中国林业害虫生物防治研究进展

党英侨王小艺杨忠岐张永安

(中国林业科学研究院森林生态环境与自然保护研究所，国家林业和草原局森林保护学重点实验室，北京 100091)

我国是世界上受林业害虫危害最严重的国家之一，每年虫害发生面积达600万hm2[1-2]。害虫种群暴发的原因有很多，如气候变暖、生物入侵、种间竞争所导致的优势种替代(种间获取资源能力差异、生殖能力差异、搜索能力差异、抢占资源、资源退化、竞争性干扰、生殖干扰和集团内捕食)[3-4]等。1998年实施“天保工程”后，我国从世界各国进口的木材量迅速增加，国内省际间木质材料的流通也加快，许多害虫也随木材运输而不断传播扩散[5]。不同历史时期，我国林业上的主要害虫存在明显差异。20世纪70年代至80年代以来，受三北防护林树种单一且抗虫性弱等影响，光肩星天牛Anoplophora glabripennis逐渐由次要害虫发展为主要害虫[6]；80年代初期，松突圆蚧Hemiberlesia pitysophila等害虫入侵我国大陆沿海城市[7]；80年代至90年代，春尺蠖Apocheima cinerarius大量危害我国北方杨树。21世纪以来，美国白蛾Hyphantria cunea、白蜡窄吉丁Agrilus planipennis[8]等入侵害虫和本土害虫危害呈进一步加重趋势。

害虫生物防治是利用生物或其代谢产物来防控害虫发生和危害的一项技术，具有持效期长和安全环保等优点。我国有记载的害虫生物防治最早可追溯到公元300年左右[9]。除利用本土天敌外，引进其他地区的天敌资源也是害虫防治尤其是针对外来入侵害虫的重要生物防治方法。我国林业上最早记载的天敌引种是在18世纪初期，通过引种原产地天敌澳洲瓢虫Rodolia cardinalis防治入侵害虫吹绵蚧Icerya purchasi[10]。近代尤其是新中国成立以来，我国生物防治事业逐渐引起更大关注，林业害虫生物防治研究也从生态系统、种间互作、种内竞争与协作、生理生化和遗传[11-12]等宏观、中观及微观层面开展了大量工作。

1 害虫生物防治基础理论研究

利用天敌进行生物防治主要包括引进(introduction)、保育(conservation)和助增(augmentative)天敌几大策略[13]。对于引进天敌这一传统生物防治手段，近年来有学者提出进化在该过程中发挥较大作用，认为引进天敌所经历的新环境可以推动天敌多种性状快速进化，而那些适应性和非适应性的快速进化可以进一步影响天敌增长率、种群规模和其他重要的生态特征。Szücs等[14]研究发现，进化种群可以比非进化种群以更高速率建立和增长；而非适应性进化，如遗传漂变和近亲繁殖衰退则会导致天敌适应性降低和种群规模下降。保育生物防治通过提高现有天敌效力或局部丰度来控制害虫。Kean等[15]通过构建模型明确，天敌搜索能力、繁殖力、寿命、对猎物的转换效率、自身能量消耗率等是影响天敌自身控害效能的重要因素。天敌的助增释放是有害生物综合治理(IPM)的重要措施，但其应用效果受天敌自身扩散能力、天敌种间互作、天敌害虫释放比(natural enemy:pest release ratio，NEPRR)以及包括植物挥发物在内的环境中多种信息化合物等影响[16-17]。

我国林业上对各生防因子的理论研究起步较晚，且主要集中在与应用基础相关的机理研究方面。杆状病毒是研制和应用最为广泛的昆虫病毒，但其具有杀虫速度慢、毒力相对较低等局限性，为有效解决这一问题，研究人员提出刺激害虫使其食量增加、利用分子手段改造病毒和利用其他病毒、昆虫或药剂等作为增效剂与特定病毒联合作用等方法来提高病毒毒力[18]。1985年，从国外引进的病原线虫离体培养技术为我国持续利用病原线虫防治林业害虫奠定了基础。21世纪初前后，研究人员针对病原线虫在多种非生物因素胁迫下的生理生化和分子响应机制等方面进行了大量研究，明确了病原线虫的抗逆机理，为林业上合理利用病原线虫防治害虫提供了理论指导[19-20]。研究人员针对病原真菌侵入害虫的机制进行了大量研究发现，病原真菌主要通过附着于害虫体表后分泌多种酶和毒素等阻碍昆虫正常发育、破坏昆虫的组织和结构等来侵染害虫[21-22]。2000年前后，随着分子生物学技术的迅速发展，与病原菌分子系统发育、基因遗传与改良[23]等相关的内容逐渐引起更多关注。

