个性对中华倒刺鲃群体运动特征和食物占有能力的影响

付翔 付成 樊捷 肖玲韬 付世建

(重庆师范大学进化生理与行为学实验室,重庆市动物生物学重点实验室,重庆 401331)

动物不同个体在不同的时空背景下表现出的稳定的行为差异被称为“个性”(Personality),研究动物的个性特征有利于理解其行为产生和维持的机制,具有重要的生态意义[1,2]。动物个性特征包括勇敢性、社会性等。勇敢性可定义为机体愿意接受一定程度的风险,以换取相应的收益(比如觅食、繁殖等)[3],衡量勇敢性的参数包括实验对象从隐蔽场所进入开阔区的次数[4],潜伏时间比等[5]。社会性是指该动物对同类表现出的除攻击性之外的行为反应[6,7],常用参数有靠近同伴的时间比和距离等[4,8,9]。动物的个性在一定条件下是关联的,有研究者把这种关联称为“行为综合征”(Behavioral syndrome)[10—12]。例如,橘斑娇丽鱼(Amatitlania siquia)的勇敢性与探索性呈正相关[13],而驼背太阳鱼(Lepomis gibbosus)的勇敢性和社会性呈负相关[14]。

生长是鱼类重要的生理特征,快速生长对于动物个体而言具有重要的适应性意义。动物在自然界中的食物占有能力通常会对其生长起到决定性作用。一般而言,体型较大的个体其个性特征会表现的更为积极主动(Proactive),即更活跃且更具好斗性[15,16],具有较强的食物占有能力,反过来又会促进其生长。因此,研究者认为,个性和食物占有能力及生长存在着一定的关联[17,18]。例如,马苏大麻哈鱼(Oncorhynchus masou)的攻击性与食物占有能力和生长呈正相关[19],三刺鱼(Gasterosteus aculeatus)的勇敢性与食物占有量和生长呈正相关[3],但褐鳟(Salmo trutta)中胆小的个体反而生长较快[20]。因此,个性特征与食物占有能力、生长的关联需要在更多的鱼类种类中开展研究。

集群行为在鱼类中普遍存在[21]。集群生活使群体内部个体在增加觅食能力和降低被捕食的风险方面获得收益[21—23],但代价则是群体内部食物资源等竞争加剧[24]。集群的成本和收益并非在群体所有成员间均分,不同个体能够通过占据鱼群中不同的空间位置来获得各自的成本-收益比率[25—28]。鱼类个性的差异是由其自身的生理状态(如能量代谢、生长性能等)不同引起的[29],鱼群中不同个性成员可能在运动特征上表现出一定的独特性,进而对集群行为产生不同的影响。研究发现,较为胆大的三刺鱼在集体运动时拥有较强的领导能力,位于群体的前方,因此能够获得较高的觅食机会[25,30,31]。

为了探讨个性对鱼类集群时的运动特征以及食物占有能力的影响,本研究以喜好群体生活的中华倒刺鲃(Spinibarbus sinensis)幼鱼作为实验对象[32—34]。首先测定了单尾实验鱼的勇敢性和社会性特征,随后测定了其在单尾饲养条件下的食物占有能力以及生长情况,最后在群体条件下(6尾鱼)测定了每尾鱼的活动轨迹和食物占有状况。在个性特征上我们选择了勇敢性和社会性,是因为以往大量研究表明社会性和勇敢性在群体摄食行为中起着重要作用[35—37]。

1 材料与方法

1.1 实验鱼来源与驯养

实验鱼于2020年5月购买于重庆北碚鱼类养殖基地,将买回的实验鱼放置于自净化循环控温养殖系统(体积约为250 L)中驯养6周。驯养过程使用曝气充足的自来水,并保证水中溶氧维持在7 mg/L以上,水温控制在(25±1)℃,每天换水约10%,光周期为12L∶12D。每天在上午10:00时用红线虫进行饱足投喂,30min后,用虹吸管清除养殖水槽内残存的食物和鱼类粪便。在驯养结束后,选取大小适宜的实验鱼进行实验。

