三种稻田常见螯蜂对半翅目害虫的寄主偏好性及控害作用

2020-10-15 10:50何雨婷何佳春赖凤香杨中侠
昆虫学报 2020年8期
关键词:单节飞虱子代

何雨婷, 何佳春, 魏 琪, 赖凤香, 杨中侠, 傅 强,*

(1.湖南农业大学, 植物病虫害生物学与防控湖南省重点实验室, 长沙 410128;2.中国水稻研究所, 水稻生物学国家重点实验室, 杭州 310006)

螯蜂隶属于膜翅目(Hymenoptera)螯蜂科(Dryinidae),是稻田半翅目害虫稻飞虱、稻叶蝉若虫和成虫的重要天敌,其雌蜂具有寄生和取食寄主的双重习性(Kitamura, 1986; Guglielmino, 2002; Ito and Yamada, 2006; Dupo and Barrion, 2009; Gurretal., 2011)。雌蜂取食时用螯肢钳住寄主,上颚咬破寄主体壁,吮吸寄主体液或组织(胡淑恒等, 1987)。寄主被取食后,寄主体表可见被咬破的伤口(Kitamura, 1982; Chuaetal., 1984)。寄主的伤口症状根据取食程度可分为撕裂型和点状型,而寄主出现撕裂型和点状型伤口的死亡率分别为100%和86.8%,且被取食过的寄主再被寄生的概率极低,仅占0.9%(Kitamura, 1982)。雌蜂寄生时则用螯肢、上颚钳住寄主,腹部弯曲用产卵器在寄主体上来回刺探,并产卵(Yamada and Ikawa, 2003)。寄主被寄生后,仍能正常取食和蜕皮(Yamada and Imai, 2000; Ito and Yamada, 2014, 2016),甚至可以迁飞(何俊华和许再福, 2002),但其发育历期会明显地延长且通常不能繁殖(Kitamura, 1988; 李帅等, 2015)。雄蜂一般不取食或只取食寄主蜜露,不寄生,仅参与交配(Guglielmino, 2002)。

我国稻田螯蜂的种类较丰富,据文献报道至少有16种,其中两色食虱螯蜂Echthrodelphaxfairchildii、黄腿双距螯蜂Gonatopusflavifemur和稻虱红单节螯蜂Haplogonatopusapicalis等较为常见(杨绍龙等, 1982; 林冠伦等, 1986; 许再福等, 1999; 何俊华和许再福, 2002; Dupo and Barrion, 2009; Xuetal., 2013; Olmi and Xu, 2015)。田间螯蜂的寄生率为0.8%~53%,有时高达72.7%(夏温澍, 1962; Kitamura, 1987; Koyamaetal., 1989; 王惠长等, 1995)。

研究和掌握螯蜂对寄主害虫的寄生、取食习性及控害作用,是利用螯蜂防治害虫的关键。迄今相关研究主要集中于稻虱红单节螯蜂、黄腿双距螯蜂等少数几种,且研究常不够深入和系统。例如,螯蜂寄主种类的研究多限于田间调查或能否寄生或寄生后子代能否发育成蜂等方面的观察(黄信飞, 1982; 温州农科所生物防治课题组, 1986; Kitamura, 1989; 张纯胄和金莉芬, 1992),很少从产卵后其子代的发育速度和繁殖力方面进行研究。关于螯蜂寄主选择性的结论常不一致,例如:有报道指出稻虱红单节螯蜂偏好寄生白背飞虱Sogatellafurcifera,不喜褐飞虱Nilaparvatalugens(杨绍龙等, 1982; 张纯胄和金莉芬, 1992),但王惠长等(1995)发现该蜂对白背飞虱、褐飞虱的田间寄生率十分接近,分别为18.9%和16.1%。

为此,本研究拟进一步以两色食虱螯蜂、黄腿双距螯蜂、稻虱红单节螯蜂等3种我国稻田常见螯蜂为研究对象,就其对稻飞虱等稻田及周边常见半翅目害虫的寄生、取食习性进行系统的观察,评价3种螯蜂的寄主偏好性,并进一步观察其对适宜寄主的取食和寄生情况,评价其控害作用。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

