土壤原生动物对植物生长机制影响的研究进展

崔晶晶 王丽 韩卓君 潘恒艳 宋柏权 周建朝 王秋红

摘 要：土壤原生动物在生态系统中扮演着重要角色，是进行土壤动物学研究、农业生产及农业生态系统研究的基础。鉴于复杂的根际土壤环境关乎着地上植物的生长机制，即土壤原生动物及其对植物生长影响的研究具有重要的指示意义。该文着重对土壤原生动物种类、作用及其对植物生物量、植株根系形态、植物激素等方面的影响进行综述分析，为深入研究土壤原生动物改善农作物氮效率的生物学机制提供参考。

关键词：土壤原生动物;植物生长;影响;研究进展

中图分类号 Q951文献标识码 A文章编号 1007-7731（2022）09-0029-04

Research Progress on the Effects of Soil Protozoa on Plant Growth Mechanism

CUI Jingjing1   WANG Li2   HAN Zhuojun1   PAN Hengyan1   SONG Baiquan1   ZHOU Jianchao1

WANG Qiuhong1

（1College of Modern Agricultural Ecology and Environment， Heilongjiang University， Harbin 150080， China; 2College of Life Science and Technology， Harbin Normal University， Harbin 150025， China）

Abstract： Soil protozoa play an important role in ecosystem， and are the basis of soil zoology， agricultural production and agro-ecosystem research. Since the complex rhizosphere soil environment is related to the growth mechanism of aboveground plants， the study of soil protozoa and their effects on plant growth is of great significance. In this paper， the species and functions of soil protozoa and their effects on plant biomass， plant root morphology， plant hormones and other aspects were reviewed， so as to provide a reference for further research on the biological mechanism of soil protozoa improving crop nitrogen efficiency.

Key words： Soil protozoa; Plant growth; Effect; Research progress

隨着社会的不断发展，全球环境不断变化，人们越来越重视生态环境系统方面以及生态物种多样性方面问题的研究和保护。以往学者大多聚焦于眼前看到的地上部分的探讨研究而忽略地下部分。事实上，地上和地下部分是一个整体的生态系统，密不可分，蕴含着丰富多样的生物物种，但是由于人们对土壤地下生态系统的研究较少，因此对土壤生态系统中的生物以及地下蕴含的其他资源还不甚了解。土壤生物在生态系统中充当着重要且必不可少的角色，而且土壤系统一旦被打破，即使付出巨大代价也可能难以恢复，因此近年来关注土壤生物之间的联系的研究越来越多。之前的研究着重点一般在生态生物之间的相互作用上，而对于土壤动物具体深入的分析研究不多，对土壤原生动物的研究就更少了。有研究表明， 土壤原生动物是根际周围环境的重要部分，对于土壤中营养物质的转化、土壤理化性质的改变及植物生长过程都起着重要作用，并且原生动物与其他微生物、细菌之间的交流与相互作用在土壤中的生态系统发展中起着重要的协同调控作用，因此要想更深层次地了解植物的生长和环境调控机制，就必须了解认识到土壤中的原生动物作用。为此，本文综述了土壤原生动物对土壤养分、植物根系、植株生物量和植物激素等方面的影响，概述了原生动物的功能作用，探讨其与细菌、微生物之间的联系与相互作用，并展望了未来的研究趋势，以期明晰土壤原生动物对植物生长的影响。

1 土壤原生动物的基本特性、分布及其功能类群

原生动物是最原始的单细胞生物，也是最简单的，拥有不少的生物量，仅次于细菌和真菌[1]，并且在土壤中处于重要角色。土壤原生动物广泛分布在各区域，身体构造简单且特殊，采集简单，易于喂养，生命周期短[2]。例如，土壤纤毛虫形体较小，许多土壤纤毛虫体型呈纵长形状或蠕虫形状，也会有长“尾”的种类[3]。土壤有壳肉足虫壳上角与棘的减或缺失，以壳半球形为主，具有平坦的腹面及斜开口、隐开口、小开口或内陷的壳口[4]。膨胀肾形虫一般活体长50～70μm、宽20～40μm，体色正常为半透明，体型扁平螺旋状，为僧帽型，左前体缘略微凸起，背侧为半圆状体缘，有明显体沟至背侧，缝合线于腹侧，基部有1个伸缩泡孔且周身有短纤毛[5-7]。正是由于原生动物具有这些特征，因此它们不仅能活动于土壤颗粒间隙中，也能捕食于土壤中，影响根际生物群落布局，从而造成土壤中养分循环转化。

原生动物在全球分布广阔，种类非常丰富，一般在潮湿或有水分的区域都能看到其踪影，甚至在空气中还有其孢子分布[8-10]。土壤原生动物一般栖息在团聚体充满水的孔隙中，且在土壤中一般以水平和垂直2个方向分布。而以垂直方向分布的原生动物数量更为显著，其分布趋势为：枯枝落叶层（包括腐殖质）中最丰富，0～5cm土层比较多，5～10cm层多，10～15cm层很少，30cm以下则没有原生动物的分布[4，11]。6C75DB37-A9FB-4020-B66A-1DED90CB5A7A