1.2 实验方案

首先选取108尾身体健康、大小均匀的中华倒刺鲃幼鱼[体重:(5.04±0.06) g;体长:(6.43±0.03) cm麻醉(MS-222,80 mg/L)]后注射PIT体内标签,恢复2周后,拍摄实验鱼的勇敢性和社会性,待上述个性指标测定完成后,将实验鱼放入不同的单元格中以红线虫为饵料单独喂养5d。在喂养结束后,将实验鱼随机分为18组(每组6尾,分别在背部给予不同的颜色标记)。随后在集群状态下分别记录视频中6尾鱼的摄食情况以及运动轨迹。整个实验过程中溶氧、水温等条件均与驯养期间一致。

1.3 个性(勇敢性和社会性)的测定

勇敢性和社会性的测定装置(图 1)均由实验室自行研制[38]。为了消除人为活动对实验测定的影响,所有实验装置被白色的幕布所遮盖。勇敢性测定的实验装置为有机玻璃板构成的长方形水槽(图 1a)。该装置的内壁和底部均用白色广告纸覆盖,并被一块不透明的有机玻璃隔板分隔成开阔区和隐蔽区。隔板底部正中央有一个可以拆卸的小门。隐蔽区域内放置有塑料水草和砂石,可为实验鱼提供安全隐蔽的环境。在开阔区域的正上方固定有一个罗技摄像头(Logitech Webcam C900,15 帧/秒),实验水深为10 cm。实验时,首先将实验鱼放置于实验装置的隐蔽区并关闭隔板中央的小门,待实验鱼在隐蔽区内适应30min后,轻轻地打开小门并拍摄记录实验鱼进入开阔区的状况,视频拍摄30min。实验鱼于第2天进行勇敢性的重复测定,以此确定其勇敢性的稳定性,最后取两次测量的平均值来衡量实验鱼的勇敢性。勇敢性的参数包括:开阔区停留的时间比(%)、进入开阔区次数(Times)[38]。计算方法如下:

图1 用于勇敢性(a)、社会性(b)和集群行为(c)测定的实验装置示意图Fig.1 The structure of the devices used to observe the boldness,sociability and schooling behavior

开阔区停留时间比(%):中华倒刺鲃幼鱼在开阔区停留的总时长与拍摄时间(30min)的百分比。该值越大表示个体越为勇敢。

进入开阔区次数(Times):中华倒刺鲃幼鱼从隐蔽区进入开阔区的次数。实验鱼从隐蔽区通过小门时,背鳍进入开阔区时即认为实验鱼进入了开阔区。该值越大表示个体越为勇敢。

社会性测定的实验装置(图 1b)同为有机玻璃板组成的长方形水槽[38],但整个实验装置被两块透明的有机玻璃板分隔为3部分,位于装置两侧的是两个大小一致的刺激区域,装置的中间部分为选择区。同上,实验水深为10 cm。实验时,首先随机选取6尾中华倒刺鲃作为刺激鱼群置于实验装置的任一刺激区,而另一刺激区无刺激鱼群。待刺激鱼群在实验装置中适应60min后,将单尾实验鱼轻轻的转入实验装置中间的选择区并立即进行视频拍摄17min(分析时前2min不纳入统计)。实验鱼于第2天进行社会性的重复测定,以次确定其社会性的稳定性,最后取两次测量的平均值衡量实验鱼的社会性。拍摄的视频(15 帧/秒)用qq音影转码后,用idTracker软件分析,获取每尾实验鱼每一帧的质心坐标点以确定运动轨迹。衡量社会性的参数包括:与距离刺激鱼群的平均距离(cm)及靠近刺激鱼群的时间比(%)。计算公式如下:

式中,D为目标实验鱼与距离刺激鱼群的距离(cm);式(2)中的x(t)、x1(t)分别表示目标实验鱼和放有刺激鱼群(图 1b中的G区域)的一侧隔板(图 1b中的I)在t时刻(t指代行为学视频中任一帧图像对应的时刻)的横坐标,n表示视频的总帧数。该值越大表示个体社会性越低。