供试螯蜂为稻田常见的两色食虱螯蜂E.fairchildii、黄腿双距螯蜂G.flavifemur和稻虱红单节螯蜂H.apicalis,均采自浙江富阳(30.05°N, 119.95°E),其中前两种螯蜂用褐飞虱进行饲育,稻虱红单节螯蜂则用白背飞虱进行饲养。

供试寄主有褐飞虱N.lugens、白背飞虱S.furcifera、灰飞虱Laodelphaxstriatellus和黑尾叶蝉Nephotettixcincticeps等稻田常见害虫以及稻田周边杂草上常见的褐飞虱近似种——伪褐飞虱Nilaparvatamuiri5种半翅目害虫,均采自浙江富阳,其中伪褐飞虱用游草Leersiahexandra进行饲养,其余寄主用水稻感虫品种TN1稻苗进行饲养。

在温度27±1℃、RH 75%±5%、光周期14L∶10D的恒温恒湿培养室中开展试验。

1.2 非选择条件下螯蜂取食与寄生表现测定

参照Kitamura(1982)试验方法,分别取褐飞虱、白背飞虱、灰飞虱、伪褐飞虱和黑尾叶蝉的3龄若虫,按30头/笼接入种植有稻苗(用于前3种飞虱和黑尾叶蝉)或游草(用于伪褐飞虱)的饲养笼(笼罩直径7.5 cm、高24 cm),再接1头当日羽化已交配的雌蜂,24 h后取出蜂。观察记录每笼寄主的活虫数和死虫数,对死虫进行镜检后,确认其被取食(寄主体表可见被咬破的伤口)或自然死亡(寄主体表无伤口)数量,计算取食数(接虫数-活虫数-自然死亡数);之后活虫继续饲养至出现可见幼虫囊,观察和记录被寄生数(有幼虫囊的飞虱数),计算取食率、寄生率;待子代老龄蜂幼离囊而出结茧及后续羽化时,分别记录结茧和羽化的时间、数量以及羽化的性别,计算结茧率、羽化率、雌性比以及各阶段的发育历期等参数。每处理重复不少于10次。

1.3 选择条件下螯蜂取食与寄生表现测定

参照Espinosa等(2019)试验方法,3种稻飞虱(褐飞虱、白背飞虱和灰飞虱)3龄若虫两两组合,每个观察笼(同1.2节)接入飞虱30头(每种飞虱各15头)后,再接1头当日羽化已交配的雌蜂,24 h后取出蜂,观察记录螯蜂对每种飞虱的取食量和寄生量(方法同1.2节)。每处理重复不少于8次。

1.4 螯蜂成虫的取食和寄生潜力测定

在前述研究的基础上,每种螯蜂选择其适宜寄主进行观察。参照Kitamura(1986)试验方法,每个饲养笼(同1.2节)配当日羽化1雌2雄蜂,接入20头3龄寄主若虫,24 h后,将螯蜂转移到含有同样寄主的新饲养笼中,如此每24 h更换一次,直至雌蜂死亡;期间若雄蜂死亡,则补充新的雄蜂。统计螯蜂成蜂的寿命;参照1.2节方法观察和记录取食数和寄生数,统计成虫期各日龄的取食量和寄生量,并分析其日均消长动态。每处理至少重复10次。

1.5 数据分析

采用Tang和Zhang(2013)的DPS数据处理系统进行统计分析,除取食选择偏好性和寄生选择偏好性采用卡方检验法进行检验外,其余均采用单因素方差分析和Tukey氏多重比较法,其中百分数类数据方差分析时进行反正弦平方根转换。

2 结果

2.1 非选择条件下螯蜂取食与寄生的表现

2.1.1螯蜂对不同寄主的取食和寄生情况(图1和2):两色食虱螯蜂可取食和寄生4种飞虱,不取食也不寄生黑尾叶蝉。该蜂对褐飞虱、白背飞虱、灰飞虱、伪褐飞虱和黑尾叶蝉的取食率分别为16.7%, 15.5%, 15.7%, 14.2%和0.0%,对4种飞虱的取食率无显著差异(P>0.05),但均显著高于对黑尾叶蝉的取食率(P<0.05);寄生率依次为46.3%, 33.0%, 42.2%, 40.0%和0.0%,对不同飞虱的寄生率间无显著差异(P>0.05),亦均显著高于对黑尾叶蝉的寄生率(P<0.05)。

