荒漠灌丛土壤动物分布及其生态功能

常海涛,刘任涛,陈 蔚,张安宁

宁夏大学西北退化生态系统恢复与重建教育部重点实验室, 银川 750021

荒漠通常是指由于降水稀少或者蒸发量大而引起的气候干燥、植被贫乏、环境荒凉的地区[1]。往往由于人类不合理的经济活动和脆弱生态环境的相互作用，极易造成土地退化[2- 4]。灌丛作为荒漠生态系统中一种重要的植被类型,不仅具有抗逆性强、生态可塑性大、抗旱、耐盐和耐沙埋等优良特性；还具有调节土壤水分、改善土壤结构和“蓄种保种”等多种生态功能,对于干旱、半干旱荒漠生态系统具有较强的适应性和促进防沙治沙的作用[5- 7]。

在荒漠生态系统中,随着灌丛的生长、发育和演化,灌丛微生境中的土壤理化性质和土壤养分的空间异质性会发生变化,而形成了灌丛“肥岛”。灌丛“肥岛”会吸引食草动物、软体动物和微生物等至灌丛下定居、生存、发育和繁殖,不断提高灌丛微生境内土壤动物的个体数和丰富度,逐渐形成“虫岛”现象[8- 10],“虫岛”效应的形成有利于灌丛生境生物多样性保育和土壤性质改善[6]。在荒漠生态系统中,灌丛土壤动物多样性分布及其生态功能能够显著促进荒漠生态系统的保护及结构功能的有效恢复[11- 12]。

鉴于此,本文通过对干旱、半干旱区荒漠灌丛微生境土壤动物的分布特征和生态功能进行综合分析,总结灌丛和土壤动物分布之间的关系,全方位理清荒漠草原生态系统土壤动物的研究现状,在此基础上发现存在的问题并为未来相关研究方向提出建议,旨在为荒漠草原生态系统维持生物多样性维持、灌丛林利用与保护以及退化生态系统的恢复与评价提供科学依据。

1 荒漠灌丛对土壤动物群落分布的影响

21世纪以来,随着荒漠化速度加剧,灌丛土壤动物的群落结构分布也越来越受到众多学者的关注。目前,国外对于荒漠灌丛土壤动物的研究多集中于美国新墨西哥州的Chihuahua荒漠、以色列Nvgev荒漠和澳大利亚新南威尔士州的半干旱荒漠等区域。在Chihuahua荒漠腺牧豆树(Prosopisglandulosa)灌丛下,大型土壤动物常见类群有跳蛛科、盲蝽科、吉丁甲科、拟步甲科、步甲科和蚁科等；中型土壤动物常见类群有长须螨科、隐爪螨科、镰螯螨科、附线螨科、巨须螨科和长角跳科等[13- 14](表1)。通过研究灌丛微生境内土壤动物的分布特征及其影响因素,发现土壤动物的群落组成、密度和生物量等方面会受到灌丛下枯落物积累量、降雨量和灌丛微生境小气候的影响[15- 16]。在Nvgev荒漠丛枝霸王(Zygophyllumdumosum)灌丛下,大型土壤动物常见类群有拟步甲科、潮虫科和蚁科[17](表1)；中小型土壤动物常见类群有前气门亚目、甲螨亚目、啮虫目、弹尾目和食细菌类线虫[18- 19]。通过研究灌丛下土壤螨类的垂直分布格局,发现土壤螨类的分布和营养结构变化会受到土壤湿度的影响；而且,还发现螨类为了逃避干旱对自身生长的影响,在日落之前均分布于6 cm以下的土壤中；而在日落之后由于灌丛表面逐渐形成露水导致土壤表层湿度增加,促使甲螨亚目和前气门亚目等类群逐渐向土壤表层移动,数量显著增加[19- 21]。在澳大利亚新南威尔士州的半干旱荒漠区域内,通过调查研究不同灌木类型及植被密度对大中型土壤动物群落结构分布特征的影响,发现不同灌木的灌丛结构及生境条件是影响大型土壤动物活动格局的直接因素；而且,研究还发现灌丛种类对大型土壤动物群落结构的影响要显著优于植被密度[22](表1)。

