印度梨形孢(Piriformosporaindica)的生物学特性及对植物生长的互作效应研究进展

朱志炎，毛琳琳，何勇，杨亚珍 董社琴，叶开温，田志宏

长江大学生命科学学院，湖北 荆州 434025

印度梨形孢(Piriformosporaindica)的生物学特性及对植物生长的互作效应研究进展

朱志炎，毛琳琳，何勇，杨亚珍 董社琴，叶开温，田志宏

长江大学生命科学学院，湖北 荆州 434025

[摘要]印度梨形孢(Piriformospora indica)发现于印度北部沙漠地区植物根系，具有多种多样的生物学功能，可以促进植物生长，提高植物对生物逆境与非生物逆境的忍耐性。简要综述了印度梨形孢在定殖过程、生物学功能和菌肥制作应用方面的研究进展。

[关键词]印度梨形孢(Piriformospora indica)；定殖；逆境胁迫；植物-微生物互作

印度梨形孢(Piriformosporaindica)发现于印度西北部沙漠地区的灌木丛根部，主要由菌丝与孢子组成，其孢子形状类似于梨形。根据其发现地与形态特征，命名为印度梨形孢。该菌属于担子菌门层菌纲梨形孢属[1]。印度梨形孢具有多种多样的作用，由于分子技术的限制与互作调控的复杂性，印度梨形孢与寄主之间的作用机制还未研究透彻。目前，人们研究较多的是根瘤菌与植物互作，但其可以互作的植物范围较小。而丛枝状菌根真菌可以同大多数植物互作，并同植物产生互惠共利的关系，扩大了根瘤菌的作用范围，但也有其局限性，丛枝状菌根真菌可以定殖80%的维管植物，但其只能进行活体营养，不能离开寄主而生存[2]，而拟南芥作为一种模式植物，菌根真菌无法在其根部定殖。印度梨形孢的出现，解决了以上难题，为研究真菌与寄主之间的作用，提供了一条可行的途径。印度梨形孢在地球上分布广泛，在亚洲、南美洲和澳洲都有报道。

1印度梨形孢在植物中的定殖过程

植物同微生物的关系分为偏利共生、共生和寄生3种模式。共生是偏利共生和寄生的中间状态，这3种互作关系可以因为外界环境和自身的改变而改变。植物与真菌的共生需要植物防御反应与真菌营养需求之间精细的平衡，达到一种对双方都没有不利的状态。印度梨形孢在植物体内的生活是两相的，分为2个阶段：活体营养阶段与细胞程序死亡阶段。植物内质网的降解代表着印度梨形孢活体营养阶段的结束和细胞死亡相关定殖的开始。

印度梨形孢在根部的定殖随着根部的成熟，其定殖量增加，根尖基本上没有定殖，伸长区主要是细胞间的定殖，分化区细胞内外都有定殖[3]。印度梨形孢一般定殖于植物根部，而不会入侵至气生部分。但也有例外，菌丝不仅在气生部分表面扩张，而且进入气生部分表皮细胞内外[4]。

1.1印度梨形孢与植物之间互相识别

刚开始的识别阶段，印度梨形孢给予植物有利作用的体系并未建立，所以植物把印度梨形孢当做有害微生物，引起一些防卫反应。赤霉素调控植物防御反应，开启共生模式。在拟南芥与印度梨形孢共培养5d而未发生物理接触时，根部的生长开始明显变化。说明来自印度梨形孢释放的物质，引起植物根部变化，使印度梨形孢可以顺利进入植物而不被拒绝。一些科学家针对印度梨形孢与植物的识别阶段做了深入研究，发现拟南芥在识别印度梨形孢时，拟南芥体内一些蛋白质发生变化，并列出了一些蛋白质候选因子[5]。在印度梨形孢早期识别过程中，除了细胞膜上MATH蛋白的改变外，位于Trition X-100不溶细胞质膜微小区域的受体酶At5g15960表达上调。它们具有富含亮氨酸重复序列的特点。它们的改变是瞬间的，随着与植物互作的稳定而消失[6]。

