内生真菌对醉马草根际土壤线虫群落的影响

郭长辉，李秀璋，柳莉，曹建新，李春杰

(兰州大学草地农业科技学院，草地农业生态系统国家重点实验室，甘肃 兰州 730020)



内生真菌对醉马草根际土壤线虫群落的影响

郭长辉，李秀璋，柳莉，曹建新，李春杰*

(兰州大学草地农业科技学院，草地农业生态系统国家重点实验室，甘肃 兰州 730020)

摘要：为明确内生真菌对醉马草根际土壤线虫群落特征的影响，于2014年6,8和10月，对带内生真菌和不带内生真菌醉马草根际土壤进行采样，利用淘洗-过筛-蔗糖离心法分离线虫，根据线虫形态学特征进行鉴定，结果表明，本研究共捕获土壤线虫11889条，分别隶属于线虫动物门2纲6目22科37属，带内生真菌醉马草根际土壤线虫个体密度高于不带内生真菌醉马草，而类群数、多样性指数(H′)、均匀度指数(J)和丰富度指数(SR)均低于不带内生真菌醉马草，但处理间差异不显著，表明尽管内生真菌使醉马草根际土壤线虫个体密度有所增加，使类群数有所降低，但是内生真菌的存在对醉马草土壤线虫多样性没有影响；与不带内生真菌醉马草相比，带内生真菌醉马草根际土壤线虫MI指数显著升高，而PPI指数和PPI/MI值显著降低，表明内生真菌在一定程度上确实改变了土壤线虫功能类群组成，其中主要影响植物寄生线虫。

关键词：醉马草；内生真菌；土壤线虫；多样性

醉马草(Achnatheruminebrians)为禾本科、芨芨草属的多年生植物，是我国北方草原主要的烈性毒草之一，广泛分布在我国甘肃、新疆、内蒙古、青海等省区[1]。禾草-内生真菌是寄生在禾草中、渡过全部或大部分生命周期、而禾草不表现任何症状的一大类真菌[2]。调查研究发现，上述省区醉马草植株的内生真菌带菌率近乎100%[3]。内生真菌的存在可以促进醉马草的生长[4]，并提高其抗旱[5]、耐盐碱[6]、抗虫[7]、抗病[8]、抗线虫能力[9]。

土壤线虫是植物根际土壤生物区中非常活跃的一类生物体[10]，广泛分布在各种生境的土壤中，种类和数量丰富，群落生物多样性高，是土壤生态系统中重要的生物类群[11]。土壤线虫可以加速土壤有机物分解和养分循环[12]，由于土壤生态系统中物质能量的输入，使土壤理化性质改变，土壤线虫会在结构和功能上做出相应的响应，并能敏感地反映土壤环境变化过程[11,13]。

内生真菌的存在可增加寄主植物对一些生物和非生物的抵抗能力，有效提高了寄主植物的适应能力，增强对害虫的抵抗能力，在有限的资源里显示出更强的竞争力[14-15]。在植物群体中内生真菌具有非常重要的生态意义[16]。已报道的在带有内生真菌的高羊茅(Festucaarundinacea)生长的土壤中，其螺旋线虫(Helicotylenchusdihystera)、根结线虫(Meloidogynemarglandi)、斯克里布纳短体线虫(Pratylenchusscibneri)和Tylenchorhyn-chusacutus等群体数量显著低于不带内生真菌禾草生长的土壤[9,17]；内生真菌的存在对多年生黑麦草(Loliumperenne)生长的土壤中粒线虫(Anguinafunesta)、穿刺短体线虫(Pratylenchuspenetrans)、异皮线虫(Heteroderaavenae)、螺旋线虫(Helicotylenchusmani)、根结线虫(Meloidogynenaasi)和矮化线虫(Tylenchorhynchusmaximus)等群体数量具有一定的影响[18-19]。目前已知的研究主要集中在内生真菌对植物寄生线虫的影响，而内生真菌对禾草根际土壤线虫生物多样性的研究很少。因此，本研究以带内生真菌和不带内生真菌醉马草作为研究对象，研究醉马草根际土壤线虫群落结构特征，主要探讨内生真菌对醉马草根际土壤线虫群落组成、结构和功能类群的影响，揭示内生真菌和土壤线虫组成的关系，旨在为禾草-内生真菌的利用和植物寄生线虫的防治提供可靠的理论依据。