表1 国外荒漠灌丛土壤动物分布

国内研究多分布于甘蒙荒漠、半荒漠区(内蒙古包头以西、宁夏回族自治区中北部、甘肃北部及西部广大地区)和蒙东荒漠草原区(内蒙古阿巴嘎旗以东,大兴安岭西南缘以西,跨越辽宁西端、河北北部和山西北部的广大地域)2个基本自然区域[23]。对蒙东荒漠草原区灌丛群落内的土壤动物调查,发现不同土壤动物类群对灌丛内外微生境的选择性和适应性存在差异,导致灌丛微生境内拟步甲科、鳃金龟科幼虫和等节跳科的个体数显著增加；拟步甲科幼虫的个体数显著降低；而缘蝽科、盲蝽科、叶甲科幼虫、食虫虻科幼虫、蚁科和虱啮科的个体数则无明显变化[24- 26](表2)。在西北干旱区黑河流域典型的戈壁荒漠灌丛生境中,优势类群为拟步甲科、蚁科、平腹蛛科、狼蛛科、象甲科和步甲科[27- 29](表2)；通过研究灌丛对土壤动物群落结构分布的影响因素,发现灌丛微生境内的非生物环境因子(土壤质地、地面温度、地下日均温和土壤含水量)是决定荒漠灌丛土壤动物群落空间分布格局的重要因子之一,而环境因子(如灌丛枯落物数量和质量等)的影响作用则由于土壤动物种类的不同而存在明显的季节变异[30]。在宁夏盐池县荒漠柠条灌丛微生境内,优势类群为鳃金龟科、拟步甲科和蚁科；其个体数分布、类群组成及其优势度等均会受到柠条灌丛微生境的影响；而且,在柠条灌丛生长发育过程中,能够促进植食性土壤动物类群的恢复,有利于食物网结构稳定性的维持[31- 33](表2)。在拉萨半干旱区域砂生槐灌丛微生境内,大型土壤动物中优势类群为鞘翅目,中型土壤动物中优势类群为弹尾目和蜱螨目；研究发现土壤动物的群落结构、类群数和多样性指数等均随着砂生槐灌丛的封育时间而呈增加趋势[34](表2)。综合分析表明,灌丛微生境不仅会为土壤动物提供良好的栖息、繁殖场所和食物资源条件,而且灌丛的发育过程及其功能特性还会影响土壤动物的群落结构分布,在维持土壤动物生物多样性等方面起到重要作用。

表2 国内荒漠灌丛土壤动物分布

2 荒漠灌丛土壤动物的生态功能

灌丛微生境直接影响土壤动物的群落结构组成及其多样性分布,而土壤动物又通过取食及掘穴等活动反作用于灌丛及土壤,它们在物质循环、能量流动和信息传递等方面扮演着十分重要的角色[35]。

2.1 在物质循环中的作用

2.2 在能量流动中的作用

灌丛植被和土壤动物储存的能量是荒漠生态系统中能量流的重要组成部分[48]。在荒漠生态系统中,往往由于气候及降雨量的影响,致使灌丛植被的初级生产力水平低下,导致植食性土壤动物类群对能量的利用效率在某种程度上受到限制[49- 50]。所以,作为荒漠灌丛微生境中分解枯落物最多的食碎屑性大型土壤动物(蚁科和拟步甲科),占据了初级消费者这一重要类群的地位,而且还占据了从灌丛(枯落物和种子)到较高营养级水平的能量导管[51]。蚂蚁是全世界荒漠生态系统中最为常见的食碎屑性大型土壤动物,在灌丛微生境中广泛分布；而拟步甲科(如Namib和Mohave荒漠)和等足目(如Chihuahua和Negev荒漠)则在有的灌丛微生境中分布较多,在有的灌丛微生境中分布较少[52- 53]。次级消费者以捕食性的蛛形纲和爬行纲(即变温型捕食者)土壤动物为主,它们取食蚂蚁和食碎屑性土壤动物(即初级消费者),形成了荒漠灌丛生境中的第三营养级水平。小型捕食性鸟类和哺乳动物(恒温动物)也是荒漠生态系统中的常见类群,通常捕食个体大小大于一定尺寸的食物,主要包括拟步甲科,构成了第四营养级水平[54](图1)。

图1 荒漠草原生物群落能量流动及物质循环概况模式图[49]Fig.1 Model of Energy Flow and Material Cycle in Desert Steppe Biological Communities