1.2印度梨形孢进行活体营养阶段

印度梨形孢与植物互作的稳定需要植物防御反应与印度梨形孢定殖之间的平衡。植物体内一些植物激素、酶和基因发挥着平衡作用。乙烯可以抑制印度梨形孢在拟南芥根部的定殖，印度梨形孢可以在乙烯基因突变体中大量定殖而不产生促进作用，甚至抑制拟南芥生长[7]。印度梨形孢会提高赤霉素的合成，而降低赤霉素合成与感知，会造成大麦细胞内印度梨形孢定殖量的降低，可能是由于赤霉素的降低，导致植物体内防御反应失衡，通过增强防御作用来抵制印度梨形孢定殖[8]。MDAR2和DHAR5在干旱条件下，抑制印度梨形孢在大麦根部定殖，同样也阻止PDF1.2表达量的上升[1]，抑制印度梨形孢引起植物的防御反应。印度梨形孢本身及其细胞壁提取物和过滤液都可以提高大麦体内MDAR2和DHAR5的表达，说明印度梨形孢产生的可溶性物质，使酶的表达提升。这些酶表达的提升先于其基因表达的提高。PYK10基因在变异情况下，使拟南芥根部印度梨形孢的定殖量增加，而过量表达，定殖量不受影响[9]。正常状态下，印度梨形孢使拟南芥中LRR1表达上调，而PDF1.2并不上调。而PYK10失活则相反。似乎说明PYK10限制印度梨形孢定殖，来抑制防御反应，谋求共生。PYK10是调控位于内质网芥子酶的基因。PYK10位于内质网小体，茉莉酸酮脂可以诱导内质网小体产生[10]，在茉莉酸酮脂突变体中，不会产生内质网小体。

印度梨形孢在同植物互作过程中，分泌976种具有信号肽的蛋白，基于原生质功能作用，543种分泌蛋白作为效应子候选因子。其中389种功能未知。154种具有Pfam结构，其中64种具有蛋白酶活性，23种携带碳水化合物结合蛋白结构LysM[11]。印度梨形孢可以产生少量生长素，对拟南芥体内生长素具有调节作用，但不会诱导其合成及引起相关基因的改变，印度梨形孢会使过量产生的生长素转变成偶联物，从而使生长素诱导因子IAA6表达下调，印度梨形孢诱导的LRR1基因表达上调。在乙烯基因突变的拟南芥中，LRR1基因表达不会有短暂上调[7]。而在大麦体内，印度梨形孢促进生长素的合成[8]。印度梨形孢也可以产生分裂素，也诱导拟南芥体内分裂素的产生，但分裂素不会影响印度梨形孢的定殖[12]。2个分裂素受体CER1和AHK2组合在互作中至关重要。拟南芥根部大小与结构以及印度梨形孢定殖率同其促进生长作用并没有相关关系。

1.3植物细胞程序死亡阶段

印度梨形孢在活体营养阶段结束后，紧接着就是细胞程序死亡阶段。在长期互作过程中，吲哚3乙醛肟衍生物IAOx可以限制印度梨形孢的定殖。短期互作时，IAOx缺乏可少量提升印度梨形孢定殖量，其空位由其他一些防御基因表达上升补缺。但6周后，主要由IAOx来负责调节印度梨形孢的定殖量[13]。印度梨形孢与大麦互作过程中，大麦体内抑制细胞死亡的基因HvBI-1在接种7d后，表达量降低，当过量表达时，会减少印度梨形孢在根部定殖量，表明印度梨形孢干扰细胞死亡程序来形成共生关系[3]。在侵入的细胞中，内质网膨大，液泡破裂。同时，内质网逆境感受子bZIP60和bZIP28、未折叠蛋白反应受到抑制。半胱天冬氨酸酶缺失的拟南芥突变体中，印度梨形孢定殖量下降，细胞死亡概率也降低。表明印度梨形孢可能通过诱导内质网逆境并且抑制未折叠蛋白反应来定殖[14]。