土壤原生动物一般生存在土壤中或土壤表面的凋落物，其包括自养者、食细菌者、肉食者、食碎屑者、食真菌者、植食者、杂食者和腐生性营养者等 8个营养类群， 代表了生物界中从植物到动物的过渡类型[11]。一般常见的土壤原生动物主要有4类：纤毛虫类、异养鞭毛虫类、裸肉足虫类和有壳肉足虫类，已较为详细描述的土壤原生动物包括400种纤毛虫、260种自养和异养鞭毛虫、200种带壳阿米巴虫和60种裸阿米巴虫[12，13]。

2 土壤原生动物在土壤生态系统中的地位与作用

土壤原生动物影响着土壤生态系统中的养分物质转化及植物生长过程[11-19]，可以促进植物生长并起到调节作用，具有重要意义。土壤原生动物可以使土壤中养分物质进行矿化以及分解碳氮磷元素，从而营造适合土壤内生物及植物生存的条件。原生动物在细菌、微生物与更上级者的食物链中扮演中间者身份，具有承上启下的作用。土壤原生动物可以作为土壤生态环境评价中的一种重要指示性生物，也可用于生物监测和生物防治取食植物病菌。由于原生动物一般没有保护性的细胞壁，因此土壤原生动物对外部细微改变的敏感程度较其他微型生物感应更强，这使得原生动物对外部变化作出的响应也更快。因此土壤原生动物的群落结构、丰度以及多样性的变更特点能够为自然的或人类活动干扰造成的环境改变作出相应的指示。

3 土壤原生动物对植物生长发育的效应

土壤原生动物的取食活动不仅影响根际生物种群的代谢活性和繁殖发展，而且能够促进养分循环，从而影响植株的生物量、根系形态、植物激素等植物生理机制，更有利于植物的生长和生态系统的发展。

3.1 对植物生物量的影响 原生动物对植物生长有利。在人造微宇宙中的实验为根际原生动物放牧的重要性提供了有力的证据。在原生动物和线虫食草动物存在的情况下，植物地上部生物量和地上部氮含量大幅增加。通过微生物环路，氮矿化的微物理刺激被认为是主要的潜在机制。原生动物和线虫食草动物对养分循环的间接贡献可能比其直接影响更重要，因为放牧会刺激微生物矿化过程。事实上，前人已经发现原生动物能够在不影响植物组织中的营养成分的同时增加植物生物量[20-21]。Jentschke[22]等研究发现，即使养分持续过剩，也不能阻止原生动物存在时云杉幼苗生物量增加高达60%，但却完全消除了菌根的有益作用。Bonkowski[23]等开展了细菌原生动物及线虫处理黑麦草（黑麦草）的分析试验，将标记的植物凋落物添加到缺乏有机碳的土壤中，以产生微生物活动的热点。结果表明，在原生动物处理中，多年生黑麦草的生物量增加了1倍，植物对标记植物凋落物中氮的吸收和15N的结合分别增加了2倍和3倍[24-26]。Tapilskaja[27]研究得出，阿米巴培养基中产生的吲哚乙酸（IAA）相关物质是最具生理活性的生长素，在该培养基中生长的豌豆幼苗生物量增加48%，而固氮菌培养液中的豌豆幼苗生物量只增加了3%～4%。

3.2 对植物根系形态的影响 根系是植物体的重要部分内容，是植物的生存之本，对植物生长具有重要作用，包括水分及养分的吸收、固着、输导及根际生物相互作用的纽带等功能。植物有效获得养分的能力很大程度上取决于其根构型[28]，具有更大根系系统的植物能够对养分有更大的竞争力，以及在养分不足的情况下有更强的存活能力。前人研究发现，在原生动物的存在下植物根系也会产生一些变化。Jentschke[29]等发现原生动物的存在会影响云杉幼苗的根系形态，导致更广泛、更多分枝的根系和更细的根。Bonkowski & Brandt[30]证明了原生动物对豆瓣菜幼苗根系强烈的生长刺激作用，在原生动物阿米巴虫存在的情况下，种子发芽后5d，1级侧根的数量和长度分别增加了4倍和5倍。K.Kreuzer[31]等以阿米巴虫为例，发现在放牧中原生动物存在的情况下，水稻植株根系的特征是大量伸长的（l型）侧根，而在无原生动物的情况下，其根系产生了大量的侧根原基和短的（s型）侧根，形成了鲜明对比。但植食性土壤动物也会引起负面的根系生长，严重的甚至会导致减产。孙玥[32]发现植食性土壤动物取食根尖后会抑制根尖生长点的顶端优势，促使其产生更多分枝。

