生态系统的物质循环

黄大明 朴宙元 黄禹森 Lawrence R. Pomeroy

（1.清华大学生命学院生态学实验室，北京 100084；2.乔治亚大学动物学系，美国乔治亚州雅典 30602）

0. 引言

生态学者Justus Liebig创立了研究主要元素限制种群或生态系统生产力的方法[56]。在复杂的生态系统关系中，完全单一的元素影响并不常见，水生生态系统可能还多一点[94]。随着系统观点在生态学中发展和对生态系统中相互作用重要性的认识，生态学开始探讨物质循环。物质循环是所有生物系统连续性和稳定性的基础。从开始的物质流、能量流到后来的物质循环[20,21,24,27,28,29]，已有许多生态系统分析、生态系统模型分析的研究工作[5-7,10,14,31,35,37,71,78,84,95,98,108,109]。和典范成就[38,100]。近年来，在物质循环的基础上，进一步研究了碳循环、磷循环、氮循环等，在IBP基础上，研究物质循环的尺度也越来越大，还带动了生物地球化学的发展。

1. 营养元素丰盛度的生物控制

在内循环率高于能量流的生态系统中，有机体代谢过程和生物外部因素一样，都能维持一个稳态。系统稳态需要一些主要物质+元素和必要的代谢速度。如海洋：海水中的氮和磷的比例与浮游生物相同，在封闭海水中氮和磷都能被用尽[17]。由于氮和磷反复同化与分解，水中氮和磷的比例接近浮游生物的N:P比值[88,89]，利用海水碳酸盐缓冲系统，丰富可利用碳酸盐。在水体中，氧刚好能使存在的有机物充分氧化，只有在受干扰区域，有过量有机物流入，水体才会变成厌氧性[90]。大气中的氧气大部分来自海洋，海洋细菌和浮游植物利用硫酸盐和二氧化碳，放出氧气[89,102]。浮游生物和海水中的N:P:O比受生物过程控制，但某些元素的绝对量受其物理化学性质控制。海洋中必要元素量最终受其溶解度制约，而氮和氧情况受生物制约[89]。由于磷灰石是从海底的过饱和溶液中沉淀出来，间接限制了浮游生物在表面的存量，这种限制会随风浪有所变化。在地质时间尺度，生物圈会随冰川作用和造山运动等长期过程周期变化[43,102]，所有生态系统都会贮存和富集营养元素，系统内再利用机制都在演化，顶级群落通过守护主要营养+元素维持稳态[75]。

2. 封闭生态系统

一些生态系统研究采用微型封闭生态系统。如封闭水族生态球[106]、模拟生物圈，控制一些分室，包括放射性元素示踪，计算机模拟分析等[38]，研究物质+元素循环和稳态[5,49]。但微型封闭生态系统忽略了生态尺度与生态系统的复杂性，所有分室与过程及演化与自然生态系统相去甚远。加上人造材料的限制，很难取得理想的结果[1,45-47,61-63,65]。目前的研究探索是从人类极地工作站（南北极定位站、深海定位站、空间站等）到月球、火星工作站。进一步完善人类对封闭生态系统的认识。

3. 水体生态系统的主要元素

食物网的早期研究以描述为主，围绕分室收集整理资料[23]。一般将海洋食物网划分为：浮游植物（主要是硅藻类）、浮游动物（主要是桡足类）和鱼类分室，没有考虑细菌和其他微小生物。海洋食物网中的营养循环主要考虑水中溶解的磷酸盐和硝酸盐、浮游生物中总磷和氮的量。在温带水域，这些物质的季节性变化显著，春天从水中转移到浮游生物，冬天又回到水中，导致营养吸收和降解的季节性变化，其间存在营养夏季制约。

光合作用生物主要不是大的硅藻类，而是以大小2μ～25μ的鞭毛虫为主的微浮游生物[112]，可利用营养浓度季节性变化说明其有接近1年时间的周转再利用周期[18,41,91]。在湖泊中加入32P04，溶解磷酸盐的转化时间缩短，有时只要几分钟，但在海洋中，要几个小时[79]，营养再生速度比预想的要快得多，有机物的细菌降解速度不足以解释自然生态系统的情况。海洋细菌观测中，除自分解外，没发现它们在磷酸盐再生中起任何作用[55]。相反，好氧细菌会从可利用有机物和水溶液中吸收所有可用的磷[49]。细菌会储存磷酸盐，磷含量约为干重的2%～6%[57]。