在对荒漠生态系统能量流进行测定计算时,土壤动物的热值数据是必不可少的基础资料,利用土壤动物热值数据和干物质量相结合,对荒漠生态系统灌丛的初级生产力进行评估[55]；通过对土壤动物取食的食物和排出的排泄物进行热值测定,并在不同时期内调查研究区单位面积内的土壤动物数量,就可以进一步研究荒漠灌丛微生境中土壤动物种群的能量流动[56]。相关研究表明,土壤动物的干物质量热值随季节变化存在一定的差异性,对灌丛枯落物分解过程中的能量流动具有一定的影响[48]。

2.3 在信息传递中的作用

如表3所示,在荒漠生态系统中,土壤动物通过互相发送、接收不同的信息(物理信息、化学信息、行为信息和营养信息)进行正常的生命活动,这些信息把系统各部分连接起来形成信息网,对于荒漠生态系统的稳定性具有重要作用[57]。在信息传递过程中,土壤动物依靠声音信息、利用生命活动的代谢产物和性外激素,进行个体间、种群间的识别,有利于土壤动物个体的生存以及种群的发育繁殖[58]。在荒漠灌丛群落内,由于降水及温度的影响,限制了灌丛植被的生产力和土壤养分循环过程,导致土壤动物食物资源短缺,此时土壤动物就会通过迁移选择食物充足的栖息地,以此来减轻同种群的食物竞争压力[59]。此外,土壤动物还会受到灌丛植被分泌的代谢产物以及花粉的吸引,帮助植被传授花粉、散布种子。综合分析表明,荒漠生态系统中土壤动物的信息传递包括个体、种群、群落及其各部分间特殊的信息联系,有利于维持荒漠生态系统的有序性,在荒漠生态系统的发育、维持、演化等过程中扮演着重要的角色[36]。

表3 荒漠生态系统中土壤动物的信息传递

3 灌丛与土壤动物分布之间的数学关系

目前,在干旱、半干旱区荒漠生态系统中,人工种植灌丛已被认为是退化生态系统恢复的有效措施之一[60]。灌丛与土壤及草本植物间相互作用关系数学模型构建,开展的研究较多。其中,灌丛与土壤间的相互作用关系常采用富集率(Enrichment ratio)值(E)对数据进行处理[6,61]。Allington和Valone[62]采用相对响应比率(Relative response ratio,RR)来分析长期封育管理条件下灌丛内外生境土壤养分的变化程度,表明富集率能够较好的定量反映灌丛对土壤肥力的生态作用。灌丛与草本植物间常存在着“互利共生”或“竞争排斥”的作用关系[63]。Paine[64]采用相对竞争指数(Relative competition index,RCI)来定量灌木与草本植物之间的扩散竞争关系,公式表示为RCI=(B-A)/B。Hedges和Chanway[65]采用对数响应比率(Log response ratio,lnRR)、Markham等[66]采用相对邻近影响指数(Relative neighbor effect,RNE),即改进的(RCI)指数来解释灌丛和草本植物间的互利效应,公式分别为lnRR=ln(B/A)和RNE=(B-A)/max(A,B)。也有采用相对互相作用强度(Relative interaction intensity,RII)指标来衡量灌木林冠内外草本植物的生长状况[67],公式为RII=(A-B)/(A+B),均取得了较好的效果。

结合灌丛与土壤、灌丛与草本植物间相互作用关系的数学模型(表4),来分析上述模型在灌丛与土壤动物定量作用关系中的应用。Zhao和Liu[11]利用富集率指数(E),表达灌丛对土壤动物的聚集程度。刘任涛[10]总结了灌丛“虫岛”的内涵,即干旱、半干旱区荒漠生态系统中,灌丛为土壤动物的生存、发育和繁殖提供独特的生境“岛屿”,导致土壤动物类群、群落组成及结构在灌丛内外生境中产生特定的适应性空间分布及差异性分布,其在种群和群落水平上均具有统计学意义。Liu等[68]认为种群水平上相对邻近影响指数与相对互相作用强度指数表达的内涵更全面、准确,而群落水平上需考虑灌丛“虫岛”大小的实际情况。从构建模型的逻辑性与简化角度来看,相对互相作用强度指数可能更直观,并建立了灌丛与土壤动物间的定量作用模型：RII=α/(α+2B)(α为灌丛对土壤动物的定量作用强度)[7]。利用相对响应比率(RR)和相对互相作用强度指数(RII),在种群与群落2个水平上分析了荒漠灌丛“虫岛”效应的变化规律。应用已得到的数学模型,刘任涛等[59]比较了科尔沁沙地和毛乌素沙地灌丛“虫岛效应”特征,进一步证明了灌丛和土壤动物分布间作用关系数学模型的可靠性和实用性。