2 害虫生物防治应用技术研究

2.1 天敌昆虫

建国后尤其是20世纪70年代以来，许多林业工作者针对天敌昆虫的调查、筛选、扩繁和室外应用技术开展了大量研究，发现和记载成百上千种天敌昆虫[24-25]。罗希成和刘益康在明确异色瓢虫Harmonia axyridis生防潜能的基础上，进一步探究其野外越冬等生存能力[26]。童新旺和倪乐湘采集鳞翅目卵期寄生性天敌白跗平腹小蜂Anastatus albitarsis后，寻找其替代寄主，并研究其繁育技术[27]。武辉等[28]通过室内外试验明确了白蜡吉丁肿腿蜂Sclerodermus pupariae的人工繁育和保存方法，王小艺等[29]通过功能反应试验进一步证明了该蜂对栗山天牛Massicus raddei的防治潜力。为实现铁杉球蚜Adelges tsugae的重要捕食性天敌昆虫斑翅肩花蝽Tetraphleps galchanoides的室内大规模人工繁育，李立等研制出一种操作简单、可批量生产的布丁人工饲料[30]。门金 等[31]通过测定花绒寄甲Dastarcus helophoroides不同寄主生物型对桃红颈天牛Aromia bungii的趋性及控制作用，筛选出可用于野外防治该天牛的有效生物型；路纪芳 等[32]则对花绒寄甲的室内储存条件进行了明确。

2.2 昆虫病毒

20世纪60年代，我国开始着手分离病毒以防治林业害虫[33]。70年代，发现马尾松毛虫Dendrolimus punctatus质型多角体病毒DpCPV，并进行室内扩繁和野外应用研究[34]。70年代末至80年代初，舞毒蛾Lymantria dispar核型多角体病毒LdNPV进入生产、保藏以及相关工艺的优化阶段[35]。为有效控制入侵害虫美国白蛾，美国白蛾核型多角体病毒HcNPV被分离并大量用于室外防治研究[36]。为应对90年代北方多地的分月扇舟蛾Clostera anastomosis危害，分离出分月扇舟蛾颗粒体病毒ClanGV，并进入室内外使用方法研究阶段[37]。为提高昆虫病毒的杀虫效率，彭炳兰 等[38]和王承锐等[18]将生物增效剂与昆虫病毒制剂相结合。随着生防应用和分子生物学技术的发展，更多昆虫病毒被分离、室内批量饲养后，进入生产研发阶段。为有效提高病毒的杀虫速度和效率，结合分子生物学技术，研究人员利用突变基因或激素、杀虫晶体蛋白等构建重组病毒，以达到改良已有病毒杀虫效果的目的[34，39]。20世纪80年代，针对缺少昆虫病毒制剂规范的质量评价标准这一现状，于在林[33]提出根据病毒的鉴别指标、安全性指标以及制剂质量检测指标对制剂的注册和登记等进行规范。此外，为明确林间应用昆虫病毒时对其他非靶标生物可能存在的影响，潘国兴 等[40]还用多种病毒对小白鼠、金鱼等代表性脊椎动物进行了安全性试验。