大多数动物含磷量不到1%，其排泄物富含磷酸盐[54,58,80]，仅浮游动物（＞150μ）的磷酸盐生产占测试磷源的10%[86]。由于新陈代谢快，微小生物代谢物单位含磷量比大生物要高的多[48,74]。天然水体中磷酸盐的再生大部分是由原生动物和常被忽略的小型多细胞动物完成，自然界中小于100μ的有机体占海洋生物量的大部分，并承担海洋中大部分呼吸。其中磷酸盐和可利用的氮的主要再生有机体是小型多细胞动物，而不是细菌。在好氧生态系统中，细菌富集的元素只有当其酶解或被原虫、食屑者或噬菌体等捕食消化后方可再利用。

微生物的世界需要进一步深刻研究，在主要物质+元素循环中，大型动物的重要性相对较低，无论怎样计算脊椎动物的排泄再生量都是金字塔上的小盖。成群的海鸟和跳跃的鱼群都是高产生态系统的特征，但不是原因[2,42,50,80,82,83]。

很多采用15N同位素示踪研究硝酸盐存量变化发现海洋食物网中氨循环与磷酸盐一样迅速，浮游植物易吸收氨，因此大多数天然水体中几乎没有氨。在没有氨的情况下，大多数藻类才会利用硝酸盐并消耗能量转化为氨，氨的存在会抑制硝酸盐还原酶。浮游生物会贮存再生氮，它们会使用新氮扩增种群。从这个角度看，硝酸盐可以被认为是有限元素。氮和磷季节周期循环是吸收和再生循环的短期平衡变化[15]。

一般认为生态系统中最重要的物质+元素元素是相对生态系统需求浓度最低的物质+元素。但并不是Liebig说的短板物质+元素，而是循环周期快的物质+元素。它们会限制系统向其他高产生态系统演化，但并不限制稳态中的现有生态系统[44,64]。

人们一直关注好氧水体，好氧水形成世界海洋和湖泊上层的大部分体积。厌氧环境仅限于几个水文隔离盆地、分层湖泊底层、沉积物和一些污染水域。厌氧水体环境的物质+元素循环有一些显著特点：细菌作为磷的富集体作用不明显，溶液中磷的浓度可能更高。 富集的硝酸盐和亚硝酸盐被细菌分解为氨，同时硫酸盐也会减少。细菌减少产生的氧最终通过细菌的新陈代谢进入二氧化碳系统。在厌氧环境中，这一过程对于维持环境氧供应可能非常重要[89,90]。

在富养实验中，富含铁的大西洋萨加索海水在24h后碳吸收率会升高，但要想维持3d的高吸收率，还需要增加氮和磷。长期富养实验中，群落物种组成会发生变化，最终组合取决于富养元素种类和量。大多数或所有12h富养实验都是过渡态，而过渡态既不代表旧稳态，也不代表新稳态。富养实验可以研究在富养环境下一些海洋群体演化成高产群体，但不是连续稳态分析，生长慢的群体很快被生长快的群体淹没，有时只要一两天就能看到结果[14,15,19,60,68,69,75,104]。

4. 陆地生态系统的主要元素

虽然水体生态系统和陆地生态系统的主要营养+元素之间差异明显，但没有想象的那么大。水体以啃食食物网为主，而陆地食物网以碎屑食物网为主[58,72]。最近研究表明，啃食食物网在自然水体中的重要性可能被高估，微小生物的物质流与能量流可能高达90%[82-83]。其食物资源来自海洋浮游植物[111]、细菌代谢物颗粒[52]、有机复合物[4,57]、微小自养有机体[112]等产生的可溶性有机质的混合物，这些食物资源很大部分来自陆地生态系统的有机凋落物类的食物网。与海洋相似，土壤中多细胞动物代谢约占总代谢量的10%，微小有机体占其他90%左右。真菌在酸性土壤中占优势，细菌在中性或碱性土壤中占优势[59]。细菌和真菌的吸收和消化对土壤养分再生和海洋养分再生一样重要。多细胞动物代谢约占总代谢量的10%，原生动物则消化大部分细菌，原生动物在土壤中很常见，其数量随着食物资源迅速波动[8]。土壤中的原生动物会捕食细菌并矿化，通过不断捕食细菌促使细菌群体迅速增长，这样也促进了细菌固氮[66]。

