食果鸟类对红楠种子的传播作用

潘扬, 徐丹, 鲁长虎*, 熊天石 罗芳 傅文源



食果鸟类对红楠种子的传播作用

潘扬1,†, 徐丹1,†, 鲁长虎1,*, 熊天石1, 罗芳1, 傅文源2

1. 南京林业大学, 南方现代林业协同创新中心, 南京 210037 2. 梅花山国家级自然保护区管理局, 龙岩364207

肉质果植物通常依赖食果鸟类等取食果实后经消化道过程传播种子, 以完成种群的更新。红楠()是亚热带森林的代表性种类, 其果实具有依赖鸟类等动物取食后传播的特点。2012年、2013年在梅花山国家级自然保护区, 研究了鸟类对红楠果实的取食及种子的传播作用。结果如下: 取食红楠种实的鸟类共计18种, 其中整吞果实的鸟类12种, 啄取果肉的鸟类5种, 啄食种子的鸟类1种。整吞果实鸟类中4种鹎科和2种鸦科鸟类访问频次和取食量较大, 是主要的种子传播者。鸟类主要以呕吐方式传播种子。取食后初停栖点与母树距离及地面种子散布地点的分析结果表明, 鸟类可以远距离扩散种子。地面种实可被啮齿动物或蚁类再次捕食或搬运。研究表明, 红楠可以借助鸟类实现种子传播和种群更新。

食果鸟类; 红楠; 种子传播; 梅花山国家级自然保护区

1 前言

肉质果(核果、浆果等)植物在果实成熟后, 会吸引食果实鸟类等动物在树冠上取食, 随后果实经过鸟类消化道后果肉被消化, 而种子被呕出或随粪便排出, 植物以此达到种子扩散的目的[1]。尽管成熟后的肉质果也会自然落在母树附近地表, 而且掉落地面的果实外包裹的果肉可能被真菌、昆虫等捕食, 随后种子也可能萌发, 然而动物消化道过程可能对种子萌发更为有利[2], 同时食果动物对种子的较长距离搬运、扩散能使植物占据新的生境, 增加种群的更新机会, 在进化上是有益的[3]。

樟科(Lauraceae)植物果实多为浆果、核果等典型的肉质果, 成熟后会吸引鸟类等动物取食, 是依赖动物进行种子传播、扩散的类型[4]。国内外对不同樟科树种的种子扩散有过相关报道, 如山胡椒属植物[5]、奥寇梯木属植物[6]、楠属的湘楠()[7]等, 这些树种均在果实成熟后依赖鸟类取食而进行扩散。

红楠()隶属樟科、润楠属, 是亚热带森林中主要的建群树种和伴生树种, 而且具有重要的经济价值[8]。红楠果实为球形浆果, 成熟期为9—12月, 直径8.46—10.04mm, 果实千粒重为361—400g, 具有较大的重量, 因此红楠果实不会借助风力离开母树到达更远的地方; 同时果实初期为绿色, 成熟转变至黑紫色, 这符合吸引食果鸟类等动物取食后传播的特征。虽然红楠种群的分布、更新格局[9–10]已有报道, 但其依赖鸟类传播的过程并不清楚。因此, 本研究主要以福建梅花山国家级自然保护区的红楠种群为研究对象, 试图了解食果鸟类对红楠种子的取食和扩散过程。

2 研究地与研究方法

2.1 研究地自然概况

梅花山国家级自然保护区(25°15′—25°35′N, 116°45′—116°57′E)地处福建西南部, 保护区东西长为20 km, 南北宽为19 km, 总面积22168.5 hm2, 主要保护典型的亚热带山地自然生态系统及其珍稀濒危动植物。保护区隶属全球具有重要意义的生物多样性和生态过程的陆地生态系统生态区, 也是中国陆地优先保护生态系统重点区域[11]。樟科植物是亚热带森林的代表性植被, 润楠属是该科的一个主要组成成分, 保护区共分布8种[12], 其中红楠的主要分布在海拔500—1200 m范围内[13], 在沟谷林中常成为优势种或亚优势种。保护区地处中亚热带的南缘, 为中亚热带与南亚热带的过渡地带, 年气温为13—18℃, 日均温≥10 ℃的年活动积温4500— 5100 ℃, 年降水量1700—2200 mm, 相对湿度70%—96%, 霜期15—25 d。