2.3 病原线虫

昆虫病原线虫因具有寄主范围广、能主动搜寻寄主、专化性强和适应性强等优点，近年来逐渐引起关注，相关工作更多集中在应用基础研究方面，包括病原线虫的引进、优势线虫品系的筛选、室内大量繁育方法、合理高效的施用方法和技术改良等[41]。其中涉及的病原线虫主要包括异小杆线虫Heterorhabditidae和斯氏线虫Steinernernatiae，其防治的林业害虫包括落叶松叶蜂Pristiphora erichsonii[41]、松扁叶蜂Acantholyda posticalis[42]、桑天牛Apriona germari、星天牛Anoplophora chinensis[43]、光肩星天牛[44-45]、松褐天牛Monochamus alternatus[46]、南方花天牛Leptura meridiosinica[47]、臭椿沟眶象Eucryptorrhynchus brandti[48]、金龟子[49]、舞毒蛾[50]、桃小食心虫Carposina sasakii[51]、异迟眼蕈蚊Bradysia impatiens[52]等。

2.4 病原真菌

昆虫病原真菌包括白僵菌Beauveriaspp.、绿僵菌Metarhiziumspp.、拟青霉Paecilomycesspp.、木霉Trichodermaspp.、轮枝菌Verticilliumspp.等许多种类，具有寄主范围广、选择性和适应性强等特点。20世纪50年代起，我国逐渐开始针对白僵菌和绿僵菌等病原真菌展开应用基础技术研究[49]。白僵菌的相关研究工作主要包括优良菌株的筛选、室内培养、室内外使用方法及其增效技术的研发等[46，53]，研究的防治对象主要包括落叶松叶蜂[41]、落叶松红腹叶蜂Pristiphora erichsonii[54]、金龟子[49]、美国白蛾[55]、松毛虫Dendrolimusspp.[56]、木蠹蛾[57]、松褐天牛[58]、光肩星天牛、星天牛、桑天牛等林业害虫。绿僵菌也被用于金龟子、吉丁虫、天牛、小蠹、松毛虫[21]等林木害虫的防治技术研究中。此外，拟青霉、白僵菌＋粉拟青霉、簇孢霉Sporothrixspp.、木霉[44，59]等也被用于多种林业害虫的生物防治研究中。

2.5 病原细菌

我国利用病原细菌防治林木害虫的应用基础研究工作起步较晚，发展程度也相对滞后。1959年，我国引进苏云金杆菌Bacillus thuringiensis防治松毛虫等多种林业害虫，直至80年代初关于菌株筛选和鉴定、菌株质量评价等基础研究工作仍不够系统和深入，菌剂在应用过程中效果极不稳定，严重阻碍昆虫病原细菌在我国林业害虫防治中的应用和发展[60]。近几十年来，针对病原细菌的研究工作逐渐发展起来，其中研究和应用最广的仍是苏云金杆菌。除通过分离、室内培养等方法利用该菌在多地防治美国白蛾[55]、舞毒蛾[61]、松毛虫[62]、尺蛾、舟蛾、刺蛾、蓑蛾[60]、金龟子[49]外，随着分子生物学技术的发展，该菌种体内具有较强杀虫活性的δ内毒素基因也被成功克隆出来并加以分析，通过多种处理构建嵌合蛋白，以进一步提高苏云金杆菌的杀虫范围和效果[39]。此外，研究人员也利用青虫菌Bacillus thuringiensisvar.galleriae、 蜡样芽孢杆菌Bacillus cereus、假单胞菌Pseudomonasspp.、粘质沙雷氏菌Serratia marcescens等对野桑蚕Bombyx mandarina、棉蝗Chondracris rosea rosea、光肩星天牛、松褐天牛、金龟子等林木害虫的应用技术方法进行了一系列研究[43，58，63-64]。 为避免林间施用细菌制剂对天敌等非靶标生物产生不利影响，以苏云金杆菌为例，周新胜[65]测定了不同浓度目标制剂对瓢虫的影响。