3.3 对植物激素的影响 原生动物除了促进养分流动外，还能促进植物根系和根际细菌间互利的相互作用，从而可能产生激素影响植物性能[33]。Nikolyuk[34]等发现土壤原生动物阿米巴原虫可以向生长介质中释放植物激素，产生IAA类似物质，促进植物生长。Krome[35]等研究得出原生动物的捕食可能会释放色氨酸等氨基酸，从而刺激产生一种能够刺激根生长的植物激素。Bonkowski和Brandt[30]发现，原生动物棘变形虫属增加了土壤中植物激素的含量（如IAA），并且激素的来源不是原生动物，而是微生物群落组成以及活性改变的结果;Bonkowski[36]也提出原生动物对植物根系系统分化生长的促进作用实际是原生动物对细菌的选择性取食改变了植物根际微生物群落结构，促进了根际植物促生菌的生长，而根际促生菌产生了激素类等物质进一步促进植物根系生长。Kreuzer[31]等的结果也给予了支持。

另外，食细菌线虫在生理及生態上与原生动物很相似，其类似的捕食行为也会对根际环境生物有所影响。因此，食细菌线虫也会体现出与原生动物相似的激素效应。成艳红[37]发现土壤中IAA含量和细菌活力均会因食细菌线虫的相关活动而有所增加，表明了植物激素的产生受线虫影响。毛小芳[38]等发现食细菌线虫使番茄和小麦根系表面积和根尖数增加，并且根际土壤的激素吲哚乙酸和赤霉素含量也有所增加。

3.4 对植物其他方面的影响 土壤动物和微生物、细菌是相互作用的，因此植物与微生物、细菌之间存在一些间接的相互作用，而这些相互作用也可能受到根际微型土壤动物的影响。Weidner[39]等研究表明，土壤原生动物能刺激根际假单胞菌的植物有益活性，促进小麦的生长，并降低了植物病原真菌对小麦生长的抑制作用。Jousset[40]等研究发现，荧光假单胞菌Q2-87能在原生动物存在下诱导DAPG的产生，并发现在棘阿米巴细胞存在的情况下，DAPG浓度增加的同时MAPG浓度降低，表明阿米巴虫可能能够干扰细菌毒素的产生，从而影响防御化合物的投入。除外，Phillips[41]等发现紫花苜蓿（Medicago sativa L.）的根呼吸和整株植物净碳同化的补偿性可由苜蓿根瘤菌细菌产生的一种信号分子（光色素）来增强。Mathesius[42]等研究证明了植物生长素的反应和截断豆科苜蓿的防御投入是受到了AHL的直接影响，并且这些AHL释放了有益和有害的细菌。Joseph[43]等发现大豆的蒸腾作用由于AHL的分解产物高丝氨酸内酯而强烈增加，并推测微生物是得益于蒸腾作用的增强，因为土壤水分可以将矿质营养物质输送到植物根部。6C75DB37-A9FB-4020-B66A-1DED90CB5A7A

4 展望

随着人类对生态环境和生物多样性的关注与保护，土壤动物研究已经成为土壤生态学科研究的热潮[44-46]，国内外都在不断加强土壤动物及其对农业生产及农业生态系统的影响的研究[47-50]。由于根际周围是土壤生物赖以生存的最佳环境[51]，因此探讨土壤原生动物对植物生长的影响具有重要意义。虽然我国学者对土壤动物方面进行了很多研究探索，并取得了一些成果[52-56]，但探讨土壤原生动物对植物生长的影响的研究不多，相比国外的甚少。为更加了解土壤原生动物及其对植物生长的影响，我国应加强以下方面研究：（1）土壤原生动物种类研究。目前，大部分研究都是集中于原生动物阿米巴蟲与线虫等的作用机制，探讨其与微生物、细菌和植物生长之间的紧密联系。但土壤原生动物还包括纤毛虫类，异养鞭毛虫类、裸肉足虫类和有壳肉足虫类，因此应加强纤毛虫、自养和异养鞭毛虫、带壳阿米巴虫和裸阿米巴虫[12-13]等原生动物类群的研究。（2）原生动物与土壤生物间的相互作用。土壤原生动物与微生物、细菌和植物生长机制之间存在着相互作用关系，虽然目前的研究涉及了一部分，但对于在根际原生动物与其他生物间的相互作用下产生的激素、分泌物等研究较少。（3）农业管理对原生动物的影响。目前，针对土壤动物对植物生长的影响的研究较多，但对于相关农业行为对原生动物的影响的研究甚少。（4）原生动物对粮食作物方面的研究。农作物根际周围存在着根际土壤动物，而农作物的生长与地下土壤系统关系密切。虽然有关土壤动物的研究较多，但原生动物对农作物生长的作用研究较少。

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（责编：徐世红）6C75DB37-A9FB-4020-B66A-1DED90CB5A7A