印度梨形孢是主动杀死植物细胞还是感受到植物细胞的死亡而入侵还不得而知。但培养基成分的改变，使印度梨形孢与杨树的关系从共生转变成为敌对状态[4]。可能是培养基成分的改变，促使印度梨形孢合成某些有害物质，进而抑制杨树正常的活动。这些物质应该不会是释放出去的，因为定殖有印度梨形孢的细胞相邻的细胞生存并未受影响或伤害[8]。

2印度梨形孢与植物互作的生物学功能

2.1印度梨形孢促进植物生长

分析定殖有印度梨形孢兰花根部的miRNA的表达，发现印度梨形孢促进兰花生长和根形成，通过对接种印度梨形孢植株与未接种的miRNA表达分析，发现印度梨形孢诱导复杂的miRNA和其目标基因反应，兰花miRNA目标基因涉及激素信号、细胞壁代谢和调节转录因子，印度梨形孢通过改变兰花miRNA模式来建立复杂的过程促进植物生长[15]。研究印度梨形孢和磷对仙客来生长发育的影响，发现两者对仙客来都有促进作用，在适宜磷供应条件下，印度梨形孢促进磷的吸收从而使生长促进作用更加明显[16]。Sharma等[17]发现接种印度梨形孢的药用植物芦荟生物量和叶绿素显著提高，具有更长的根和更高的茎，根和茎的数量都有所提高。定殖印度梨形孢的芦荟微繁体100%存活，芦荟中凝胶含量增加16.5%，酚含量也上升，芦荟清除自由基的能力也增强。印度梨形孢也可以促进药用植物毛喉鞘蕊的生长[18]。

印度梨形孢培养滤液也可以促进植物的生长。Bagde等[19]发现印度梨形孢培养滤液可以促进美丽马兜玲的生长，提高叶片中马兜玲酸含量，促进根数提高20%，根长增加98%，根干重提升123%，株高提高43%，枝长增加155%，叶的数目增加79%，叶宽提高36%，生物量提升136%，马兜玲酸提高28.8%。印度梨形孢培养滤液同样可以促进青蒿的生长与其体内青蒿素含量的提高[20]、亚麻属植物生长和木酚素的增加[21]、向日葵的生长与含油量的提升[22]。

印度梨形孢细胞壁提取物可以促进土豆的块茎生成及产量的提高。进一步研究发现土豆体内Ca依靠蛋白CaM1和St-CDPK1和脂氧合酶mRNA的表达上升。外部添加Ca2+也会产生类似效果，表明细胞壁提取物中含有Ca2+[23]。而印度梨形孢的促进作用是细胞壁提取物所不能完全替代的。

印度梨形孢诱导小白菜基因表达分析，发现印度梨形孢诱导的基因涉及运输、碳水化合物代谢、激素信号、细胞壁代谢和根部形成。在印度梨形孢促进烟草生长中，HSPRO基因发挥了巨大的作用[24]。促进小白菜生长是通过促进小白菜体内生长素的合成来提升的，而拟南芥是平衡其体内的生长素含量[25]。印度梨形孢体内的磷酸转运蛋白基因(PiPT)在印度梨形孢促进植物磷吸收发挥重要作用。由于这些基因在植物外部菌丝中表达，所以印度梨形孢从土壤中吸收磷传递给寄主[26]。