2.6 其他有益生物及生防产品

传统生物防治所涉及的天敌类别不仅包括上述种类，还包括放线菌、微孢子虫、捕食螨、寄生性螨、蜘蛛和食虫鸟等其他有益生物。随着生物技术发展以及不同学科间交流和融合，生物防治范围也得到进一步补充和发展。目前国内外一些研究人员认为包括辐射、化学和遗传不育在内的昆虫不育技术、载体昆虫技术、昆虫信息素、植物源化合物、转基因抗虫植物等也都属于生物防治范畴[44，66]。多种捕食性和寄生性蒲螨被筛选出来用于林木蛀干类、刺吸类等害虫生物防治的应用技术研究[44，52]。郭晨茜等[67]调查分析林木害虫天敌类群及其作用后发现，蜘蛛等其他有益生物对害虫同样具有较强的控制作用。黄蝉Allemanda neriifolia和驳骨丹Buddlejaasiatica两种植物的组织提取物以及印楝Azadirachta indica提取物被分别用于橄榄星室木虱Pseudophacopteron canarium和桑天牛的防治技术研究[44，68]。20世纪60年代以来，利用昆虫自身信息素等信息化学物质监测和防治松毛虫、美国白蛾、舞毒蛾、松褐天牛、光肩星天牛、红脂大小蠹Dendroctonus valens、松突圆蚧、松树蜂Sirex noctilio、苹果蠹蛾Cydia pomonella等多种林业害虫的研究逐渐开展起来[35，69-70]。20世纪80年代起，研究人员利用潜在载体昆虫展开大量研究工作，通过室内大量筛选以获得高效载体昆虫和适合的病原物，并进行了小规模林间释放试验[66]。多位研究人员采用辐射不育、化学不育技术对多种鞘翅目蛀干害虫和鳞翅目食叶害虫进行防治技术研究[71-73]；周石涓等[74]还将性诱剂与不育剂结合起来用于松毛虫等害虫的防治研究。

3 野外防治应用及效果评价

3.1 基于天敌昆虫的野外防治

随着大量潜在优势天敌昆虫的筛选和室内繁育及效果测定，天敌昆虫在林间的应用和推广工作逐渐展开。目前林业上应用较多的主要包括大草蛉Chrysopa pallens、异色瓢虫、澳洲瓢虫、孟氏隐唇瓢虫Cryptolaemus montrouzieri、蚂蚁、赤眼蜂Trichogrammaspp.、白蛾周氏啮小蜂Chouioia cunea、肿腿蜂Sclerodermusspp.、花绒寄甲、平腹小蜂Anastatusspp.、花角蚜小蜂Coccobius azumai等。1909年，我国台湾引入澳洲瓢虫用于吹绵蚧的防治[10]。20世纪50年代起，引进澳洲瓢虫和孟氏隐唇瓢虫用于多种蚧类害虫的防治工作，并取得了良好的防治效果[34]。20世纪60年代蚂蚁被用于我国南方多地松毛虫的防治[75]。70年代起，各地松毛虫的防治工作中大量释放赤眼蜂，仅浙江省至少1.3万hm2释放应用[24]。肿腿蜂和花绒寄甲作为防治光肩星天牛、松褐天牛等的优势天敌昆虫，在全国10多个省(自治区、直辖市)受害林分中释放，取得了良好的防治效果。白蛾周氏啮小蜂和花角蚜小蜂作为我国利用本土和引进天敌昆虫防治林业重要害虫的代表，都发挥着重要的控害作用[24]。林间释放白跗平腹小蜂防治松毛虫时，放蜂区松毛虫被寄生的数量明显增加，放蜂密度为4.5万头/hm2时，防治效果可达29% ～68%[27]。

3.2 基于昆虫病毒的野外防治

目前，国内已进入商品化生产阶段的昆虫病毒包括棉铃虫核型多角体病毒HearNPV、斜纹夜蛾核型多角体病毒SpltNPV以及春尺蠖核型多角体病毒AciNPV等多种[38]，其中部分昆虫病毒已成功应用于林间害虫防治工作中。20世纪70年代我国南方松毛虫大发生时期，松毛虫质型多角体病毒被广泛应用于林间，防治效果可持续数年之久，杀虫率不低于70%[34]。80年代初，内蒙古亚力盖图林场应用杨尺蠖核型多角体病毒林间防治榆尺蠖，6年防治面积超过1 000 hm2，防治效果显著[76]。辽宁、山东、河北和陕西等地应用美国白蛾核型多角体病毒有效增强了美国白蛾的防治效果[77]。21世纪初，林间应用分月扇舟蛾颗粒体病毒防治分月扇舟蛾，虫口致死率达80%以上[37]。此外，新疆地区从中国林业科学研究院引进春尺蠖核型多角体病毒并大面积释放，取得良好的防治效果[78]。