图1 3种螯蜂对5种半翅目昆虫的取食率

黄腿双距螯蜂可取食全部5种害虫,寄生4种飞虱。该蜂对褐飞虱、白背飞虱、灰飞虱、伪褐飞虱和黑尾叶蝉的取食率依次为19.7%, 19.2%, 14.2%, 20.5%和12.7%,其中仅对伪褐飞虱与黑尾叶蝉的取食率有显著差异(P<0.05);寄生率依次为52.3%, 24.9%, 39.7%, 24.1%和0.0%,其中对褐飞虱的寄生率显著高于对白背飞虱和伪褐飞虱的寄生率,对黑尾叶蝉的寄生率显著低于对其余4种害虫的寄生率(P<0.05)。

稻虱红单节螯蜂可取食全部5种害虫,对褐飞虱、白背飞虱、灰飞虱、伪褐飞虱和黑尾叶蝉的取食率分别为16.7%, 22.7%, 19.3%, 15.3%和12.3%,其中对白背飞虱和灰飞虱的取食率显著高于对黑尾叶蝉的取食率(P<0.05)。该蜂仅能寄生白背飞虱和灰飞虱,且对二者的寄生率差异显著(P<0.05),对白背飞虱的寄生率(48.7%)较对灰飞虱的寄生率(5.7%)高43.0%;对褐飞虱、伪褐飞虱和黑尾叶蝉的寄生率均为0.0%。

进一步分析螯蜂的寄生习性发现,不同寄主上3种螯蜂均以单寄生为主(>81%),但也见聚寄生发生,聚寄生的比例因螯蜂及寄主种类而异(图3)。两色食虱螯蜂的聚寄生仅见2头幼虫,在褐飞虱、白背飞虱、灰飞虱和伪褐飞虱上的聚寄生比例分别为9.5%, 0.0%, 6.1%和4.6%,仅在褐飞虱与白背飞虱上的聚寄生比例有显著差异(P<0.05)。黄腿双距螯蜂聚寄生时有2头或3头幼虫,不同寄主上的聚寄生比例介于7.6%~16.1%之间,寄主间无显著差异(P>0.05)。稻虱红单节螯蜂寄生白背飞虱时聚寄生比例为19.0%,有2头或3头幼虫聚寄生;寄生灰飞虱时未见聚寄生。

图2 3种螯蜂对5种半翅目昆虫的寄生率

图3 不同寄主上3种螯蜂的聚寄生比例

2.1.2不同寄主上螯蜂子代结茧率、羽化率、雌蜂数和雌性比(表1):在可寄生的4种寄主上,两色食虱螯蜂的子代结茧率、羽化率无显著差异(P>0.05),但子代雌蜂数、雌性比有显著差异(P<0.05)。其中,该蜂寄生褐飞虱、白背飞虱、灰飞虱和伪褐飞虱时的子代雌蜂数分别为3.2, 2.5, 2.4和1.0头,仅寄生褐飞虱与伪褐飞虱时的子代雌蜂数差异显著(P<0.05);子代雌性比依次为34.2%, 31.2%, 29.6%和11.3%,仅寄生褐飞虱与白背飞虱时的子代雌性比显著高于寄生伪褐飞虱时的子代雌性比(P<0.05)。

表1 不同寄主上3种螯蜂子代的结茧率、羽化率、雌蜂数和雌性比

黄腿双距螯蜂在4种可寄生的寄主上,其子代羽化率、雌性比无显著差异(P>0.05),但子代结茧率、雌蜂数有显著差异(P<0.05)。其中,该蜂在褐飞虱、白背飞虱、灰飞虱和伪褐飞虱上的子代结茧率分别为78.7%, 85.9%, 83.3%和54.2%,在前3种飞虱上的子代结茧率与在伪褐飞虱上的有显著差异(P<0.05);子代雌蜂数依次为2.5, 0.8, 1.8和0.5头,在褐飞虱上的子代雌蜂数显著高于在白背飞虱和伪褐飞虱上的子代雌蜂数(P<0.05)。

