红瘰疣螈玉龙雪山种群的两性异形

姚冲学，和荣华，黄元，吕婷，王智红，梁良，肖剑，陈明勇*

(1.云南大学生命科学学院，昆明650091； 2.云南玉龙雪山省级自然保护区管护局，云南丽江674100)

两性异形是指同一物种雌雄个体在体型、颜色和局部形态特征等方面存在差异的现象，普遍存在于整个动物界(Darwin，1871；Shine，1989；Andersson，1994)。两性异形自提出以来，在无脊椎动物、鱼类、两栖类、鸟类、哺乳动物等不同物种中得到验证。两性异形一方面与雌性增加子代输出或雄性增加交配次数的繁殖利益相关，属性选择压力因素(郑荣泉等，2002)；另一方面与两性食性的分离、生活史、寿命或死亡率的差异，栖息环境，以及性成熟个体分配物质和能量的两性差异相关，属非性选择压力因素(Cooper &Vitt，1989)。两栖类在形态、栖息地和生活史上具有丰富的多样性，两性异形在两栖类中较明显(杨大同，1991)。因此，对特定两栖类物种进行两性形态差异分析，不仅有助于了解该物种两性异形的产生机制，同时对于了解物种不同性别个体的繁殖对策、繁殖投入和进化选择压力具有重要意义(胡一中等，2015)。近年来对两栖类两性异形的研究得到广泛的关注，但是主要集中在无尾目Anura，如多疣狭口蛙Kaloulaverrucosa(贺佳飞等，2006)、滇蛙Nidiranapleuraden(李旭等，2006)、凹耳臭蛙Odorranatormota(陈旭等，2013)、花背蟾蜍Strauchbuforaddei(宫铃，师玉环，2016)、沼水蛙Hylaranaguentheri(叶志强等，2016)、中华蟾蜍Bufogargarizans(邵晓忠，师玉环，2017)、康县隆肛蛙Nanoranakangxianensis(黄棨通，龚大洁，2018)、大蹼铃蟾Bombinamaxima(姚冲学等，2019)等。而有尾目Caudata仅涉及少数物种，如广西瘰螈Paramesotritonguangxiensis(马军等，1999)、新疆北鲵Ranodonsibiricus(王秀玲等，2006)、东方蝾螈Cynopsorientalis(谢朝晖等，2011)、太白山溪鲵Batrachuperustaibaiensis(赵虎等，2017)等。

红螺疣螈Tylototritonshanjing隶属有尾目蝾螈科Salamandridae疣螈属Tylototriton，为国家Ⅱ级重点保护野生动物。常栖息于海拔1 000～2 100 m的低山、中山地带，农村村舍和农田环境中，繁殖季节为5—8月。背部及体侧棕黑色；头部、四肢、尾部、肛周、嵴棱和瘰疣等均为红棕色或黑红色。雄螈泄殖腔孔纵裂长于雌螈，内壁为绒毛状或颗粒状小乳突；雌螈泄殖腔孔隆起略成丘状，近圆形，内壁呈褶状(杨大同，饶定齐，2008)。对该物种的研究主要见于繁殖生态初步观察(李骏等，2012)、外周血细胞组织学观察(宋绍萍，杨国辉，2014)、消化系统和呼吸系统的解剖观察(苏云川等，2014)、陆地求偶交配模式研究(倪宝森等，2015)以及排泄系统和生殖系统组织学研究(彭东燕等，2015)等方面。胡明友等(2013)将云南腾冲和墨江两地红瘰疣螈成体进行了外部形态特征比较，但未进行两性异形研究。对红瘰疣螈两性异形进行研究，可以为后续研究其性选择和进化机制提供更多的基础资料。

1 材料和方法

1.1 实验材料和方法

2018年6—8月采自云南丽江玉龙雪山的32只红瘰疣螈成体(17♂，15♀)，采用上海恒量电子数显游标卡尺(精确度为0.01 mm)测量以下13项外部形态特征：(1)全长(total length，TL)：自吻端至尾末端的长度；(2)头体长(head-body length，HBL)：自吻端至肛孔后缘的长度；(3)头长(head length，HL)：自吻端至颈褶或口角(无颈褶者)的长度；(4)头宽(head width，HW)：头或颈褶左右两侧之间的最大距离；(5)吻长(snout length，SL)：自吻端至眼角前之间的距离；(6)眼间距(interorbital space，IOS)：左右上眼睑内侧缘之间的最窄距离；(7)眼径(diameter of eye，DE)：与体轴平行的眼的直径；(8)尾长(tail length，TIL)：自肛孔后缘至尾末端的长度；(9)尾高(tail height，TH)：尾上、下缘之间的最大宽度；(10)尾宽(tail width，TW)：尾基部即肛孔两侧之间的最大宽度；(11)前肢长(length of foreleg，LF)：自前肢基部至最长指末端的长度；(12)后肢长(length of hind leg，LHL)：自后肢基部至最长趾末端的长度；(13)腋至胯距(space between axilla and groin，SBAG)：自前肢基部后缘至后肢基部前缘之间的距离(费梁，1999)。