研究样地设在保护区内上杭县古田镇步云乡崇头自然村的红豆杉园, 海拔900—1200m。该地点也是当地著名的国家森林公园、生态旅游区。植被类型为常绿阔叶林和竹林, 主要优势乔木除红楠外, 还有南方红豆杉(var.)、福建柏()、深山含笑()和毛竹()等; 优势草本有镰状楼梯草()、络石()、常春藤()和淡竹叶()等[14]。生态园总面积15 hm2, 由两类生境斑块组成, 阔叶林斑块和竹林斑块, 阔叶林斑块被竹林所环绕, 红楠在这两个类型的斑块中均有分布。

2.2 鸟类对红楠种实的取食

野外工作分别于2012年、2013年的10月—12月进行, 以红楠浆果果皮开始变黑、逐渐进入果熟期时, 开始观察鸟类对红楠果实、种子的取食, 直至树上的黑色果实完全消失为止。选取结实量较大、有利于选择观察位置的4棵母树作为目标树。观察点位于南面上坡位处的竹阔边缘林窗空地, 该处视野较好, 能同时观察下坡位4棵目标母树的鸟类访问情况, 且不影响鸟类取食。观测时间为每天早上6:30—9:00、下午15:30—17:00。采用Safari10×26倍变焦双筒望远镜, 辅以单筒望远镜, 观察并记录食果鸟类的取食信息。在观察记录时, 当 1种食果鸟飞至1棵红楠树冠并至少取食1颗果实时, 即记录该种鸟取食 1次。若一群鸟同时取食时, 则选择观察视野最好的1只鸟进行观察。此外, 每隔5 d进行一次树下的全天候观测(6:30—17:00), 记录所有动物的访问情况。观察期间同时对红楠林木下地面动物的活动进行记录, 了解地面取食红楠果实的鸟类等情况。

详细记录的鸟类取食信息包括: 种类、取食频次(观察期间所记录每种鸟类的取食总次数; 鸟类飞至母树取食种实并离开记为1次取食频次)、每次取食时间及取食量(颗)、取食方式(整吞果实、啄食果肉或取食种子)、取食部位、取食基质等。当1种鸟类取食完离开母树时, 并及时记录鸟类初停栖点与红楠母树的距离、栖停生境等。

3 结果与分析

3.1 取食种实的鸟类种类

2012年和2013年在野外共观察85天(其中16个全天), 记录到取食红楠种实的鸟类总共有18种, 隶属于2目8科。从取食基质上看, 鸡形目雉科的2种鸟类仅在地面觅食果实和种子; 虎斑地鸫()、小黑领噪鹛()、黑领噪鹛()等3种体型较大的鸟类除在树上取食外, 也可见在地面上取食; 其余鸟类均在树上取食。

根据鸟类取食果实的方式, 可以分为3类:

(1)整吞果实: 停留在树冠上或者在地面直接吞食果实, 共12种, 包括雉科2种; 鹎科5种, 分别是领雀嘴鹎()、红耳鹎()、栗背短脚鹎()、绿翅短脚鹎()和黑鹎(); 鸦科2种, 红嘴蓝鹊()和灰树鹊(); 画眉科2种, 小黑领噪鹛()和黑领噪鹛(); 鸫科1种, 即虎斑地鸫()。

(2)啄食果肉: 啄破果皮仅取食果肉和汁液, 共5种, 包括山雀科2种, 黄腹山雀()和大山雀(); 山椒鸟科2种, 赤红山椒鸟()和灰喉山椒鸟(); 画眉科1种, 即灰眶雀鹛()。