稻虱红单节螯蜂在2种可寄生的寄主上,寄生白背飞虱时的子代结茧率、羽化率、雌蜂数均显著高于寄生灰飞虱时(P<0.05),二者间仅雌性比差异不显著(P>0.05)。

2.1.3不同寄主上螯蜂子代各阶段的发育历期(表2):两色食虱螯蜂在不同寄主上的卵-幼虫期(产卵至老龄幼虫离囊结茧)无显著差异(P>0.05),为7~8 d;但蛹期(老龄幼虫结茧至羽化)和卵-幼虫-蛹期(产卵至羽化合计持续时间)有显著差异(P<0.05)。其中该蜂在褐飞虱和灰飞虱上的蛹期显著长于在白背飞虱和伪褐飞虱上的蛹期(P<0.05);在褐飞虱上的卵-幼虫-蛹期与在其余3种飞虱上的差异显著(P<0.05),在灰飞虱上的卵-幼虫-蛹期还与在白背飞虱和伪褐飞虱上的有显著差异(P<0.05)。

表2 不同寄主上3种螯蜂卵-幼虫、蛹、卵-幼虫-蛹的发育历期

黄腿双距螯蜂在不同寄主上各发育阶段均有显著差异(P<0.05)。其中,在伪褐飞虱上的卵-幼虫期最长,且与在其余3种飞虱上的卵-幼虫期差异显著(P<0.05);蛹期则不同,在褐飞虱上的蛹期最长,与在其余3种飞虱上的蛹期差异显著(P<0.05);在褐飞虱和伪褐飞虱上卵-幼虫-蛹期与在灰飞虱上的有显著差异(P<0.05)。

稻虱红单节螯蜂在白背飞虱和灰飞虱上各阶段的发育历期均无显著差异(P>0.05)。

2.2 选择条件下螯蜂取食与寄生的表现

在3种稻飞虱(褐飞虱、白背飞虱和灰飞虱)若虫两两等量共存的条件下,两色食虱螯蜂无明显的取食偏好性(P<0.05);寄生偏好性则不同,尽管当褐飞虱与白背飞虱或白背飞虱与灰飞虱共存时无寄生偏好性(P<0.05),但褐飞虱和灰飞虱共存时明显偏好寄生灰飞虱(P>0.05)。黄腿双距螯蜂则仅当褐飞虱与灰飞虱共存时无明显取食、寄生偏好性(P>0.05);当褐飞虱或灰飞虱与白背飞虱共存时,取食明显偏好白背飞虱,寄生明显偏好褐飞虱或灰飞虱(P>0.05)(图4)。

图4 两色食虱螯蜂和黄腿双距螯蜂对稻飞虱的取食和寄生选择性

2.3 在适宜寄主上螯蜂成虫取食和寄生飞虱的潜力

根据上文结果,本节选定褐飞虱为两色食虱螯蜂和黄腿双距螯蜂的适宜寄主、白背飞虱为稻虱红单节螯蜂的适宜寄主进行试验,结果表明,3种螯蜂成虫的寿命因性别和种类而异(表3)。雌蜂寿命长于雄蜂,同一性别中,雄蜂以两色食虱螯蜂最高,显著高于黄腿双距螯蜂和稻虱红单节螯蜂(P<0.05),后两者间无显著差异(P>0.05);雌蜂则以稻虱红单节螯蜂最高,两色食虱螯蜂最低,二者间差异显著(P<0.05),黄腿双距螯蜂居中,与前两者间无显著差异(P>0.05)。

雌蜂对飞虱的总取食量、总寄生量和二者合计量因螯蜂种类而有显著差异(表3)。其中总取食量,稻虱红单节螯蜂与两色食虱螯蜂、黄腿双距螯蜂均差异显著(P<0.05),后两者间差异不显著(P>0.05)。总寄生量和总取食与寄生合计量,稻虱红单节螯蜂显著高于两色食虱螯蜂(P<0.05);黄腿双距螯蜂居中,且与稻虱红单节螯蜂和两色食虱螯蜂均无显著差异(P>0.05)。

表3 在适宜寄主上3种螯蜂成虫寿命及其取食和寄生的飞虱数

3种螯蜂雌虫的日均取食量与总取食量相似,稻虱红单节螯蜂最高,两色食虱螯蜂最低,且二者间差异显著(P<0.05),居中的黄腿双距螯蜂与二者均无显著差异(P>0.05)。日均寄生量以及日均取食与寄生合计量不同于总寄生量和总取食与寄生合计量,均以黄腿双距螯蜂最高,两色食虱螯蜂居中,稻虱红单节螯蜂最低,后两者均显著低于黄腿双距螯蜂(P<0.05);且后二者间日均寄生量有显著差异(P<0.05),而日均取食与寄生合计量无显著差异(P>0.05)。