在森林生态系统中，活的和死的有机物都不象海洋浮游生物和食屑生物那样含有高比例营养元素，但热带雨林植株中含有50%以上的比例。在温带森林中，一些元素可接近50%。比较生态系统临界元素的周转时间是重要的工作，如森林中的钾和海洋中的氮、磷等。如果没有风化、降雨、降尘提供钾，土壤中的钾供给会在12年内耗尽。在夏季，地下水中的钾周转时间一定相对较短，在温带和热带森林中，氮和硅等几种元素的周转时间会较短[5,7,10,75]。

构成森林的活有机物是森林生态系统内保持主要营养元素的重要部分。蒸腾，即水在植物中流动，在保护可溶物方面很重要。美国新罕布什尔州（New Hampshire）森林中溶解物的损失与径流成正比，蒸腾大大减少了径流，并保持了营养元素，否则就会离开生态系统[7]。在热带雨林，雨水的氮含量不到枯枝落叶含量的1%，根垫、土壤根和细菌有固氮机制。在缺乏蒸腾的云雾林，植被会变弱。植株发育不良，有密集的根垫[75]。

当森林被采伐或烧毁时，除了树木内的，其他主要营养元素会迅速、灾难性地流失。蒸腾停止后，土壤损失极大，与径流的增加成正比，森林可以减少侵蚀，也减少颗粒物损失。在采伐地或火烧地，次生林开始发育时，主要营养元素贮存量逐渐恢复。只有成林后，营养元素贮存量才能恢复原状，一种或多种元素的积累速度会限制次生林的生长和次生演替[10,77]。

树木种类的营养需求与形态一样具有特征，随着森林向顶级演化，大部分贮存的主要营养元素被循环利用。顶级群落生产未必最大，但持续利用资源能力越来越大。成熟森林的树木表现出主要营养元素特化高效循环，且与水平衡密切相关，明显适应极度水吸收和蒸腾。如，叶片迅速将水送到林下，具有宽阔摇曳树叶的不规则树冠产生风湍流促进蒸腾[75,110]。

5. 一些高效生态系统

以沼泽禾草Spartina spp.为主的盐沼生态系统具有高而稳定的生产。在北美东海岸的牧区南端，沼泽草地地上产量是全世界最高的。底栖藻类和浮游植物类群也最繁茂。分解食物网非常发达，大约10%的沼泽禾草被昆虫吃掉[103]，其余部分在生长季结束后死亡，被细菌和真菌分解[9]，盐沼中还栖息有大量捕食碎屑食物网的无脊椎动物和鱼类，主要捕食沼泽分解食物网的细菌。由于沼泽禾草易碎且耐分解，因此可以常年为消费者群体提供稳定的营养[73]。盐沼潮汐水中有效氮和磷浓度比海水或流入淡水高一个数量级，有人认为是河流从陆地带来营养所致，但有研究表明此效果微不足道。河口营养过剩，部分原因是输入的沉积物所致，沉积物形成离子交换床，使大量物质与水体保持平衡。在Spartina盐沼生态系统下有1m多厚的沉积物与植物根系接触，其中含有至少500年的磷供给。实际上，沼泽禾草是营养泵，把磷和其他营养元素运输到地上生活部分再凋落，通过分解食物网将深层沉积营养移到水中，进一步提高盐沼的营养浓度。与无机营养相比，光和温度等物理因素对陆地生态系统的影响更重要。此外，多余的营养通过内部过程再利用保持在生态系统中[87,95]。