1材料与方法

1.1研究区概况

研究样地设置在兰州大学草地农业科技学院野外试验地(104°08′ E、35°56′ N，海拔1731 m)。属于温带半干旱气候，年平均降水量400 mm、最高为8月81.6 mm、最低为12月1.4 mm；年平均气温6.7℃、7月最高平均气温为18.9℃、12月最低平均气温为-7.8℃。样地区域土壤为灰钙土，植被为连续种植3年的醉马草。于2011年5月建立带内生真菌(endophyte-infected，E+)和不带内生真菌(endophyte-free，E-)醉马草样地。定期检测醉马草植株的带菌率，确定带菌(E+)和不带菌(E-)种群。样地长为5 m，宽为4 m，间距0.5 m，随机区组分布，4次重复，植株间距为0.4 m。定期浇水，清除杂草。

1.2土样采集及处理

1.2.1土壤取样方法于2014年6,8,10月共3次对研究样地进行土壤线虫取样。各样地取样深度20 cm，采用“Z”字形随机选4点，去除表面干土，在植株根围沿土壤剖面划分为0～5 cm、5～10 cm、10～15 cm和15～20 cm四层分别用土钻取土样约100 g，将每个样地同一层土壤样品装于塑料封口袋内混匀密封，将样品带回实验室，4℃储存。3次共采集土壤样品96份，采集的土壤样品其中一部分用于土壤含水量分析，其他部分用于土壤线虫群落分析。

1.2.2土壤线虫的分离和鉴定每份土样称取100 g，采用淘洗-过筛-蔗糖梯度密度离心法分离线虫[20]。用60℃温水杀死线虫，用三乙醇胺-福尔马林固定液(TAF固定液)进行固定。在解剖镜下观察计数线虫的群体数量，依据土壤含水量将土壤线虫折算成每100 g干土含有线虫的条数。在光学显微镜下根据线虫形态特征进行线虫属的鉴定[21-23]。根据线虫头部形态学特征和取食类型将土壤线虫分为4个功能(营养)类群：植物寄生类线虫(plant-parasites)、食细菌类线虫(bacterivores)、食真菌类线虫(fungivores)、捕食类/杂食类线虫(predators/omnivores)[24]。

1.3线虫群落分析

各类群优势度的划分按照每个属的个体数占总捕获量百分比划分为3个等级，10%以上者为优势类群，1%～10%为常见类群，1%以下为稀有类群[24-25]。

采用国内外研究者普遍运用的Shannon-Wiener多样性指数、Pielou均匀度指数和Margalef丰富度指数对土壤线虫群落进行多样性分析[26-27]；采用MI(maturity index)指数、PPI(plant parasite index)指数、∑MI指数和PPI/MI值表示各生境土壤线虫群落功能结构特征[11,28-29]。计算公式如下：

Shannon-Wiener多样性指数：H′=-∑Pi×lnPi，Pi=Si/N

式中，Pi为第i个类群的个体数量(Si)所占总个体数(N)的比例。

Margalef丰富度指数：SR=(S-1)/lnN

式中，S为土壤线虫群落中所鉴定属的总数，N为线虫群落中线虫的总个体数。

MI指数(PPI指数、∑MI指数)：MI(PPI、∑MI)=∑cPi×Pi

式中，cPi为非植物寄生性(植物寄生性)土壤线虫第i类群Colonizer-Persister(c-p)值，根据Bongers[28]给出的Colonizers-Persisters(c-p)值表，c-p的范围为1～5，其中Colonizers(生活周期短、繁殖率高、抗干扰能力强)、Persisters(生活周期长、繁殖率低、对干扰敏感)的c-p值分别是1和5。根据土壤线虫群落中线虫生活史对策的不同，将自然界中每一种线虫都赋予一定的c-p值，如植物寄生类线虫短体属(Pratylenchus)线虫的c-p值为3，非植物寄生类线虫矛线属(Dorylaimus)线虫的c-p值为4。c-p值越小，表明该属线虫的生殖对策倾向于r-选择；c-p值越大，表明该属线虫的生殖对策倾向于k-选择。