进一步分析3种螯蜂对飞虱取食量和寄生量的日消长动态(图5)发现:雌蜂羽化当天即开始取食与寄生,之后除死亡当天日平均取食量和寄生量相对较低之外,成虫存活期间的波动均较为平缓。值得一提的是,同一种螯蜂的取食量与寄生量似表现为负相关,取食量高时寄生量一般较低,反之亦然。

图5 在适宜寄主上3种螯蜂对寄主飞虱取食量和寄生量的日消长动态

3 结论与讨论

3.1 稻田3种常见螯蜂的寄主偏好性

以往稻田螯蜂寄主偏好性的研究多见于对少数种类的取食和寄生习性的报道,少有关于子代发育情况的研究。本研究以褐飞虱、白背飞虱、灰飞虱和黑尾叶蝉等稻田常见半翅目害虫以及周边杂草上常见的伪褐飞虱为对象,通过对螯蜂的取食和寄生习性以及子代生长发育特性的观察,就3种稻田常见螯蜂的寄主偏好性进行了系统的评价。

两色食虱螯蜂在非选择条件下可取食和寄生稻飞虱(褐飞虱、白背飞虱和灰飞虱)和伪褐飞虱,但不取食和寄生黑尾叶蝉。其对不同飞虱的取食率、寄生率、子代结茧率和羽化率等无明显差异;而子代发育历期、雌性比和雌蜂数等均有显著差异,且不同飞虱寄主上各具优势。其中,该蜂寄生3种稻飞虱时的子代雌蜂数远高于寄生伪褐飞虱时(图1和2; 表1和2),鉴于该指标体现种群发展趋势,可以认为褐飞虱、白背飞虱和灰飞虱这3种稻飞虱对两色食虱螯蜂的寄主适合性好于伪褐飞虱;而这3种稻飞虱间总体上差异不大,均为两色食虱螯蜂的适宜寄主。就3种稻飞虱寄主而言,该蜂除蛹期和卵-幼虫-蛹期有显著差异外,其他指标均无显著差异。在选择条件下,除褐飞虱与灰飞虱共存时寄生偏好灰飞虱之外,该蜂对3种稻飞虱的取食和寄生均无明显偏好性(图4)。这是对两色食虱螯蜂寄主偏好性的首例报道。

黄腿双距螯蜂在非选择条件下可取食全部5种寄主,但对黑尾叶蝉的取食率显著低于对其余4种飞虱的取食率,对4种飞虱的取食率间无著差异;该蜂不能寄生黑尾叶蝉,可寄生4种飞虱,对4种飞虱的寄生率、子代结茧率、雌蜂数、发育历期均有显著差异(图1和2; 表1和2)。总体上,褐飞虱和灰飞虱对黄腿双距螯蜂的适合性较高,白背飞虱次之,伪褐飞虱最差。可选择条件下,该蜂对褐飞虱和灰飞虱无明显取食、寄生选择性,但褐飞虱或灰飞虱与白背飞虱共存时,寄生偏好褐飞虱或灰飞虱,而取食则偏好白背飞虱(图4)。以往对该蜂寄主种类的相关研究见于黄信飞(1982)、Chua和Dyck(1982)等的报道。黄信飞(1982)认为,该蜂可寄生褐飞虱、白背飞虱和灰飞虱,并能育出成蜂,且该蜂偏好褐飞虱产卵;Chua和Dyck(1982)发现该蜂偏好褐飞虱而非白背飞虱和黑尾叶蝉,本研究的结果与其一致。