2.2印度梨形孢提高植物抗逆境胁迫能力2.2.1印度梨形孢提高植物抗非生物逆境能力

印度梨形孢是从印度沙漠地区植物根系分离出来的[1]，说明印度梨形孢可以对干旱逆境下的植物起到有益作用。干旱伴随着光合作用的下降，而印度梨形孢可以使这种下降有所减缓[27]。印度梨形孢可以通过降低丙二醛含量、提高抗氧化酶活性(POD、SOD和CAT)、促进干旱相关基因表达、调节光合作用和类囊体CAS蛋白来增强白菜干旱逆境忍耐力[28]。CAS蛋白可以调节细胞质中Ca含量，进而控制气孔的闭合[29]。蛋白质组学分析接种印度梨形孢在干旱条件下蛋白质变化，发现726个蛋白斑点，分析出45种蛋白，这些蛋白涉及光合作用、活性氧清除、代谢、信号传导和植物防御反应。印度梨形孢能提高光合作用、抗氧化防御和能量运输方面蛋白质的表达水平[30]。

印度梨形孢可以减轻大麦叶片由于NaCl引起的脂质过氧化、代谢热产生、脂肪酸去饱和作用，显著提高根部抗坏血酸含量和抗氧化物酶活性[31]。大麦叶片中的K+和Na+比率也有所提高。在盐胁迫的小麦中，提高小麦水分吸收、光合色素和脯氨酸含量[32]。应用蛋白质组学分析接种有印度梨形孢的大麦在盐胁迫下蛋白质的变化，发现968个蛋白斑点，其中72个变化显著，进一步分析出51种蛋白，这些蛋白涉及光合作用、细胞抗氧化防御、蛋白质翻译与降解、能量产生、信号传导与细胞壁合成[33]。印度梨形孢最高可以在含0.4mol/LNaCl的培养基中生存，在盐胁迫下，其体内的一种类亲环素A蛋白表达量上升。这种蛋白与亲环素A在序列上有60%的类似[34]。将该种基因(PiCypA)转入烟草中，可以提高烟草对盐胁迫的耐受力，表现出与正常环境类似生长的现象[35]。这类蛋白可以同RNA结合，似乎是维持RNA稳定性。

印度梨形孢可以提高白菜对水渍的耐受力，提高白菜的产量，体内的蛋白质含量、维生素、叶绿素、可溶性糖、CAT和POD活性都有所提高[36]。印度梨形孢可以提高拟南芥在高浓度镉下的耐受力[5]。在低温地区，同样可以促进大麦的生长[37]。

2.2.2印度梨形孢提高植物抗生物逆境能力

通过印度梨形孢对小麦镰刀菌素冠腐病的影响研究发现，在离体培养的情况下，印度梨形孢对镰刀菌素并未有直接的抑制作用。单独接种镰刀菌素降低种子出苗率并导致可见的褐变和根部生长迟缓。同时接种印度梨形孢与镰刀菌素，可见症状消失，种子出苗率和根的生物量同对照相比几乎不变。镰刀菌侵入小麦，降低小麦体内抗坏血酸和谷胱甘肽水平，同时降低一些抗氧化酶活性，提高脂质过氧化。接种印度梨形孢的小麦，在镰刀菌入侵时，并未出现以上变化。印度梨形孢在一定程度上依靠提高体内抗氧化酶活性来保护寄主免受病原菌侵染[38]。印度梨形孢在离体的情况下，对黄萎病菌有直接的抑制作用。印度梨形孢可以显著降低拟南芥中黄萎病菌的扩展。接种印度梨形孢的拟南芥在黄萎病菌侵入后，并未表现出相应的症状，也未引起拟南芥逆境与防御基因的表达。来自印度梨形孢其他信号参与了拟南芥对黄萎病菌的防御过程[39]。

研究印度梨形孢对番茄抗番茄黄化曲叶病毒植株T07-4和感病品种T07-1的影响，发现印度梨形孢提高抗病相关基因的表达，促进感病植株T07-1抗病基因表达相对于抗病植株T07-4更多表达。印度梨形孢诱导感病品种T07-1对番茄黄化曲叶病毒的抗性。在黄化曲叶病毒侵染下，使发生率降低26%，病情指数降低1.25[40]。