1.4统计分析

运用Excel 2007和SPSS 19.0 软件进行统计与分析。

2结果与分析

2.1土壤线虫群落组成

本研究共捕获土壤线虫11889条，分别隶属于线虫动物门2纲6目22科37属(表1)。其中带内生真菌醉马草样地捕获土壤线虫18科30属6700条，个体密度558.33条/400 g干土。盘咽属(Discolaimus)和丽突属(Acrobeles)为优势类群，个体数占总捕获个体数量的23.91%；常见类群包括真滑刃属(Aphelenchus)等23属，个体数占总捕获个体数量的72.97%；稀有类群包括小剑属(Xiphinemella)等6属，个体数占总捕获个体数量的3.12%。不带内生真菌醉马草样地捕获土壤线虫19科33属5189条，个体密度432.42条/400 g干土。盆咽属(Panagrolaimus)和短体属(Pratylenchus)为优势类群，个体数占总捕获个体数量的22.66%；常见类群包括真滑刃属(Aphelenchus)等22属，个体数占总捕获个体数量的71.92%；稀有类群包括小杆属(Rhabditis)等9属，个体数占总捕获个体数量的5.42%。

2.2土壤线虫的垂直分布

带内生真菌和不带内生真菌醉马草根际土壤线虫的个体密度和类群数在各土层的垂直分布上均存在一定的差异(图1)。两类样地土壤线虫个体密度和类群数总体上随土层深度的增加而减少，其中与不带内生真菌醉马草样地相比，带内生真菌醉马草样地个体密度的递减幅度较大，而类群数的递减幅度较小。不同月份间，8和10月的个体密度和类群数的变化幅度大于6月，并且土壤线虫在8和10月主要集中在0～15 cm，而在6月主要集中在10～20 cm。

2.3土壤线虫营养类群结构

对醉马草根际土壤线虫营养类群优势度进行分析，带内生真菌醉马草根际非植物寄生线虫优势度为78.34%，其中食细菌类线虫占主要优势，个体数占总捕获个体数量的31.64%，捕食类/杂食类线虫和食真菌类线虫个体数分别占总捕获个体数量的30.95%和15.75%，植物寄生类线虫个体数占总捕获个体数量的21.66%。不带内生真菌醉马草根际非植物寄生线虫优势度为67.97%，其中食细菌类线虫占主要优势，个体数占总捕获个体数量的36.15%，捕食类/杂食类线虫和食真菌类线虫个体数分别占总捕获个体数量的21.12%和10.70%，植物寄生类线虫个体数占总捕获个体数量的32.03%(表1)。

表1　E+和E-醉马草根际土壤线虫多度与群落组成

Ba：食细菌类线虫Bacterivores；Fu：食真菌类线虫Fungivores；PP：植物寄生类线虫Plant-Parasites；PO：捕食类/杂食类线虫Predators/Omnivores.下同。The same below.

图1　E+和E-醉马草根际土壤线虫个体密度和类群数(属)在土壤中的垂直分布和季节(月份)变化Fig.1　Vertical distribution and seasonal change of individual density and groups (genera) of soil nematodes in E+ and E- A. inebrians rhizosphere

内生真菌和不带内生真菌醉马草根际土壤中，食细菌类线虫、食真菌类线虫、植物寄生类线虫和捕食类/杂食类线虫的营养结构比例存在一定的差异(图2)。其中带内生真菌醉马草根际食细菌类线虫、食真菌类线虫和捕食类/杂食类线虫的个体密度均高于不带内生真菌醉马草，而植物寄生线虫个体密度，则是带内生真菌醉马草低于不带内生真菌醉马草。方差分析显示，在带内生真菌和不带内生真菌醉马草根际食细菌类线虫、食真菌类线虫和植物寄生线虫个体密度差异不大(P>0.05)，只有捕食类/杂食类线虫个体密度差异明显(P<0.05)。 不同月份间，与不带内生真菌醉马草相比，带内生真菌醉马草根际食细菌类线虫个体密度在6月显著升高(P<0.05)，而8月显著降低(P<0.05)；食真菌类线虫个体密度在6月降低，而在8和10月均显著升高(P<0.05)；植物寄生线虫个体密度在6月显著降低(P<0.05)，而在8和10月差异不显著(P>0.05)；捕食类/杂食类线虫个体密度在3个月份均升高，且在8和10月差异显著(P<0.05)(图3)。

图2　E+和E-醉马草根际土壤线虫营养类群多度Fig.2　Mean±SE trophic abundance of soil nematodes in E+ and E- A. inebrians rhizosphere　　　不同小写字母表示差异显著(P<0.05, Duncan)，下同。Different small letters indicate the significant differences at P<0.05 (Duncan), the same below.

