半枝莲化学成分的抗肿瘤作用研究进展

牛淑睿 石芸 杨鑫 杨东姨 孙媛 高珣 李伟东 秦昆明

摘要目的：综述半枝莲化学成分的抗肿瘤作用研究进展。方法：以“半枝莲”“化学成分”“抗肿瘤作用”“Scutellaria barbataD. Don”“chemical composition”“anti-tumor effect”等为关键词，在中国知网、万方数据、维普网、PubMed、GreenMedical 等数据库中，组合检索2009 年1 月-2020 年10 月发表的相关文獻，对半枝莲化学成分的抗肿瘤作用进行综述。结果与结论：半枝莲含有黄酮类、二萜类、多糖类、挥发油类等多种化学成分。半枝莲不同提取物或不同化学成分均具有一定的抗肿瘤活性，其作用机制主要包括抑制肿瘤细胞增殖、侵袭、转移与分化，诱导肿瘤细胞自噬和凋亡，调节机体免疫功能，抗肿瘤血管生成等;所涉及的通路主要包括Hedgehog 信号通路、信号转导及转录激活蛋白3（STAT3）信号通路、Wnt/β-联蛋白（β-catenin）信号通路、Notch1 信号通路、磷脂酰肌醇3 激酶/丝氨酸蛋白激酶（PI3K/Akt）信号通路、c-Met 信号通路等。半枝莲中的抗肿瘤化学成分众多，但这些成分之间是否存在一定的协同作用尚不明确。后续研究可从质量标志物角度探讨半枝莲抗肿瘤作用的物质基础，并基于组分配伍角度揭示半枝莲抗肿瘤的作用机制，以期为开发利用半枝莲中抗肿瘤活性成分提供科学依据。

关键词半枝莲;化学成分;抗肿瘤;作用机制

中药半枝莲为唇形科植物半枝莲Scutellaria barbataD. Don 的干燥全草，在我国多个省份均有分布;其味辛、微苦，性平、无毒，具有消肿止痛、清热解毒、保肝利尿的功效;临床上常用于咽喉肿痛、肿瘤、肝炎、泌尿系统结石等疾病的治疗，且治疗效果较好[1]。近年来，国内外很多专家对其抗肿瘤作用较为系统地进行了研究，发现半枝莲可用于胰腺癌等多种癌症的治疗，并显示出很好的临床疗效[2]。现有研究表明，半枝莲中的主要成分有黄酮类、二萜类、多糖类、挥发油类等，但到底哪些成分是半枝莲抗肿瘤作用的药效物质基础，尚不明确。基于此，笔者以“半枝莲”“化学成分”“抗肿瘤作用”“Scutellariabarbata D. Don”“chemical composition”“anti-tumoreffect”等为关键词，在中国知网、万方数据、维普网、PubMed、GreenMedical 等数据库中，组合检索2009 年1月-2020 年10 月发表的相关文献，对中药半枝莲化学成分的抗肿瘤作用研究进行综述，以期为揭示半枝莲抗肿瘤作用物质基础及作用机制提供参考。

1 半枝莲的化学成分研究

1.1 黄酮类

半枝莲中含有多种黄酮类成分，结构类型包括黄酮类、二氢黄酮类等。汪琛媛等[3]采用多种常压柱色谱法从半枝莲中分离出野黄芩素、黄芩苷、芹菜素、汉黄芩素、木犀草素、柚皮素等黄酮类化合物。梁晨等[4]从半枝莲中分离出芹菜素、野黄芩苷、野黄芩素、木犀草素、野黄芩苷甲酯、异高山黄芩素等14 种黄酮类化合物。半枝莲中部分黄酮类成分的结构式见图1。

1.2 二萜类

半枝莲中含有二萜类和二萜生物碱类成分。曲桂武[5]从半枝莲全草的氯仿萃取部位分离出30 个克罗烷型二萜化合物，其中scutelinquanine A～D、6-acetoxybarbatinC等为新化合物。苑青青[6]从半枝莲全草的丙酮提取物中分离出10 个克罗烷型二萜化合物，其中scubatineA～F等为新化合物。Li 等[7]从半枝莲地上部分的乙酸乙酯提取物中分离出34 个克罗烷型二萜化合物，其中scutebarbolide A～M等为新化合物。Dai 等[8]从半枝莲全草中分离得到6 种克罗烷型二萜生物碱，包括scutehenanineA～D等。半枝莲中部分二萜类成分的结构式见图2。