靠近刺激鱼群的时间比(%):目标实验鱼与刺激鱼群距离小于20 cm对应的总时间与拍摄的总时间(15min)的百分比。该值越大表示个体社会性越高。

勇敢性和社会性拍摄完一次后,要对所有装置进行清洗并换水,实验测定水温控制在(25±1)℃。

1.4 单尾饲养条件下食物占有能力的测定

将108尾实验鱼放入不同单元格中单独饲养5d,在5d的食物处理前后对实验鱼的体重和体长进行测量,并记录每尾实验鱼每日的摄食量(大小均匀的红线虫),用于计算每尾鱼的食物占有能力和生长。食物占有能力的衡量参数为摄食率(FR,%/d);生长性能的参数包括饲料效率(FE,%)和生长率(SGR,%/d),计算公式如下:

式中,M1和M2分别表示食物处理前后实验鱼的体重(g);I(g)表示实验鱼总的摄食量;T表示食物处理时间(5d)。

1.5 集群时个体运动特征和食物占有能力的测定

单尾鱼喂养实验结束后,将108尾实验鱼随机分为18组,每组6尾。首先将6尾实验鱼放入实验圆形水槽J装置(图 1c)中适应30min[38]。在适应结束后,用注射器吸取大小相近的红线虫,随机逐条注射到K、L和M三根塑料管中进行食物投喂。当实验鱼将进入水槽J中的单条红线虫吞食后,立刻进行下一条红线虫的投喂,整个食物投喂过程持续30min,在食物投喂的同时进行视频拍摄。每拍完1次,要对所有装置进行清洗并换水。最后通过视频观测确定单尾实验鱼的摄食量。拍摄的视频(15 帧/秒)用qq音影转码后,用idTracker ai软件分析,获取每尾实验鱼每一帧的质心坐标点以确定其运动轨迹。群体中单尾鱼摄食量的测定在每天的9:00—19:00进行。为了减少外界干扰,该实验装置被白色的幕布所遮盖。共拍摄18组实验鱼的群体行为,但其中有一组鱼群轨迹未能成功提取,因而废弃。在鱼群中每尾实验鱼的运动参数有实验鱼距离鱼群质心的距离、速度中值、运动时间比与速度同步性,相关参数的计算方法参照以往相关研究。计算公式如下:

式中,xG和yG分别为t时刻鱼群的平均质心坐标;x1、x2、x3、x4、x5、x6和y1、y2、y3、y4、y5、y6为t时刻6尾鱼的横、纵坐标。DG为每尾实验鱼距离鱼群质心的距离(cm),xt和yt为t时刻某一尾鱼的横纵坐标。DG在30min内的平均值用于评价鱼群的凝聚力[38]。

每尾实验鱼的速度中值:每尾实验鱼移动速度的中间值。

每尾实验鱼的运动时间比(PTM,%):每尾实验鱼速度大于1.75 cm/s的帧数除以总帧数。

每尾实验鱼的速度同步性(Sv)使用以下公式计算:

式中,vi和vj是鱼群中任意两尾实验鱼的t时刻的游泳速度。用于评价鱼群运动时在游泳速度上的协调性。

群体中单尾实验鱼的食物占有能力以群体中每尾鱼的摄食率表示,计算公式如下:

式中,M3表示实验鱼的体重(g);I表示实验鱼的摄食量(g)。

1.6 数据统计分析

本实验数据采用Excel 2010进行统计和计算后,使用SPSS 22.0进行统计分析,所有统计值用平均值±标准误(Mean±SE)表示,显著水平P＜0.05。首先检验数据的正态性和方差齐性,如果不满足,则使用非参数检验。勇敢性和社会性的可靠性采用度量内的可靠性分析;个性特征、单尾鱼的食物占有能力、生长能力、集群中个体运动参数及群体中食物占有能力之间的关联采用Pearson或Spearman相关性分析。