印度梨形孢可以提高拟南芥对线虫的抵御能力，印度梨形孢分泌物和细胞壁提取物也具有类似的作用，显著影响线虫的稳定、侵染、生长与繁殖[41]。研究印度梨形孢定殖油菜对萝卜蚜选择寄主油菜的影响，分别在大棚拟自然环境和实验室人工环境下进行蚜虫双向选择试验，萝卜蚜在有印度梨形孢定殖油菜上的数量显著低于无印度梨形孢定殖的油菜。发现有印度梨形孢定殖的油菜与无印度梨形孢定殖的油菜，挥发物的种类没有变化，而挥发物的总量、a-pinene、terpinolene、camphor、p-thujene、cedrene以及p-caryophyllene在单位时间内有印度梨形孢定殖的油菜释放的量显著高于无印度梨形孢定殖的油菜[39]。

3印度梨形孢在作为生物菌肥方面应用

印度梨形孢可以产生淀粉酶与蛋白酶，为了商业应用的发展，培养基成分的筛选必不可少。利用Plackett-Burman实验设计方法，分别以淀粉酶、蛋白酶和印度梨形孢生物量作为响应量来筛选培养基重要影响因子，发现改变培养基成分，可以使淀粉酶从0.25mg·mL-1·h-1到0.45mg·mL-1·h-1，蛋白酶从0.1mg·mL-1·h-1到0.15mg·mL-1·h-1，印度梨形孢从0.8g·L-1到22.6g·L-1不等[42]。表明培养基对印度梨形孢产量及其次级代谢产物具有重要影响。Kumar等[43]在14L的发酵罐中，对印度梨形孢培养基成分及培养条件进行优化，在生长阶段获得更大生物量，在产孢阶段获得更多孢子。优化的Kaefer培养基相对于原始培养基，印度梨形孢生长能力提高100%，获得最大孢子量的时间减少了70%。

研究印度梨形孢分别与促生菌假单孢菌R62和R81共同作用于黑吉豆，发现相对于印度梨形孢单独作用，印度梨形孢与R81共同作用对黑吉豆的促生作用更加明显。印度梨形孢与短小芽孢杆菌共同作用于植物时，比单独某个菌种作用于植物具有更强的促进作用[44]。马铃薯培养基(PDB)是印度梨形孢发酵常用培养基，而短小芽孢杆菌在PDB中无法生长，这就限制了印度梨形孢复合菌肥的研制。利用椰子产业废弃物椰子水进行印度梨形孢菌肥的发酵，采用经济实惠的椰子水可以共同培养印度梨形孢与短小芽孢杆菌，这为大规模生产印度梨形孢菌肥提供了可能。

与液体菌肥相比，印度梨形孢固体菌肥在孢子效力、细胞生存能力、运输和处理过程具有不可比拟的优势。Tripathi等[45]探究印度梨形孢作为生物菌剂的载体，他们分别利用滑石粉、粘土、木屑和生物有机物作为载体进行研究，发现以滑石粉为载体，在微生物浓度、贮存温度和生物活性方面具有更强优势。印度梨形孢与滑石粉以5%的质量比进行混合，最为稳定和有效，在30℃下可以保持108CFU·g-1，有效期可以延长至180d。然后将以滑石粉为载体的菌剂作用于植物，研究在温室条件下作用于四季豆的最佳剂量。Varma[1]等在印度梨形孢发酵后，将发酵液通过双层纱布过滤得到印度梨形孢菌丝，运用亚硫酸镁作为载体与其进行混合，以2%的质量比混合，印度梨形孢活性最有效并且稳定。平均菌落数在109以上，湿度为20%。

以上研究为印度梨形孢商业化应用奠定了良好的基础。在印度梨形孢发酵以及后期载体的选择方面推进了其商业化应用进程。印度梨形孢可以作为生物菌肥更好地为农业发展做出贡献。

[参考文献]

[1]Varma A,Chordia P,Bakshi M,etal.Piriformosporaindica[J].P Indica,2013,33:1500.