(3)取食种子: 啄开果肉, 将1个或多个种子啄进嘴里并吞下, 仅1种鸟类, 即普通鳾()。

3.2 鸟类取食频次及取食量

野外观察表明, 整吞果实的鸟类除了雉科2种鸟类消化果肉和种子外, 其余10种只消化果肉, 呕出或随粪便排出种子, 对红楠具有潜在传播作用。

对2年内访问母树最多、取食量最大的6种整吞鸟类的取食频次和取食量进行统计(表2): 2012年,黑鹎、领雀嘴鹎、红嘴蓝鹊是红楠的主要取食者, 取食强度由高到低依次为黑鹎、红嘴蓝鹊和领雀嘴鹎; 2013年, 黑鹎、红嘴蓝鹊和领雀嘴鹎的取食频次较高; 同时黑鹎在这2年内取食频次均最高, 占到每年总取食频次的绝大多数, 成为红楠最主要的取食者。

表1 取食红楠种实的鸟类种类

表2 主要取食鸟类的取食频次、平均取食时间和取食量

这6种具有潜在传播作用的鸟类分属于鹎科和鸦科(表2), 研究地的鹎科鸟类, 尤其是黑鹎, 整个白天基本不分时段都在母树林内活动并取食红楠果实, 而鸦科鸟类集中在早上和傍晚取食红楠, 取食高峰一般集中于7:00至8:30, 但取食高峰的出现时间视天气情况而改变。

3.3 鸟类取食后初停距离

不同鸟类取食果实后飞离母树的初停栖点与母树的距离有较大差异(表3), 鹎科的4种鸟类取食后至首次停歇地的飞行距离明显低于另外2种鸦科鸟类。鸦科鸟类体型较大、活动范围广, 能将种子带离至母树较远的距离, 比如母树林周围的竹林; 而鹎科鸟类的活动范围相对较小, 以主要取食者黑鹎为例, 其活动范围大都集中在阔叶林和竹阔混交林, 未能将大部分种子散布至远离母树的区域。鸟类在红楠树冠中吞食果实后, 有时即在母树树冠上停栖, 有时飞至母树周围的枫香()、栲树()等树上, 或飞至附近人工竹林内停歇。

表3 6种主要鸟类取食红楠果实后离开母树的初停距离

在这些鹎类和鸦科食果鸟类常栖息或活动的树木下方地面上, 散落着较多表面洁净、无果肉包裹的红楠种子, 同时研究区鸟粪的收集观察中未发现带有红楠种子的粪便, 因此可以推断这些整吞的食果鸟类均以呕出种子的方式传播红楠种子。

4 讨论

4.1 红楠果实特点及鸟类的传播作用

植物为适应动物传播而进化出了一系列适应特征, 比如果实和种子的颜色、大小、形状、展现方式、化学成分、成熟时间等[15]。果实成熟后的颜色通常为红色或黑色, 是引诱鸟类取食和传播种子的最常见形式[16]。红楠果实成熟时呈醒目的黑紫色, 而果梗呈红色, 这形成的巨大颜色反差可能促使红楠果实更易被鸟类发现。

被整吞下的果实经过消化道过程后, 果肉基本被消化, 裸露种子或带有部分果肉的种子通过呕吐或随粪便排出体外, 这种方式有利于部分种子到达适宜萌发的生境中, 实现对果实植物的有效传播[17]。访问红楠母树的16种鸟类中, 整吞果实的有10种, 从取食频次分析, 其中鹎科的黑鹎、领雀嘴鹎和鸦科的红嘴蓝雀是红楠最主要的取食者和传播者(表2), 这些整吞的食果鸟类均以呕出种子的方式传播红楠种子。而非整吞果实的鸟类在衔取果实过程中丢落的果实、衔取后未吃完而剩余的果实, 以及被衔取的果实在果肉被啄食后仅剩下的种子, 这些种实也可能被传播至不同的生境中去[18]。

鸟类对种子的搬运距离往往影响传播价值, 然而在野外很难直接观察到鸟类到底将红楠种子传播至多远。本研究中, 尽管食果鸟类的初停距离都离母树不太远(表3), 但在距红楠种源地远达百米之外的农田埂边, 多次发现鸟类呕吐出的裸露红楠种子, 说明鸟类整吞果实后能远距离搬运红楠种子, 这对红楠天然更新和种群扩展具有意义。

