的，而在正向载荷上，鸱鸮科取得最高值，故鸱鸮科第4趾的爪趾比是这3个类群中最高的；函数2表明，绝大多数隼科种类第1趾的爪趾比相对较高.按类群分类判别正确率为90.5%.按食性分组中食昆虫组和食鸟组在函数1上区分明显，前者的第1趾的爪趾比较高，后者第2趾爪趾比较高，判别正确率为82.5%，食哺乳动物组中8.0%错判为食昆虫；食昆虫组中18.2%错判为食哺乳动物；食鸟组中35.7%错判为食哺乳动物.

图6 猛禽爪趾比判别散点(a)按类群分类；(b)按食性分类

3 讨 论

猛禽跗跖骨在支撑、运动和捕获猎物方面发挥着重要作用[6].本研究中，白尾鹞的跗跖骨最长且相对较细，这与鹞类偏爱在沼泽和草地捕猎有关[8]，较长的跗跖骨有利于开阔地面上的视野，从而发现和捕捉更大范围内的猎物，而且适于快速运动[6]；白尾鹞主要以大型昆虫和啮齿目(Rodentia)动物为食，因此也无需特别粗壮的跗跖骨.草原雕、金雕和雕鸮等大型猛禽的跗跖骨相对粗壮，这与其猎物体型相对较大有关[1]，粗壮的跗跖骨有利于控制、制服和杀死猎物；而且鹰科和鸱鸮科的捕猎方式通常藉由脚趾收缩固定猎物，以腿部的垂直压力以及足趾的持续挤压使猎物窒息而亡，有时尖利的脚爪也会刺透猎物重要脏器，致其死亡[2，9].

鸟爪在抓握中具有重要作用，爪的弯曲度和大小与食物类型和捕食行为有关[4-5].鹰和隼科均为不等趾型，第2、3、4趾向前，其中第2趾与第1趾形成组合、是抓握猎物的主要力量[5].研究显示，鹰科第1趾以及第1、2爪均相对较长，隼科则第1爪长且粗壮.隼科在捕获猎物后多以喙部力量咬住猎物颈部使其窒息而死，在一定程度上分担了爪的压力；而鹰科在固定和杀死猎物时几乎全部依靠足趾的力量[4].所以较隼科而言，鹰科的第1趾相对最长，而且第1、2爪相对发达.爪趾比较高的脚趾，能更好的捕捉、固定和杀死猎物.鹰科较高的爪趾比见于第2趾，隼科则是第1趾.说明鹰科捕食过程中第2趾的作用更突出，而隼科第1趾相对更重要.

鸱鸮科是夜行性猛禽，足为转趾型，第4趾可向后旋转，形成对趾型，其第1、2趾及第3、4趾可分别形成2组抓握组合，使其足部能产生比昼行性猛禽更大的抓握能力，故而鸱鸮科在抓握猎物时可能会较多依赖第3、4趾[10].本研究结果表明，鸮形目鸟类第2趾相对更长，第2爪不仅长而且爪基粗壮，第4趾的爪趾比高.由此推测，其捕食时第2、4趾可能发挥了较大的作用.同为转趾型的鹗科(Pandionidae)种类与鸮形目鸟类一样具有发达的第4爪[4]，由此可见第4趾在转趾型猛禽捕食中的重要性.足部2对抓握组合产生的力量可以有效防止猎物在黑暗中逃脱，提高鸮形目鸟类捕食成功率[10].

判别函数分析表明，按类群分类的结果区分度较好，判别的正确率较高.按食性分组的结果中，食腐猛禽与其他食性的区分度较高，表现为跗跖骨强壮，第3趾最长，第3爪基部最粗壮，与俞曙林和庄宏伟[11]的研究结果相一致.腐食性猛禽(本研究中以秃鹫为代表)以动物尸体为食，无需杀死猎物，主要通过长而粗壮的喙撕取皮肉，后肢则为撕食行为提供稳固支撑[12]，表明第3趾是支撑力量的主要来源.因材料获取受限，本研究中食腐猛禽样本只有1种秃鹫(2只)，与其他食性的区分度较高，可能会受样本量少的影响.另外几组食性的重叠度相对较大，分析可能与以下因素有关:首先猛禽并非单一食性，虽然不同猛禽有不同的食性偏好，但在主要猎物缺乏的情况下，仍会选择其他猎物；其次，猛禽在头骨形态，爪的弯曲度，及足趾屈肌发达程度等方面的特征也与食性及捕食方式密切相关[7，10，12].按类群分类结果区分度比较明显，说明猛禽的足趾结构可能受系统发育影响更大，而不是食性和捕食方式.

4 结束语

动物的形态结构与功能、生活环境和习性相适应，同时受系统发育的影响.本文按类群和食性对隼形目、鹰形目和鸮形目共21种、66只猛禽的跗跖骨、趾骨和爪进行线性测量，分类开展判别函数分析，因材料种类与样本量所限，本研究表明猛禽后肢远端骨骼的形态可能受系统发育影响较大，并与食性和捕食行为差异有关.为了阐明形态和功能之间的关系，未来还需要结合生物力学方面进行更广泛、深入的综合研究.