1.3 多糖类

孟延发等[9]通过热水提取、乙醇沉淀、DEAE-纤维素和凝胶柱层析等方法从半枝莲中分离出了多糖成分;进一步研究发现，半枝莲多糖由鼠李糖、岩藻糖、阿拉伯糖、木糖、葡萄糖、半乳糖和甘露糖等组成。Li 等[10]通过乙醇沉淀、脱蛋白、冷冻干燥、DEAE-纤维素和凝胶柱层析等方法，从半枝莲中分离纯化出一种水溶性多糖;进一步研究发现，该多糖由鼠李糖（2.51%）、阿拉伯糖（25.68%）、木糖（10.94%）、甘露糖（12.56%）、葡萄糖（20.59%）、半乳糖（27.72%）等单糖组成。

1.4 挥发油类

杨文文等[11]通过优化超临界CO2流体提取工艺，从半枝莲中提取出43 种挥发性化合物，其中相对含量较高的化合物依次为棕榈酸（21.03%）、亚油酸（17.07%）、反式-13-十八碳烯酸（14.10%）、豆甾烷醇（2.59%）、十八烷酸（2.52%）。王兆玉等[12]采用气相色谱-质谱法，从半枝莲中提取出54 种挥发油类化合物，其中相对含量较高的化合物依次为棕榈酸（34.07%）、亚油酸（13.21%）、叶绿醇（5.90%）、（Z，Z，Z）-9，12，15-亚麻酸（4.78%）。

1.5 其他类

曹英夕[13]从半枝莲中分离出二十七烷醇、三十烷醇、5-羟甲基糠醛等化合物。邱佳等[14]从半枝莲地上部分的乙酸乙酯提取物中分离出豆甾-5，22-二烯-3-O-β-D-吡喃葡萄糖苷和β-谷甾醇。杨文文等[11]在分离半枝莲化学成分的过程中，发现了大量的甾类化合物，如3，5，22-三烯豆甾烷、菜油甾醇、豆甾醇等。

2 半枝莲化学成分的抗肿瘤作用研究

2.1 半枝莲提取物的抗肿瘤作用

近年来，相关研究发现，半枝莲醇提取物、水提取物、氯仿部位提取物均具有一定抗肿瘤作用[15-33]，如半枝莲80%乙醇提取物可上调E-钙黏素的表达，下调扭曲蛋白（Twist）的表达，从而抑制人大肠癌LoVo 细胞的增殖和侵袭[15];半枝莲水提取物可抑制血管内皮生长因子（VEGF）的分泌、下调VEGF mRNA的表达水平，从而抑制白血病K562 细胞的增殖[29];半枝莲氯仿部位提取物可下调增殖细胞核抗原（PCNA）、生存蛋白的表达，从而诱导人结肠癌细胞SW620 的凋亡[32]。半枝莲接取物的抗肿瘤作用详见表1。

2.2 半枝莲黄酮类成分的抗肿瘤作用

半枝莲中含有多种黄酮类成分，结构多样，且含量较高。国内外研究显示，黄酮类成分是半枝莲抗肿瘤作用的重要物质基础，其总黄酮及黄酮单体成分均具有良好的抗肿瘤活性[34-44]。如半枝莲总黄酮可通过抑制磷脂酰肌醇3 激酶/丝氨酸蛋白激酶/雷帕霉素靶蛋白（PI3K/Akt/mTOR）通路，从而诱导黑色素瘤细胞的自噬和凋亡[34];野黄芩苷可通过下调Hedgehog 信号通路活性，从而抑制结肠癌肿瘤干细胞的生长和分化[44]。半枝莲总黄酮、黄酮单体成分的抗肿瘤作用详见表2、表3。

2.3 半枝莲二萜类成分的抗肿瘤作用

半枝莲中的克罗烷型二萜类成分和二萜生物碱类成分均具有抗肿瘤活性。李锦梅等[45]研究发现，半枝莲中4 种克罗烷型二萜化合物具有体外逆转肿瘤多药耐药的作用，其作用机制可能与抑制P-糖蛋白的外排功能有关。Wang 等[46]研究发现，半枝莲中16 种克罗烷型二萜类化合物对4 种人癌细胞（结肠癌LoVo 细胞、乳腺癌MCF-7 细胞、肝癌SMMC-7721 细胞、结肠癌HCT-116 细胞）具有不同程度的抑制活性;其中化合物scutebata A对上述4 种肿瘤细胞均表现出明显的抑制活性，其半数抑制浓度（IC50）分别为4.57、7.68、5.31、6.23 μmol/L。