[2]Newman E I,Reddell P.The distribution of mycorrhizas among families of vascular plants [J].New Phytologist,1987,106:745～751.

[3]Deshmukh S,Hückelhoven R,Schäfer P,etal.The root endophytic fungusPiriformosporaindicarequires host cell death for proliferation during mutualistic symbiosis with barley[J].Proc Natl Acad Sci,USA,2006,103:18450～18457.

[4]Kaldorf M,Koch B,Rexer K H,etal.Patterns of interaction betweenPopulusEsch5 andPiriformosporaindica:a transition from mutualism to antagonism[J].Plant Biology,2005,7:210～218.

[5]Peškan-Berghöfer T,Shahollari B,Giong P H,etal. Association ofPiriformosporaindicawithArabidopsisthalianaroots represents a novel system to study beneficial plant-microbe interactions and involves early plant protein modifications in the endoplasmic reticulum and at the plasma membrane[J].Physiologia Plantarum,2004,122:465～477.

[6]Shahollari B,Varma A,Oelmüller R.Expression of a receptor kinase inArabidopsisroots is stimulated by the basidiomycetePiriformosporaindicaand the protein accumulates in Triton X-100 insoluble plasma membrane microdomains[J].Journal of Plant Physiology,2005,162:945～958.

[7]Camehl I,Sherameti I,Venus Y,etal.Ethylene signalling and ethylene-targeted transcription factors are required to balance beneficial and nonbeneficial traits in the symbiosis between the endophytic fungusPiriformosporaindicaandArabidopsisthaliana[J].New Phytologist,2010,185:1062～1073.

[8]Schäfer P,Pfiffi S,Voll L M,etal.Manipulation of plant innate immunity and gibberellin as factor of compatibility in the mutualistic association of barley roots withPiriformosporaindica[J].Plant Journal,2009,59:461～474.

[9]Sherameti I,Venus Y,Drzewiecki C,etal.PYK10,a β-glucosidase located in the endoplasmatic reticulum,is crucial for the beneficial interaction betweenArabidopsisthalianaand the endophytic fungusPiriformosporaindica[J].Plant Journal,2008,54:428～439.

[10]McConn M,Creelman R A,Bell E,etal.Jasmonate is essential for insect defense inArabidopsis[J].Proc Natl Acad Sci,USA,1997,94:5473～5477.

[11]Rafiqi M,Jelonek L,Akum N F,etal.Effector candidates in the secretome ofPiriformosporaindica,a ubiquitous plant-associated fungus[J].Frontiers in Plant Science,2013,4:228.

[12]Vadassery J,Ritter C,Venus Y,etal.The role of auxins and cytokinins in the mutualistic interaction betweenArabidopsisandPiriformosporaindica[J].Molecular Plant-Microbe Interactions,2008,21:1371～1383.

[13]Nongbri P L,Johnson J M,Sherameti I,etal.Indole-3-acetaldoxime-derived compounds restrict root colonization in the beneficial interaction betweenArabidopsisroots and the endophytePiriformosporaindica[J].Molecular plant-microbe interactions,2012,25:1186～1197.

[14]Qiang X,Zechmann B,Reitz M U,etal.The mutualistic fungusPiriformosporaindicacolonizesArabidopsisroots by inducing an endoplasmic reticulum stress-triggered caspase-dependent cell death [J].Plant Cell,2012,24:794～809.

[15]Ye W,Shen C H,Lin Y,etal.Growth promotion-related miRNAs in oncidium orchid roots colonized by the endophytic fungusPiriformosporaindica[J].Plos One,2014,9:e84920.

[16]Ghanem G,Ewald A,Zerche S,etal.Effect of root colonization withPiriformosporaindicaand phosphate availability on the growth and reproductive biology of aCyclamenpersicumcultivar[J].ScientiaHorticulturae,2014,172:233～241.