2 结果

2.1 中华倒刺鲃的个性特征

中华倒刺鲃勇敢性的参数即开阔区的停留时间比和进入开阔区的次数分别为(27.72±1.85)%和(11.33±0.68)次。社会性的参数与刺激鱼群的距离和靠近刺激鱼群的时间比分别为(8.16±0.22) cm和(87.66±0.61)%。所有四个参数均具有较高的重复性(表 1;P＜0.05),且这些个性特征参数之间相互关联。首先,勇敢性和社会性各自的两个指标显著相关(图 2;P＜0.05);其次,两个勇敢新指标与距刺激鱼群距离正相关,与靠近刺激鱼群的时间比负相关(P＜0.05)。即勇敢性和社会性指标的相关关系为勇敢性越高社会性越低。

图2 勇敢性和社会性之间的关联Fig.2 The relationship between boldness and sociability

表1 勇敢性和社会性的可靠性检验Tab.1 Intraclass correlation coefficient results for boldness and sociability

2.2 个性与单尾饲养条件下食物占有能力、生长的关联

中华倒刺鲃特定生长率、摄食率和饲料利用率分别为(1.47±0.07)%、(15.49±0.19)%和(9.45±0.42)%。三者与所有个性参数均不相关(表 2)。

表2 个性与单尾饲养条件下食物占有能力、生长的关联Tab.2 The relationship between personality traits and food competitiveness ability and growth performance in singleton

2.3 个性与集群时个体运动参数及群体中食物占有能力的关联

集群运动时中华倒刺鲃距离质心的距离、速度中值、运动时间比和速度同步性分别为(8.49±0.20) cm、(4.65±0.12) cm/s、(86.88±0.96)%和0.68±0.00。鱼群平均摄食率为(2.97±0.21)%。勇敢性与集群时运动特征均不关联。但社会性指标中的与刺激鱼群的距离与集群时的运动时间比和速度同步性正相关,靠近刺激鱼群时间比与集群时的运动时间比和速度同步性负相关(表 3和图 3;P＜0.05)。即社会性较高的个体表现为较低的运动时间比和速度同步性。

图3 社会性与集群时个体运动参数的关联Fig.3 The relationship between sociability and motion parameters of fish in schooling

表3 个性与集群时个体运动参数以及群体中食物占有能力的关联Tab.3 The relationship between personality,motion parameters of fish in schooling and food competitiveness ability

中华倒刺鲃的勇敢性和社会性参数与其在群体中食物占有能力均不关联。

2.4 群体中食物占有能力与集群时个体运动参数的关联

群体中食物占有能力和距离质心的距离、速度中值和运动时间比均显著正相关(图 4;P＜0.05),但与速度同步性关联不显著。

图4 集群时个体运动参数与群体中食物占有能力的关联Fig.4 The relationship between food competitiveness ability and motion parameters of fish in schooling

3 讨论

3.1 中华倒刺鲃的个性及个性指标间的关联

中华倒刺鲃的勇敢性和社会性具有较高的重复性,这种稳定的个性特征具有重要的生态和进化意义[10]。此外,本研究发现中华倒刺鲃的勇敢性与社会性呈显著负相关,这与大多数研究较为一致,例如,在睛斑扁隆头鱼(Symphodus ocellatus)、三刺鱼(Gasterosteus aculeatus)及驼背太阳鱼中勇敢性和社会性为负相关[3,14]。研究者认为这种个性之间的相关性具有重要的适应意义,对个体适合度、物种分布(包括物种入侵)和物种形成都有重要影响[10]。本研究结果提示,越为勇敢的中华倒刺鲃个体往往越不喜欢靠近同类,更有可能发现食物,但离同类个体越远,也意味着越容易被捕食者发现[3,39]。然而,也有研究发现某些鱼类的勇敢性与社会性无关[36],甚至表现为正相关[40,41]。因此,个性之间的关联可能存在种间差异。这是因为物种个性间的关联与否及其性质可能会限定其行为的可塑性,而拥有较高行为可塑性的物种能够更好得应对环境的变化(如人为活动影响等),进而使得该物种不至于衰退[10,42]。