珊瑚礁的总初级产量与盐沼不相上下[76]，但净产量低，两种环境在矿物营养循环模式上形成对比，流经珊瑚礁并在珊瑚礁上循环的水很少或完全没有营养富集作用，珊瑚礁的大部分生物都是底栖附着生物，主要营养元素是磷循环。由于鱼类过度捕食，大型附着藻类很少见到，即使是钙质藻类，也会被大量采食。其结果，大部分光合作用是由岩石和珊瑚骨骼中穴居藻类和无脊椎动物宿主中的共生藻类完成，虽然共生关系非常广泛，但都有营养再利用的特性。大多数珊瑚礁中，磷的排泄很少，颗粒物或分泌物中磷的损失也很少[85]。珊瑚的砗磲蛤（Tridacna croccea）很少分泌磷酸盐，但在实验室封闭系统中（光线下），T.croccea会排出与其他同样大小贝类一样多的磷，可能是被监禁胁迫所致。但值得注意的是珊瑚在阳光下生产氧气，而砗磲蛤净耗氧[113]。其他未发育出内部营养循环的珊瑚礁有机体会出现某些主要元素不足的情况。根据珊瑚礁食植鱼类的磷收支计算，它们只有在食藻过程中顺捕动物才能获得足够的氮和磷。由于珊瑚的共生藻类提供足够的能量，珊瑚还会捕食浮游动物，补充所需的营养元素，迅速发育[51]。

反刍动物瘤胃中共生体的主要营养元素循环是生物控制贮量与物流的典型例子。一般瘤胃菌与细菌一样，磷含量在5%左右，反刍动物的食物中磷含量在0.03%～0.2%。只有最好的饲料才能提供最适量的磷。反刍动物已发展出生理机制，以保持磷并透过胃液回流磷。瘤胃液每升含磷约10mmol，浓度比好氧自然水高4～5数量级，比黑海底层厌氧水高3～4数量级。反刍动物会通过生理活动维持胃中的高磷水平。它们血液中的磷浓度较低，但几乎没有磷从胃液进入血液。另外，磷被皱胃吸收，从唾液分泌。氮也同样循环利用，尿素通过唾液和瘤胃供血进入胃，很少量的尿素排出体外[40]。瘤胃微生物、细菌厌氧代谢产物是反刍动物重要氨基酸和氮源在肠道被消化吸收。消化细菌的一个重要产物是核糖核酸，含有大量的细菌氮和磷，这些氮和磷被吸收，通过瘤胃回流。反刍动物产生的胰核糖核酸酶是大部分哺乳动物的1000多倍[3]。自然水体中有滤食性无脊椎动物消化细菌，而人工水族系统的分解食物网中存在大量未消化核苷酸，不知道如何降解[19,40,64,70]。

6. 富养化

上面讨论的高产生态系统通常被看作自然富养生态系统，人类活动影响产生的富养体系叫作人文富养生态系统。研究自然富养生态系统，可以增加对人文富养生态系统在经济、美学、生态方面缺陷的认识，自然生态系统长期稳定演化。 盐沼是非常稳定的自然富养生态系统，具有特别的富养状态和较低的群落多样性，是目前多样性与稳定性关系研究的重要实际案例。其稳定因素包括：有大量主要营养元素，并且系统内营养流生物过程通畅，初始能量充足[103]。河口环境胁迫会限制外来物种的竞争，即使没有这种障碍，外来物种也很难繁盛并取代现有种。

非洲西南部和秘鲁沿海的埃克曼上升洋流区属不稳定富养生态系统，常出现人文富养生态系统的有毒有害浮游植物暴涨、大量极端厌氧水、大量死鱼等。在低风速+水结构稳定的情况下，当持续低产的热带水体侵入富氧的上升流区域时，经常发生这种现象。一般认为：随着可利用营养元素减少，系统持续稳定性提高，如果可利用营养元素不减少，持续稳定性继续增加，就会出现水体开花[64]。

生态系统达到稳定极限就会功能紊乱，出现污染。佛罗里达州西海岸的赤潮，在20世纪40年代末以前，从来没有短裸甲藻（Gymnodinium breve）赤潮。随着该地区人口增长，开始出现赤潮[63,79,81,96]，也许有一天人类会设计出超浓缩营养的稳定生态系统。遵循自然生态系统的原则处理城市废弃物，将大量营养元素放到有用渠道中而不是当作有害污染物处理。

7. 生态系统结构、稳定性及营养物质循环

许多生态系统研究都采用分室+物质流模型[25,33]，尽管比较简化且缺乏完整性，但研究生态系统生产力与稳定性还是可以[32,34,37]。2个典型：苔原[97,98]和盐沼[64]都是低多样性的简单生态系统。盐沼高度稳定，而苔原有明显波动，其中最显著特点是周期游牧。