用剪蹼法标记已捕捉的个体，以免重复捕捉，测量标记后放回原处(陈旭等，2013)。

1.2 数据处理方法

采用Excel和SPSS 23.0处理数据。首先用Kolmogorov-Smirnov和Levene分别检测所有数据的正态性和方差同质性。独立样本t检验比较两性全长的相关性。当测量数据符合正态性和方差同质性时，相关分析采用Pearson检验，否则用Spearman检验。当局部形态特征与全长显著相关时，以全长为协变量，做单因素协方差分析，最后将两性异形差异明显且与全长显著相关的形态特征与全长做一元线性回归分析。描述统计值用平均值±标准误(Mean±SE)表示，显著性水平设置为α=0.05。

两性异形指数=1-体型较小性别的平均全长/体型较大性别的平均全长(Gibbons &Lovich，1990)。

2 结果

经Kolmogorov-Smirnov和Levene检验得知，所有13项特征均符合正态性和方差齐性(P>0.05)，所以相关分析采用Pearson检验。结果显示：除了雌性头宽(r=0.382，P=0.160>0.05)、尾高(r=-0.091，P=0.747>0.05)、尾宽(r=0.163，P=0.561>0.05)和腋至胯距(r=0.514，P=0.050)外，其他形态特征均与全长具有显著或极显著相关性(表1)。

表1 红瘰疣螈雌雄成体各项形态特征与全长的相关性Table 1 Correlation between morphological characteristics and total length of male and female adult Tylototriton shanjing

描述统计结果显示：红瘰疣螈雌性平均全长为160.72 mm±3.02 mm(n=17)，雄性平均全长为138.58 mm±3.02 mm(n=15)，两性间全长平均值相差22.14 mm，且雌性大于雌性，雌雄全长比为1.160，两性异形指数为0.138。雌雄平均值比除了全长(1.160)、头体长(1.118)和尾长(1.120)差异稍大外，雌性其他形态特征的平均值均略大于雄性(表1)，由此可见，红瘰疣螈属于雌性成体大于雄性成体的两栖类。独立样本t检验的结果显示，红瘰疣螈雌雄成体的全长(t=0.007，P<0.001)在两性间的差异有高度统计学意义(表2)。

以全长为协变量，单因素协方差分析结果表明，红瘰疣螈的头体长(F=4.458，P<0.05)、头长(F=9.459，P<0.05)、吻长(F=4.304，P<0.05)、尾长(F=4.492，P<0.05)和前肢长(F=6.403，P<0.05)在两性间的差异有统计学意义。而头宽(F=0.787，P>0.05)、眼间距(F=0.006，P>0.05)、眼径(F=0.856，P>0.05)、尾高(F=0.029，P>0.05)、尾宽(F=0.563，P>0.05)、后肢长(F=2.560，P>0.05)、腋至胯距(F=0.158，P>0.05)在两性间的差异无统计学意义(表2)。

将头体长、头长、吻长、尾长和前肢长分别与全长做一元线性回归分析，结果表明，雌性的尾长(0.59)和前肢长(0.10)的斜率大于雄性，而头体长(0.41)、头长(0.10)和吻长(0.02)的斜率小于雄性。说明雌性的尾长和前肢长随全长的生长速率大于雄性，而头体长、头长和吻长随全长的生长速率小于雄性(图1)。

图1 红瘰疣螈雌雄成体形态特征与全长的关系Fig.1 The relationship between morphological characteristics and total length of male and female adult Tylototriton shanjing

3 结论

现有3种假说用于解释动物的两性异形：(1)性选择假说：性选择是雄性个体向较大体型进化的驱动力(Darwin，1871)。在配偶竞争中，个体较大的一方可通过雄性斗争占据优势，从而增加交配的成功率，因此性选择促使雄性个体向体型较大方向发展(胡一中等，2015)。(2)生育力选择假说：生育力选择是雌性个体向较大体型发展的主要动力(Darwin，1871)。与雄性相比，雌性需要更大的腹腔以增大怀卵量，因而个体大的雌性将具有更大的生育力和繁殖输出(Darwin，1871；Shine，1979)。(3)生态位分离假说：两性个体在生态位上的分离与差异是两性异形出现的原因(Shine，1989)。两栖动物两性异形有3种模式：(1)雌性成体比雄性成体大；(2)雌性成体比雄性成体小；(3)两性大小基本同形。本研究结果显示，红螺疣螈玉龙雪山种群属第一种模式，即雌性成体大于雄性成体且两性差异较大的两栖类，符合生育力选择假说。红螺疣螈成体形态差异较大，导致其两性异形的原因可能是只有大的雌性个体才能有更大的腹腔来增大怀卵量，从而具有更大的生育力和繁殖输出，才能保证繁衍后代的成功率。同时，红瘰疣螈繁殖过程与无尾两栖类不同，在繁殖过程中没有抱对(李骏等，2012)，所以雄性不需要发达和强健的四肢来增强抱对的成功率，雄性个体较雌性小也能正常繁殖。

表2 红瘰疣螈雌雄成体形态特征的两性差异Table 2 Morphological differences between different sexes of adult Tylototriton shanjing

一元线性回归分析结果说明，雌性的尾长和前肢长随全长的生长速率大于雄性，而头体长、头长和吻长随全长的生长速率小于雄性。雌性个体的前肢长和尾长平均值以及随全长的生长速率都大于雄性个体，前肢用于路面行走和水中游动，尾长用于水中游动，说明雌性支持运动的四肢和水中运动的能力比雄性更强。