3.2 个性与食物占有能力和生长之间的关联

有研究表明鱼类的个性和生长存在关联[43],一般而言,越勇敢、越具攻击性的个体往往生长更快[15]。例如,在大西洋银汉鱼(Menidia menidia)中,勇敢性与食物占有能力和生长呈正相关[44]。而在本研究中,勇敢性和社会性与食物占有能力和生长参数均不关联,研究者在其他一些鱼类中也观察到类似现象。例如,在三刺鱼中社会性与摄食率不关联[45],而在白斑狗鱼(Esox lucius)中勇敢性和生长率不关联[46]。这可能与实验条件相关。我们猜测本次实验出现该种现象是由于在实验时,每尾实验鱼均是单独隔开饲养,且饱足投喂,实验鱼之间不存食物竞争,进而使得彼此之间都在最大的利用食物进行生长,反而使得生长和个性之间不存在关联。其次,中华倒刺鲃栖息于流水生境中,往往会遭遇一些潜在的生存威胁(如捕食风险等),然而,实验鱼在整个饲养过程中,没有这些潜在的风险存在,进而可能弱化了个性与生长之间的关联。因此,环境因子等微小的变化可能会对中华倒刺鲃个性与生长之间的关联产生影响,其内在机制还需进一步研究。当然,生长实验时间较短可能也是原因之一。尽管中华倒刺鲃摄食量大,生长较快,5d的饲养时间可能仍未能使得生长性能在种内水平表现出足够的差异。

在本实验中,中华倒刺鲃的勇敢性和社会性与群体中食物的占有能力均不关联,这可能是因为位于群体边缘和运动水平较高的个体获取食物机率更高(详见3.3讨论部分),不愿意冒险和社会性较强的个体可能较多的停留在投喂食物的塑料管底部,等待食物的到来,这对于获取此处投放的食物有利。但这些个体较低的运动水平限制了其获取其他来源的食物,因为群体食物的来源是多方向性的,进而使得个性与食物占有之间不关联。

3.3 集群时个体运动特征与个性和食物占有能力之间的关联

在个性特征中仅社会性与集群时个体的运动特征存在关联,这表明社会性在群体中保留的特征比较多,主要表现为社会性越高的个体,运动时间比、速度同步性越低。这表明个性差异会对集群产生重要影响,包括群体层面的行为[35],这与孔雀鱼(Poecilia reticulata)和食蚊鱼(Gambusia affinis)中的研究较为一致[39,47]。有研究表明社会性越强的个体更重视群体的凝聚力[36],进而使得他们可能会服从群体其他成员的行为,压制他们自身的个性在其他方面的表达[48]。

在群体中的食物竞争力与集群时个体的运动特征是关联的,离群体质心越远的个体,食物占有能力越强,食物摄入的越多,游的越快。这是因为整个过程,食物是从装置边缘进行注射投喂的,离质心越远,越能够更快的获得更多的食物。群体觅食是一种自组织结构行为,有研究表明动物群体可能会随着捕食风险的增加而变得更加聚拢,但觅食时却会变得分散[49—51],有研究表明,速度的异质性对群体运动等有重要影响,由于游泳速度的差异,群体中游的较快的成员会到达群体的边缘或者在群体的前面[35],而这些个体更容易发现食物,导致其食物摄入的更多[25,48]。因此,群体成员运动特征的异质性最终会导致他们的食物获得能力出现差异,这进一步表明,个体的异质性对集群生活的重要性[52]。

综上所述,中华倒刺鲃的社会性的个体差异在集群运动时能够很好的保留,进而造成其在集体觅食过程中空间位置的异质性以及运动水平的差异,最终影响中华倒刺鲃个体在群体生活中的食物占有和生长。