旅鼠的丰盛度周期振荡与植被、枯枝落叶、冻土溶化深度、氮、磷、钾、钙含量变化有关，通过改变各分室数量，研究各种因素对苔原生态系统的影响，苔原中有食草动物，会缺乏营养元素。如果大部分营养元素被固定在枯枝落叶和旅鼠身上，整个苔原生态系统的能量和物质流就会急剧减少，若输入营养元素，无论捕食者多少旅鼠种群都会相对稳定。如果移除旅鼠分解食物网会占主导地位，且苔原系统会低水平稳定，营养元素和能流会随物种组成一起变化。盐沼与苔原相反，没有旅鼠啃食，不会营养短缺，系统相对开放。各分室不会耗尽，物质流不会为零，盐沼自然富养、稳定、营养元素和能流水平高[97,98,105]。

从营养元素变化，气候影响分析：秘鲁沿海的埃克曼上升洋流区域的主要食植鱼类秘鲁鳀的丰盛度有明显周期性，深受物理环境影响。东南太平洋大气高压决定生成富养上升流的南风速度，当沿着海岸刮南风的时候，就减少、降低或停止上升流，进入食物网的营养元素出现雪崩式降低，通常会伴生赤潮。当上升流恢复时，随着浮游植物迅速增长系统也迅速恢复。一般是1个坏年跟着10个好年的周期变化[13,53,77,101]。

8. 生态系统物质流模型

1964―1974年，由联合国科教文组织（UNESCO），有54个国家参加的国际生物学计划（IBP），主要研究自然生态系统的结构、功能和生产力等，是人类大规模研究自然生态系统的开端。最终集中研究了114个食物网，其中食物链最长的是11个营养级的溪流生态系统。几乎所有的研究体都想通过系统模型进行深入研究，但基本上全是直观数据分析。早期只有美国G. M. Van Dyne利用计算机探讨了生态系统模拟，但仍停留在基础数据整理阶段。日本生态学参加了国际IBP计划，生物统计博士盐见正卫先生（Mase Shiyomi）对日本草地生态系统大量研究观测数据进行分析整理，又到数量生态学创世人加拿大E. C. Pielou教授实验室2年探讨，用15年建立了里程碑意义的草地生态系统模型[99,100]。接着又从东京大学、筑波大学、国立草地研究所到茨城大学等继续了36年草地数量研究，发表论文400多篇，成为日本IBP计划标志性成就。2003年盐见正卫先生当选为日本学术会议会员（见图1），2021年底83岁的盐见正卫先生准备停止研究。中国由于受“文革”影响，没有参加IBP计划，20世纪80年代初，中科院相关的几个研究所有学习IBP研究的想法，在学术前辈影响下，我们消化了盐见正卫先生的生态系统模型方法，建立了高寒草甸生态系统分室模型[25,33]，并在此模型上比较了270种轮牧制度[26,31]，验证了长期困惑畜牧界的Morley规则（2～3块轮牧最好）[31,38]，整个工作历时27年[20-37]，受到国际同行的好评。

真实世界异常复杂，利用模型研究一些机制尚可，若研究真实世界尚远，从宏观生态系统模型到微观分子结构模型，人类的实验研究都有一定尺度。犹如我们无法知道宇宙有多大，微观有多微，超过人类视野的，我们一无所知，在今天刚发现间质系统，明天又发现那个分子多个甲基的初级认知阶段，走进微观不亚于走出宇宙。不然，怎么会连血液或鸡蛋都造不出来，还不能期待在不久的将来出现生命系统的真实模拟[14,108]。

9. 结语

各种营养元素循环在保持生态系统稳态中起着重要作用，并通过物质循环与有机、无机环境进行物质、能量交流，简单的机理模型可以寻找限制产量和转化率单一因素。liebig限制因素思想还是很重要的认识方法，通过改进方法，可以研究各个因素相互影响和对整个生态系统的影响方式[39]。生态系统本身会随着多个限制因素的相互作用而变化，并且随着系统的改变而改变。机理模型的分析有助于探讨生命系统的复杂机制，有助于更好地管理生命系统[5-7,10,14,44,64,75,77,78,92,95,109]，可持续生态系统值得研究。在人类未来发展中，最小最优封闭生态系统在极端环境工作站、走出地球的发展中越显重要，最终实现方法应该在实践演化中产生。