图3　E+和E-醉马草根际土壤线虫营养类群多度在不同月份间的变化Fig.3　Trophic abundance of soil nematodes in E+ and E- A. inebrians rhizosphere in the different months

2.4土壤线虫群落多样性

带内生真菌醉马草根际土壤线虫个体密度大于不带内生真菌醉马草，但差异不显著(P>0.05)，而带内生真菌醉马草根际土壤线虫类群数、多样性指数(H′)、均匀度指数(J)和丰富度指数(SR)均低于不带内生真菌醉马草，但差异不显著(P>0.05)(表2)。

不同月份间土壤线虫群落多样性比较，多样性指数(H′)为10月最大，8月最小，月份间差异不显著(P>0.05)；均匀度指数(J)为10月最大，8和6月一致，月份间差异不显著(P>0.05)；丰富度指数(SR)为10月最大，8月最小，月份间差异显著(P<0.01)。同类样地不同月份和相同月份不同样地间比较，多样性指数(H′)和均匀度指数(J)差异不显著(P>0.05)，而丰富度指数(SR)差异显著(P<0.01)(表2)。

2.5土壤线虫功能类群特征

运用MI指数、∑MI指数、PPI指数和PPI/MI值研究带内生真菌和不带内生真菌醉马草根际土壤线虫功能结构特征。与不带内生真菌醉马草相比，带内生真菌醉马草根际土壤线虫MI指数和∑MI指数升高，且MI指数差异显著(P<0.01)，∑MI指数差异不显著(P>0.05)；而PPI指数和PPI/MI值降低，并且差异显著(P<0.01)。

不同月份间土壤线虫功能类群特征比较，MI指数和∑MI指数6月低于8和10月，并且差异显著(P<0.05)；PPI指数10月高于6和8月，并且差异显著(P<0.05)；PPI/MI值8月低于6和10月，并且差异显著(P<0.05)。同类样地不同月份和相同月份不同样地间比较，MI指数、∑MI指数、PPI指数和PPI/MI值差异显著(P<0.01)(表3)。

表2　不同处理条件下醉马草根际土壤线虫群落结构

注：同列不同小写字母表示差异显著(P<0.05, Duncan)，ns表示区组内均无显著性差异。下同。

Note: Different small letters within the same column indicate the significant differences atP<0.05 (Duncan), ns indicates no significant difference occurred in the whole group. The same below.

表3　不同处理条件下醉马草根际土壤线虫功能类群特征

3结论与讨论

生物多样性是群落组成结构的重要指标，它能反映群落内物种的多少和生态系统食物网的复杂程度及稳定性，并能反映各生境之间的相似性和差异性[30]。土壤线虫在土壤中极为丰富，是土壤生态系统中重要的次级消费者，已被作为土壤生物多样性和功能的指示生物[31-32]。本研究土壤线虫多样性结果显示，带内生真菌和不带内生真菌醉马草根际土壤线虫个体密度、类群数、多样性指数(H′)、均匀度指数(J)和丰富度指数(SR)均无显著差异。不同月份间，多样性指数和丰富度指数存在显著差异，而均匀度指数无显著差异。同类样地不同月份和相同月份不同样地间只有丰富度指数存在显著差异。表明，尽管内生真菌对醉马草根际土壤线虫个体密度有所增加，对类群数、多样性指数、均匀度指数和丰富度指数有所降低，但是内生真菌的存在对醉马草土壤线虫多样性以及群落食物网的复杂程度和稳定性的影响是有限的，而受季节因素的影响较大。

MI指数、∑MI指数和PPI指数反映土壤线虫群落功能结构特征，可以用来评价外界干扰对土壤线虫群落结构的影响[33]。其中MI指数和PPI指数分别用于指示非植物寄生线虫和植物寄生线虫r-和k-选择类群的比例，显示线虫生活周期、繁殖力和抗干扰能力的强弱[34]。本研究带内生真菌和不带内生真菌醉马草根际土壤线虫MI指数和PPI指数差异显著，表明内生真菌的干扰对醉马草根际各类线虫r-和k-选择类群的比例有显著的影响。

在MI指数、∑MI指数和PPI指数应用的基础上Bongers等[35]又提出了PPI/MI值，认为扰动会使土壤线虫群落PPI/MI值升高，而未受扰动的自然环境线虫PPI/MI值将低于扰动环境，PPI/MI值可能更适合于反映来自外界环境的干扰特征。由于研究地区醉马草内生真菌的带菌率近乎100%[3]，因此在该研究区域带内生真菌醉马草处于自然状态，而不带内生真菌醉马草处于扰动状态。本研究带内生真菌醉马草根际土壤线虫PPI/MI值显著低于不带内生真菌醉马草，与Bongers等[35]的上述推断相似，与吴东辉等[36-37]对刈割活动和放牧干扰对土壤线虫多样性研究结果相似。这表明内生真菌对醉马草土壤生态环境产生了较为明显的影响，改变了醉马草根际土壤线虫功能类群的组成。处理间、月份间以及同类处理不同月份和相同月份不同处理间比较结果综合分析，MI指数、PPI指数和PPI/MI值的差异来源于内生真菌的存在以及季节因素的影响，而∑MI指数的差异则主要受季节因素的影响。