表4 灌丛和土壤动物分布间作用关系数学模型[10]

4 荒漠灌丛土壤动物研究存在的问题及建议

土壤动物是荒漠生态系统灌丛群落内不可或缺的一部分,它们大多数均处于土壤生态系统食物链的上端,在维持荒漠生态系统的食物网结构、物质循环和能量流动等方面扮演着重要的角色[59]。对于荒漠生态系统灌丛林营造、土地资源管理及退化生态系统的恢复具有重要意义。基于此,从灌丛与土壤动物互为反馈的关系来看,未来可能存在的重要研究领域包括：

(1)极端气候变化对荒漠灌丛土壤动物的影响。21世纪以来,随着全球气候变暖的持续发展,极端气候事件发生的频率将会大大增加,除了夏季高温将会频繁出现而冬季低温逐渐减少之外,其他极端天气如暴雨、干旱和强对流等出现的机率也将增大,尤其以干旱、半干旱荒漠区表现最为明显[69- 70]。近几年,对于极端气候变化的研究多集中于植被生长的动态变化,而对于土壤动物与极端气候变化之间的关系研究较少。研究表明,极端气温/降水的发生会使荒漠灌丛植被的生长有一个月左右的滞后期[71],导致土壤动物的食物资源分布发生变化,进而影响土壤动物类群的群落结构及其性别比例。因此,未来对于荒漠灌丛土壤动物的研究中增加极端气候变化对土壤动物群落分布的研究,将有助于利用土壤动物掌握极端气候变化的规律。

(2)荒漠灌丛土壤动物群落分布对降雨事件发生前后的响应。受全球气候变化影响,我国西北干旱、半干旱荒漠区气候由暖干向暖湿变化的趋势[72]。降雨格局发生变化,不仅会影响地上和地下土壤动物群落的食物资源及繁殖率等方面,还会影响荒漠生态系统的功能及其对环境干扰的抵抗力[73]。目前,关于土壤动物与降雨变化的研究主要集中在草地和森林生态系统,而在西北干旱、半干旱荒漠生态系统内的研究较少,尤其是降雨事件发生前后对土壤动物群落分布的影响。所以,在全球气候变化背景下,研究降雨事件发生前后对荒漠灌丛土壤动物群落分布的影响,对于荒漠生态系统的恢复过程、功能与稳定性维护具有重要意义。

(3)荒漠灌丛“肥岛”形成过程中土壤动物的作用机理。“肥岛”的实质是灌丛微生境下土壤资源水平分布局部异质性显著的表现,这种异质性体现为土壤资源在灌丛下聚集,它的形成和发展是一个资源逐渐自生的动态过程。目前,对于灌丛“肥岛”的研究多集中于“肥岛”的形成过程及其特征等方面,而关于土壤动物对灌丛“肥岛”形成过程的影响尚不清楚。所以在研究灌丛“肥岛”的形成过程时增加土壤动物对“肥岛”形成过程作用机理的研究,对于退化荒漠生态系统的恢复以及灌丛林植被的保护具有重要意义。

(4)灌丛“虫岛”形成过程中聚集分布的土壤动物对灌丛的影响。“虫岛”是“肥岛”形成过程中的必然产物,能够加速枯落物的分解过程、促进灌丛生境土壤的资源周转、维持生态系统的结构与功能,这对于灌丛本身的生存、更新及扩散非常有利[74- 75]。但是,在“虫岛”形成过程中,会吸引大量的土壤动物(捕食性、植食性和腐食性)至灌丛下定居、繁衍。这些土壤动物是否会对灌丛自身产生虫害作用,以及当这些土壤动物类群通过繁衍之后超过灌丛微生境的容纳量时,对灌丛群落的影响是否在可控范围内。因此,针对土壤动物对灌丛的虫害作用,提出针对性的防控措施是很有必要的。