Wang 等[47]研究发现，克罗烷型二萜类化合物barbatin F和barbatin G对结肠癌HCT-116 细胞的IC50分别为44.3、32.3 μmol/L;化合物scutebata A 对结肠癌LoVo 细胞、肝癌SMMC-7721 细胞、乳腺癌MCF-7 细胞、结肠癌HCT-116细胞的IC50分别为4.57、7.68、5.31、6.23 μmol/L，化合物scutebata B对这4 种肿瘤细胞的IC50分别为10.7、19.0、10.3、28.5 μmol/L。Yang 等[48]研究发现，半枝莲中的克罗烷型二萜化合物scutebata C1 对胃癌SGC-7901、MCF-7、A-549 细胞均具有抑制活性，IC50 分别为17.9、29.9、35.7 μmol/L。Dai 等[8]研究发现，6 种半枝莲克罗烷型二萜生物碱化合物对鼻咽癌HONE-1 细胞和口腔表皮样癌KB、HT29 细胞均具有抑制活性，其IC50 在2.8～6.4 μmol/L之间。Dai 等[49]进一步研究发现，2 种半枝莲克罗烷型二萜生物碱化合物对HONE-1 细胞和KB、HT29 细胞均有抑制活性，其IC50在2.1～5.7 μmol/L之間。Yang 等[50]研究发现，scutebarbatine A可上调肺癌A549 细胞中细胞色素c、caspase-3、caspase-9 蛋白的表达，下调Bcl-2 蛋白的表达，从而诱导A549细胞凋亡。

2.4 半枝莲多糖成分的抗肿瘤作用

半枝莲多糖成分对多种肿瘤细胞或动物模型均具有一定的抑制作用[51-57]。如半枝莲多糖可通过调节辅助性T细胞1/2（Thl/Th2）平衡，增强机体的免疫功能[51];可通过上调小鼠外周血血清中p21 蛋白表达、下调VEGF蛋白表达，抑制胃癌细胞增殖和扩散[53];可通过降低血小板-内皮细胞黏附分子（CD31）的密度，抑制肿瘤血管的生成[54]。半枝莲多糖成分的抗肿瘤作用详见表4。

2.5 半枝莲挥发油成分和甾体类成分的抗肿瘤作用

张海方等[58]采用MTT法测定了半枝莲挥发油成分对人组织细胞淋巴瘤U937 细胞和人胃腺癌AGS细胞的体外抗肿瘤活性，结果发现，半枝莲挥发油成分对这两种肿瘤细胞均表现出良好的抑制作用。Nagata 等[59]研究发现，棕榈酸具有抗多发性骨髓瘤的活性，能够降低人骨髓瘤U266 细胞的存活率，并诱导其凋亡。程杏安等[60]研究发现，β-谷甾醇和棕榈酸均可不同程度地抑制小鼠黑色素瘤B16-F10 细胞和人黑色素瘤A375 细胞的生长。林明珠等[61]研究发现，β-谷甾醇可能通过调节IL-6、γ干扰素（IFN-γ）和VEGF蛋白的表达，诱导肝癌H22 细胞的凋亡。Wang 等[62]研究发现，β-谷甾醇可通过上调p53 蛋白的表达，抑制乳腺癌耐药蛋白（BCRP）的表达，发挥逆转结直肠肿瘤多药耐药的作用。

3 结语

目前，肿瘤的治愈还是一项世界难题，但中医药治疗肿瘤具有很大的潜力。半枝莲在临床上被广泛应用于各种肿瘤，如其可抑制肿瘤的生长，协助化疗并减少化疗的不良反应，改善患者症状，增强患者免疫力，提高晚期癌症患者的生存质量等[63]。半枝莲中含有黄酮类成分、多糖类成分、二萜类成分等主要抗肿瘤作用成分，其作用机制主要包括抑制肿瘤细胞增殖、侵袭、转移与分化，诱导肿瘤细胞自噬和凋亡，调节机体免疫功能，抗肿瘤血管生成等;所涉及的通路主要包括Hedgehog 信号通路、STAT3 信号通路、Wnt/β-catenin 信号通路、Notch1 信号通路、PI3K/Akt 信号通路、c-Met 信号通路等。

半枝莲中抗肿瘤活性成分很多，但这些成分之间是否存在一定的协同作用尚不明确。因此，到底使用半枝莲的单一成分还是联用多种成分作为抗肿瘤药物，还有待进一步研究。后续研究可从质量标志物角度探讨半枝莲抗肿瘤作用的物质基础，并基于组分配伍角度揭示半枝莲抗肿瘤的作用机制，以期为开发利用半枝莲中抗肿瘤活性成分提供科学依据。

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（收稿日期：2021-01-27 修回日期：2021-06-11）

（編辑：唐晓莲）