[17]Sharma P,Kharkwal A C,Abdin M Z,etal.Piriformosporaindicaimproves micropropagation,growth and phytochemical content ofAloeveraL. plants [J].Symbiosis,2014,64:11～23.

[18]Das A,Tripathi S,Varma A.Invitroplant development and root colonization ofColeusforskohliibyPiriformosporaindica[J].World J Microbiol Biotechnol,2014,30:1075～1084.

[19]Bagde U S,Prasad R,Varma A.Impact of culture filtrate ofPiriformosporaindicaon biomass and biosynthesis of active ingredient aristolochic acid inAristolochiaelegansMart [J].International Journal of Biology,2014,6:29～37.

[20]Sharma G,Agrawal V.Marked enhancement in the artemisinin content and biomass productivity inArtemisiaannuaL.shoots co-cultivated withPiriformosporaindica[J].World Journal of Microbiology and Biotechnology,2013,29:1133～1138.

[21]Kumar V,Rajauria G,Sahai V,etal.Culture filtrate of root endophytic fungusPiriformosporaindicapromotes the growth and lignan production ofLinumalbumhairy root cultures[J].Process Biochemistry,2012,47:901～907.

[22]Bagde U S,Prasad R,Varma A.Influence of culture filtrate ofPiriformosporaindicaon growth and yield of seed oil inHelianthusannus[J].Symbiosis,2011,53:83～88.

[23]Upadhyaya C P,Gururani M A,Prasad R,etal.A cell wall extract fromPiriformosporaindicapromotes tuberization in potato (SolanumtuberosumL.) via enhanced expression of Ca2+signaling pathway and lipoxygenase gene [J].Appl Biochem Biotechnol,2013,170:743～755.

[24]Schuck S,Camehl I,Gilardoni P A,etal.HSPRO controls earlyNicotianaattenuataseedling growth during interaction with the fungusPiriformosporaindica[J].Plant Physiology,2012,160:929～943.

[25]Lee Y C,Johnson J M,Chien C T,etal.Growth promotion of chinese cabbage andArabidopsisbyPiriformosporaindicais not stimulated by mycelium-synthesized auxin[J].Molecular Plant-Microbe Interactions,2011,24:421～431.

[26]Yadav V,Kumar M,Deep D K,etal.A phosphate transporter from the root endophytic fungusPiriformosporaindicaplays a role in phosphate transport to the host plant[J].Journal of Biological Chemistry,2010,285:26532～26544.

[27]Sherameti I,Tripathi S,Varma A,etal.The root-colonizing endophytePiriformosporaindicaconfers drought tolerance inArabidopsisby stimulating the expression of drought stress-related genes in leaves[J].Molecular Plant-Microbe Interactions,2008,21:799～807.

[28]Sun C,Johnson J M,Cai D,etal.Piriformosporaindicaconfers drought tolerance in Chinese cabbage leaves by stimulating antioxidant enzymes,the expression of drought-related genes and the plastid-localized CAS protein[J].Journal of Plant Physiology,2010,167:1009～1017.

[29]Nomura H,Komori T,Kobori M,etal.Evidence for chloroplast control of external Ca2+-induced cytosolic Ca2+transients and stomatal closure[J].Plant Journal,2008,53:988～998.

[30]Ghabooli M,Khatabi B,Ahmadi F S,etal.Proteomics study reveals the molecular mechanisms underlying water stress tolerance induced byPiriformosporaindicainbarley[J].Journal of Proteomics,2013,94:289～301.

[31]Baltruschat H,Fodor J,Harrach B D,etal.Salt tolerance of barley induced by the root endophytePiriformosporaindicais associated with a strong increase in antioxidants[J].New Phytologist,2008,180:501～510.

[32]Zarea M J,Hajinia S,Karimi N,etal.Effect ofPiriformosporaindicaandAzospirillumstrains from saline or non-saline soil on mitigation of the effects of NaCl [J].Soil Biol and Biochem,2012,45,139～146.