4.2 地面果实和种子的命运

地面果实和种子既可来源于种子雨, 也可来源于动物的传播, 如果实可以通过取食震落、种子经过动物消化道排出或被呕出至地面[19]。地面动物除鸟类外, 啮齿类和蚁类也会对果实和种子进行捕食或搬运。研究样地常可发现小型啮齿类取食地面红楠果实遗留的痕迹, 这些啮齿类多是直接以种子为食而非果肉, 对种子的消耗很大。同时2013年野外研究期间, 采用鼠笼法对捕获的3种鼠类黄胸鼠()、褐家鼠()和针毛鼠()进行红楠种实喂养验证试验, 可以确定啮齿类是种子捕食者。然而鉴于啮齿类通常有贮食行为, 是否对红楠种子有贮藏和传播作用需要进一步验证。野外观察同样发现3种蚁类对落在地面红楠果实的果肉有取食行为, 且有搬运行为, 这些蚁类是博白双节行军蚁()、异色小家蚁()和梅花山大头蚁()。鉴于蚁类的搬运通常将种子运送至有利于种子萌发的小生境内[1], 本研究地蚂蚁的搬运是否有益于红楠地面种子的扩散和萌发, 还需进一步探究。

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Effect of frugivorous birds on the seed dispersal of

PAN Yang1,†, XU Dan1,†, LU Changhu1,*, XIONG Tianshi1, LUO Fang1, FU Wenyuan2

1. Collaborative Innovation Center of Sustainable Forestry in Southern China, Nanjing Forestry University, Nanjing 210037, China 2. Administration Bureau of the Meihuashan National Nature Reserve, Longyan 364207, China

Fleshy-fruit plantsgenerally rely on frugivorous birds for dispersing their seeds to safe sites for establishment, and these birds often consume and transport seeds through their guts in this process.is a bird-dispersal dependent tree species, which mainly distributes in subtropical evergreen broad-leaved forest. Bird foraging and dispersing behavior of this plant have been researched in the autumn of 2012 and 2013, in Fujian Meihuashan National Nature Reserve. The results showed thatattracted 18 species of frugivorous birds to feed on fruit, including 12 species of birds swallowing the whole fruit, 5 species of birds only pecking the pulp, and just one species of birds eating the seed. There were four bird species from Pycnonotidae and two species from Corvidae which swallowed the whole fruit with the highest visiting frequency and largest foraging amount of fruit, which were considered the primary seed dispersers of. These birds dispersed seeds primarily by regurgitating them to the ground. Analysis based on the distance from bird first-flying stopping sites to mother trees after their foraging behavior and the deposited sites of cleaned seeds dispersed on the ground, indicated that these frugivorous birds could disperse seeds ofin long distance. In addition, fruits and seeds on the ground also could be predated or transported secondarily by rodents or ants. Our research highlighted the importance of frugivorous birds in seed dispersal and regeneration of.

;frugivorous birds; seed dispersal; Meihuashan National Nature Reserve

10.14108/j.cnki.1008-8873.2017.02.009

Q958.1

A

1008-8873(2017)02-063-05

2015-11-10;

2016-01-02

江苏高校优势学科建设工程项目(PAPD); 江苏省研究生培养创新工程项目(CXZZ12_0548)资助

潘扬(1988—), 女, 安徽安庆人, 博士研究生, 主要从事动物生态、动植物关系等研究, E-mail: panyang29@126.com;†共同第一作者

鲁长虎(1966—), 男, 教授, 研究方向为动植物相互关系和湿地动物多样性保护等, E-mail: luchanghu@njfu.com.cn

潘扬, 徐丹, 鲁长虎, 等. 食果鸟类对红楠种子的传播作用[J]. 生态科学, 2017, 36(2): 63-67.

PAN Yang, XU Dan, LU Changhu, et al. Effect of frugivorous birds on the seed dispersal of[J]. Ecological Science, 2017, 36(2): 63-67.