3.3 基于病原线虫的野外防治

昆虫病原线虫应用于我国林业害虫林间防治中的实例并不多，仅见利用斯氏线虫属Steinernema和异小杆线虫属Heterorhabditis一些品系进行野外防治试验。如利用芫菁夜蛾线虫Steinernema feltiae和异小杆线虫属的泰山Ⅰ号防治星天牛[79]、光肩星天牛、桑天牛和台湾柄天牛Aphrodisium sauteri等天牛[80]；利用小卷蛾线虫Steinernema carpocapsae防治马尾松林内天目腮扁叶蜂Cephalcia tianmua、黄缘阿扁叶蜂Acantholyda flavomarginata和焦艺夜蛾Hyssia adusta[81]；利用芫菁夜蛾线虫等防治危害木麻黄Casuarina equisetifolia的星天牛、多纹豹蠹蛾Zeuzera multitrigata和相思拟木蠹蛾Arbela bailbarana[57]；以及利用一些斯氏线虫品系防治桃小食心虫和金龟子等[82]。线虫的林间施用方法主要包括海绵塞孔法和水悬液注孔法[34，79]，防治效果普遍较为明显。

3.4 基于病原真菌的野外防治

目前，利用病原真菌防治林业害虫在我国已形成一定规模，全国生产真菌杀虫剂的厂家已超过20家[77]。一般病原真菌菌剂施用后多通过林间统计菌剂对害虫的致死率来明确作用效果并对施用方法加以改进。白僵菌和绿僵菌等是目前林业上应用较多的病原真菌，其针对光肩星天牛[83]、松褐天牛[46]和松毛虫[63]等害虫在不同地区的防治过程中均发挥着重要作用。

3.5 基于病原细菌的野外防治

苏云金芽孢杆菌是目前生物防治中应用最为广泛的细菌杀虫剂，生产厂家已超过70家，每年产量超2万t[77]。该种菌剂已用于林间青杨天牛Saperda populnea、光肩星天牛、星天牛[43]，美国白蛾[84]、松毛虫[64]和舞毒蛾[61]等多种害虫的生物防治中。

3.6 基于其他有益生物和生防产品的野外防治

其他生防因子中，除基于基因工程等技术改造的天敌类群仍处于室内研究阶段外，其他均已在林间进行了应用。啄木鸟等益鸟是天牛、吉丁、小蠹、刺蛾、透翅蛾等众多林木害虫的重要天敌类群，目前林业上主要通过悬挂鸟巢招引等方式对其加以利用[85]。20世纪80年代，安徽孤山林场通过悬挂鸟巢招引益鸟，连续6年悬挂鸟巢1 863个防治松毛虫，使松毛虫持续多年处于低虫口密度状态[86]。蒲螨作为害虫的体外寄生性天敌，在我国北方应用较为广泛，北京市多次利用该类天敌防治双条杉天牛Semanotus bifasciatus和小蠹类害虫[2]。20世纪90年代沿海防护林中木麻黄受棉蝗大量危害，而林间喷施蝗虫微孢子虫Nosema locustae后防治效果高达90%[43]。一些昆虫性信息素等信息化学物质制成引诱剂、迷向丝等产品用于鞘翅目、鳞翅目等害虫的防治[69]。载体昆虫技术也在林业害虫防治中进行了应用，如利用肿腿蜂携带白僵菌和(或)粉拟青霉等防治光肩星天牛等钻蛀性害虫，防治效果为72% ～91%[44]。