[33]Alikhani M,Khatabi B,Sepehri M,etal.A proteomics approach to study the molecular basis of enhanced salt tolerance in barley (HordeumvulgareL.) conferred by the root mutualistic fungusPiriformosporaindica[J].Molecular Biosystems,2013,9:1498～1510.

[34]Trivedi D K,Bhatt H,Johri A,etal.Sequence-specific1H,13C and15N NMR assignments of Cyclophilin A like protein fromPiriformosporaindicainvolved in salt stress tolerance[J].Biomolecular NMR assignments,2013,7:175～178.

[35]Trivedi D K,Bhatt H,Pal R K,etal.Structure of RNA-interacting Cyclophilin A-like protein fromPiriformosporaindicathat provides salinity-stress tolerance in plants[J].Scientific Reports,2013,3:3001.

[36]Yang Y Z,Zhang J M,Zhang Y,etal.Effects ofPiriformosporaindicaon chinese cabbage production and resistance to waterlogged stress [J].Journal of Chemical and Pharmaceutical Research,2013,5:520～524

[37]Murphy B R,Doohan F M,Hodkinson T R.Yield increase induced by the fungal root endophytePiriformosporaindicain barley grown at low temperature is nutrient limited [J].Symbiosis,2014,62:29～39.

[38]Rabiey M,Ullah I,Shaw M W.The endophytic fungusPiriformosporaindicaprotects wheat from fusarium crown rot disease in simulated UK autumn conditions[J].Plant Pathology,2015,64:1029～1040.

[39]Sun C,Shao Y,Vahabi K,etal.The beneficial fungusPiriformosporaindicaprotectsArabidopsisfromVerticilliumdahliaeinfection by downregulation plant defense responses[J].BMC Plant Biology,2014,14:268～283.

[40]Wang H,Zheng J,Ren X,etal.Effects ofPiriformosporaindicaon the growth,fruit quality and interaction with tomato yellow leaf curl virus in tomato cultivars susceptible and resistant to TYCLV[J].Plant Growth Regulation,2015,76:303～313.

[41]Daneshkha R,Cabello S,Rozanska E,etal.Piriformosporaindicaantagonizes cyst nematode infection and development inArabidopsisroots [J],Journal of Experimental Botany,2013,64:3763～3774.

[42]Swetha S,Varma A,Padmavathi T.Statistical evaluation of the medium components for the production of high biomass,α-amylase and protease enzymes byPiriformosporaindicausing Plackett-Burman experimental design[J].Biotech,2014,4:439～445.

[43]Kumar V,Sahai V,Bisaria V S.High-density spore production ofPiriformosporaindica,a plant growth-promoting endophyte,by optimization of nutritional and cultural parameters[J].Bioresource Technology,2011,102:3169～3175.

[44]Anith K N,Sreekumar A,Sreekumar J.The growth of tomato seedlings inoculated with co-cultivatedPiriformosporaindicaandBacilluspumilus[J].Symbiosis,2015,65:9～16.

[45]Tripathi S,Das A,Chandra A,etal.Development of carrier-based formulation of root endophytePiriformosporaindicaand its evaluation onPhaseolusvulgarisL.[J].World Journal of Microbiology and Biotechnology,2015,31:337～344.

[收稿日期]2016-03-17

[基金项目]湖北省生物菌肥工程技术研究中心资助项目(GCZX2012042)。

[作者简介]朱志炎(1989-)，男，硕士生，研究方向为植物生物技术。通信作者：田志宏,zhtian@yangtzeu.edu.cn。

[中图分类号]Q949.329

[文献标识码]A

[文章编号]1673-1409(2016)15-0053-06

[引著格式]朱志炎，毛琳琳，何勇，等.印度梨形孢(Piriformosporaindica)的生物学特性及对植物生长的互作效应研究进展[J].长江大学学报(自科版) ，2016，13(15)：53～58.