本研究从醉马草根际土壤中分离获得植物寄生线虫10科14属，其中带内生真菌醉马草8科10属，不带内生真菌醉马草10科13属。与不带内生真菌醉马草相比，带内生真菌醉马草根际短体属、伪垫刃属、丝尾垫刃属和散香属等线虫数量减少，这与Kimmons等[38]、Cook等[18]、Yeates和Bongers[11]的研究结果一致，可能的原因是醉马草根系代谢产物的存在，或是内生真菌代谢产物的存在，或是两类代谢物共同存在对土壤线虫造成了一定的影响。例如可能存在对某些线虫活性具有一定抑制作用的生物碱，或者存在可以抑制线虫繁殖、卵孵化的多酚类物质，使线虫对潜在寄主植物的识别受到阻碍以及对易感植物产生排斥[29]。由于这种现象的存在，内生真菌共生体可能具有开发成生物农药的潜力。在带内生真菌醉马草柄端球属等其他部分线虫的数量较多，但是未发现轮属、剑属、盘旋属和毛刺属，而在不带内生真菌醉马草根际未发现鞘属。这可能与植物寄生线虫的取食方式以及寄主植物根系有一定关系，造成这种关系的具体原因以及内生真菌与土壤线虫之间相互影响的具体机制还需要进一步研究。

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Effect of theEpichloё endophyte on the soil nematode community in the rhizosphere ofAchnatheruminebrians

GUO Chang-Hui, LI Xiu-Zhang, LIU Li, CAO Jian-Xin, LI Chun-Jie*

CollegeofPastoralAgricultureScienceandTechnology,StateKeyLaboratoryofGrasslandAgro-ecosystems,LanzhouUniversity,Lanzhou730020,China

Abstract:The aim of this study was to determine the effect of the Epichloё endophyte on soil nematodes and their community characteristics in the rhizosphere of Achnatherum inebrians. Soil nematodes were isolated and identified from the rhizosphere of A. inebrians plants grown with (E+) or without (E-) the Epichloё endophyte. A total of 11889 soil nematodes were collected, belonging to 37 genera, 22 families, six orders, and two classes. The individual density of soil nematodes was higher in soil of E+ plants than in soil of E- plants. The generic number, Shannon-Wiener index, Pielou index, and Margalef index were lower in E+ soil than in E- soil, whereas the diversity index did not differ significantly between the two treatments. The results suggested that the Epichloё endophyte had a limited effect on the diversity of soil nematodes of A. inebrians. The maturity index (MI) of soil nematodes was significantly higher in the E+ soil than in the E- soil, whereas the plant parasite index (PPI) and PPI/MI were significantly lower in the E+ soil than in the E- soil. The presence of the Epichloё endophyte had a significant effect on MI, PPI, and PPI/MI. These results show that the Epichloё endophyte can change the composition of functional groups of soil nematodes, especially that of plant-parasitic nematodes.

Key words:Achnatherum inebrians; Epichloё endophyte; soil nematodes; diversity

*通信作者

Corresponding author. E-mail：chunjie@lzu.edu.cn

作者简介：郭长辉(1988-)，男，甘肃靖远人，在读硕士。E-mail：guozhh13@lzu.edu.cn

基金项目：国家重点基础研究发展计划(973项目)课题(2014CB138702),长江学者和创新团队发展计划(IRT13019)资助。

*收稿日期：2015-06-18；改回日期：2015-08-24

DOI：10.11686/cyxb2015308

http://cyxb.lzu.edu.cn

郭长辉, 李秀璋, 柳莉, 曹建新, 李春杰. 内生真菌对醉马草根际土壤线虫群落的影响.草业学报, 2016, 25(4): 140-148.

GUO Chang-Hui, LI Xiu-Zhang, LIU Li, CAO Jian-Xin, LI Chun-Jie. Effect of theEpichloё endophyte on the soil nematode community in the rhizosphere ofAchnatheruminebrians. Acta Prataculturae Sinica, 2016, 25(4): 140-148.