3.7 各生防因子的效果评价

天敌昆虫、昆虫病毒、线虫、生防菌剂及其他有益生防产品等对害虫控制效果的评价方法包括室内和室外两部分。室内主要包括捕食或寄生功能反应[87]、生物测定[45]。而生防因子室外控制效果的评价方法则有很多，包括系统调查、直接观察、标记法和构建生命表进行分析等。过去林业上大多通过统计和分析不同处理条件下各生防因子的捕食或寄生率、对害虫的致死率、虫口数量减退率等指标直接进行效果评价[69]，但随着生物防治不断发展，研究人员逐渐意识到生物防治其实是一个系统的持续的过程。生防因子的控害作用不仅只体现在释放或施用当下，还会通过与其他因子互作以及天敌后代个体等发挥持续的控制作用。林间喷施春尺蠖核型多角体病毒后，虽第一年春尺蠖死亡率略低于化学防治，但第二年仍有70%春尺蠖死亡，且控害效果可持续5年[88]；而化学药剂则需要年年喷施。松毛虫质型多角体病毒林间防治松毛虫的效果显著，病毒释放区5～6 a内松毛虫均未成灾[89]。生命表针对目标物种进行特定时间或特定年龄的长期持续观测，这一过程中记录的数据也包括非生物和生物因素等多项内容，因此更适于评价生防效果[90]。目前，生命表已广泛应用于栗山天牛等林业害虫的生物防治效果评价中[91]，并在优势天敌筛选、害虫种群动态关键因素研究、物种间数量消长规律以及其他生物因子控害效果等领域逐渐发挥更大作用[90]。此外，暴可心 等[92]通过总结和分析各种害虫防治及其评价方法的优劣性，还提出利用层次分析法建立一种更加有效评价害虫生物防治效果的方法。

4 问题与展望

林业害虫危害风险居高不下，存在多方面的原因。一方面，人为因素促进了害虫的远距离传播，这其中包括人为主观或意外携带，原木或木制加工材料流通过程中监管或检疫效率低下，制度法规不健全或责任意识淡薄；另一方面，可能与长期以来林业生产中使用的防治方法有关。过去，林业生产上往往希望通过最快速简便的方式达到最大的杀虫效果，因此生产者更多选用化学药剂。但是，除使用化学药剂所带来的3R问题外，大多数药剂还会对天敌昆虫等非靶标生物产生一定的毒害作用。尽管有关于药剂对天敌影响的研究和报道[93]，但这些信息更多停留在科研层面上，而并未广泛应用于生产实践中。即使是利用天敌进行了一些生物防治工作，也可能因为前期未考虑到生态系统中其他因素的影响而导致天敌作用不稳定甚至低下。

要有效解决这一问题，就要从制度法规、技术方法和思想观念多方面入手。如健全有害生物风险防范制度，夯实检疫、监测、除害和治理方法，加强执法、防范和责任观念的宣传。思想上要始终强调可持续发展和生态安全的重要性，让生物防治深入人心。技术上则应结合分子生物学等手段对转基因抗虫植物和转基因昆虫等进行探究，开发更多高效便民的生物防治技术和方法，大力发展生防产品的生产和应用，并合理规范林间应用技术。

与农业害虫相比，林业害虫的防治尤其是生物防治具有一定优势。最突出的一个原因是林业生态系统受人类活动影响小，且具有更为丰富的生物多样性类型，林分内物种资源丰富有效增加了种间关系、群落结构的复杂性，进而提升了其生态系统的稳定性和可持续性。基于此，林地内多种有益生物因子(天敌昆虫、生防菌、其他有益生物和生防产品)释放或施用后能够更加快速高效的融入目标生境并发挥控害作用，从而达到事半功倍的效果。但同时，由于许多天然林甚至是人工林分布在山区，可能会在一定程度上影响生物防治措施的开展，或导致防治成本增加。

在学科交叉融合日渐发展的今天，生物防治作为林业害虫防治技术的重要组成部分，除进一步加强自身发展外，还需要与行业内甚至是不同行业中的先进技术相结合[94]。如充分利用信息时代的大数据资源、多尺度遥感定位监测技术、分子遗传技术、纳米载体技术、人工智能技术等，并将这些技术与具体的生产实践活动相结合，经过不断尝试和改进，最终在更大程度上实现害虫的持续、高效、安全和无害化防控。