稻虱红单节螯蜂可取食全部5种寄主,对白背飞虱的取食率最高,显著高于对伪褐飞虱和黑尾叶蝉的取食率,与对灰飞虱和褐飞虱的取食率无显著差异(图1)。该蜂仅能寄生白背飞虱和灰飞虱,白背飞虱最适。试验中曾观察到该蜂可以在褐飞虱、伪褐飞虱上产卵,但卵不能正常发育至囊状物阶段,对黑尾叶蝉则未观察到产卵行为。以往对该蜂的相关研究多于前两种螯蜂,多数报道与本研究结果一致,如:稻虱红单节螯蜂可取食白背飞虱、褐飞虱(胡淑恒等, 1987),对白背飞虱的取食量大于褐飞虱(王惠长等, 1995);可产卵于白背飞虱和灰飞虱,并能正常发育至成虫,且两种寄主上的发育历期无明显差异(Kitamura, 1989);喜寄生白背飞虱(杨绍龙等, 1982; 张纯胄和金莉芬, 1992),产卵于褐飞虱时不能正常发育(Kitamura, 1989; 张纯胄和金莉芬, 1992)。然而,本研究与部分前人结果有所不同,如:胡淑恒等(1987)报道稻虱红单节螯蜂不能取食叶蝉,该研究未明确叶蝉的种类,所观察的叶蝉种类可能非本研究所观察的黑尾叶蝉;张纯胄和金莉芬(1992)报道该蜂产卵于灰飞虱却不能发育成囊,鉴于本研究中该蜂对灰飞虱的寄生率(有囊包飞虱比例)仅5.7%,若样本数不够大,观察不到成囊个体的可能性较高。

一般来说,可用作取食的寄主种类范围常宽于用作产卵的种类范围(Heimpel and Collier, 1996),本研究发现,黄腿双距螯蜂和稻虱红单节螯蜂的取食范围均大于寄生范围。螯蜂取食不能寄生的寄主,可减少对可寄生寄主的取食,进而有利于其利用寄生寄主更好繁衍后代。此外,本研究发现,黄腿双距螯蜂取食偏好白背飞虱,寄生偏好褐飞虱和灰飞虱,而寄生褐飞虱和灰飞虱的螯蜂所能繁育的子代雌蜂数多于白背飞虱,同样有利于黄腿双距螯蜂的繁育(表1; 图4)。

3.2 稻田3种常见螯蜂的控害作用

螯蜂仅雌成虫可取食和寄生寄主害虫,其控害作用取决于雌成虫的取食作用和寄生作用两个方面(史树森等, 2009)。以往的相关研究多集中在寄生方面。本研究明确3种螯蜂对飞虱的控害作用有明显差异,其中,在各自的适宜寄主上,稻虱红单节螯蜂雌虫寿命最长,控害作用最强;两色食虱螯蜂寿命最短,控害作用最弱;黄腿双距螯蜂的寿命居中,控害作用亦居中(表3)。本研究还发现3种螯蜂的日均取食量和寄生量的消长动态波动幅度不大(图5),表明其控害作用受雌蜂日龄的影响较小,这与Mora-Kepfer和Espinoza(2009)及Espinosa等(2019)结果一致。试验中还观察到,螯蜂取食寄主时,一般咀嚼吮吸猎物组织和体液直至猎物干瘪才终止,且不取食已死亡猎物,说明螯蜂偏食活猎物,该特性有利于螯蜂对害虫的控制。

螯蜂对寄主害虫的控制作用除与螯蜂种类有关之外,还受到寄主种类、寄主龄期或虫态以及寄主密度等多种因素的影响。其中寄主种类的影响取决于螯蜂的寄主偏好性,不再赘述。寄主龄期或虫态的影响也因螯蜂种类而异,如:稻虱单节红螯蜂的最适寄主龄期是2和3龄若虫(李帅等, 2015),对白背飞虱2龄若虫的寄生率高达43.0%,而对5龄若虫的寄生率只有5.7%(胡淑恒等, 1987);黄腿双距螯蜂对褐飞虱4龄若虫的寄生率较高,对1龄若虫和雄成虫则明显较低(何佳春等, 2015; 何雨婷等, 2019);双距螯蜂Gonatopusbonaerensis取食和寄生均偏好于1-3龄若虫(Espinosaetal., 2019)。寄主虫口密度的影响体现为特定的功能反应特征,如:稻虱红单节螯蜂对不同密度褐飞虱和白背飞虱的捕食功能反应属Holling-Ⅱ型(王惠长等, 1995);黄腿双距螯蜂对不同密度3龄褐飞虱的寄生功能反应属Holling-Ⅲ型(Chua and Dyck, 1982; Chuaetal., 1984)。因此,螯蜂控害作用的评价应考虑上述各种因素的综合影响。

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