糖尿病足发生截肢的相关危险因素的meta分析

杨　殷， 杨彩哲

(空军总医院内分泌科，北京　100142； *通讯作者，E-mail：yangcaizhe2008@163.com)



糖尿病足发生截肢的相关危险因素的meta分析

杨殷， 杨彩哲*

(空军总医院内分泌科，北京100142；*通讯作者，E-mail：yangcaizhe2008@163.com)

摘要：目的通过meta分析评价糖尿病足人群发生截肢的重要危险因素。方法计算机检索Pubmed，Medline，Cochrane library，EMbase，中国期刊全文数据库(CNKI)，维普中文科技期刊全文数据库(VIP)，中国万方数据库，中国生物医学文献检索数据库(CBM),检索关于糖尿病足人群发生截肢危险因素的原始研究文献，将符合纳入标准的文献进行数据提取和质量评价，采用RevMan5.2软件进行荟萃分析，选择固定效应模型或随机效应模型合并比值比(OR)值及95%可信区间(CI)分析各主要危险因素，采用敏感性分析评估结果的稳定性，用漏斗图评估文献的发表偏倚。结果符合标准的共有15篇中英文文献，共对24个主要危险因素进行meta分析，最终结果显示糖尿病足进展为截肢的重要危险因素共有18个，分别为年龄，糖尿病病程，足病病程，高血压，糖尿病周围神经病变(DPN)，糖尿病周围血管病变(PAD)，血肌酐(Scr)，空腹血糖(FBG)，糖化血红蛋白(HbA1c)，血红蛋白(Hb)，血清白蛋白(Ab)，白细胞计数(WBC)，超敏CRP(hs-CRP)，中性粒细胞百分比，甘油三酯(TG)，高密度脂蛋白胆固醇(HDL-C)，Wagner分级。其中踝臂指数(ABI)不是糖尿病足发生截肢的危险因素。结论对高危截肢患者应评估患者外周血管情况，而不应以ABI作为血管条件的唯一指标。

关键词：糖尿病足；截肢；危险因素；meta分析

糖尿病人群逐年上升，据统计，糖尿病患病率2030年将达到4.4%，世界范围内，糖尿病总人群数将由2000年的1.71亿飙升至2030年的3.66亿[1]。

糖尿病足(DFU)是糖尿病严重的慢性并发症之一，有流行病学研究表明每年有2.5%糖尿病患者会发生DFU，15%左右的糖尿病患者在其一生中将患DFU[2]。DFU是非创伤性下肢截肢的主要原因[3]，极大降低了患者的生存率及生存质量，增加住院率，延长住院时间。早期发现并防治糖尿病足发生截肢的危险因素，有利于阻止诸如截肢等不良事件的发生发展[4-6]。目前国内外已有较多关于糖尿病足发生截肢的危险因素的研究，主要研究因素有：年龄，糖尿病病程，糖尿病足病程，吸烟，高血压，收缩压，糖尿病周围神经病变(DPN),糖尿病周围血管病变(PAD),踝臂指数(ABI),血肌酐(Scr)，血红蛋白(Hb),血清白蛋白(Ab)，白细胞计数(WBC),中性粒细胞百分比，C反应蛋白(CRP),胆固醇(TC),甘油三酯(TG),高密度脂蛋白胆固醇(HDL-C)，Wagner分级共24个。但研究结果各有不同，研究质量参差不齐，不利于指导临床工作及治疗。值得注意的是目前国内越来越多的研究认为合并糖尿病周围血管病变(PAD)是糖尿病患者发生截肢的危险因素，而对将ABI作为糖尿病足发生截肢的唯一指标存在争议。我们认为对高危截肢患者应评估患者外周血管情况，而不应以ABI作为血管条件提示糖尿病足发生截肢的唯一指标。

本研究的目的旨在通过检索各主要中英文文献库建库至今文献，通过meta分析得出糖尿病足发生截肢的主要危险因素，为临床预防DFU主要不良事件(截肢)的发生及指导糖尿病足的治疗提供依据。

1材料与方法

1.1文献检索策略

检索国内、外期刊数据库，主要包括Pubmed，Medline，Cochrane library，EMbase、中国期刊全文数据库(CNKI)、维普中文科技期刊全文数据库(VIP)、中国万方数据库、中国生物医学文献检索数据库(CBM)，检索年限从建库至2015年8月，检索方法：以“糖尿病足AND截肢AND危险因素”为关键词。英文以：“diabetic foot OR diabetes foot disease AND amputation AND risk factors”为关键词。另外，手工检索了参考文献中有价值的文献确保所有文献均被纳入其中，最终共收集密切相关文献291篇，经过筛选符合纳入条件并且质量较高的文献15篇。

1.2纳入与排除标准

纳入标准:①关于糖尿病足患者发生截肢的危险因素或影响因素的相关文献；②文献为设计严谨、结构完整的病例对照研究，研究人群为全年龄段糖尿病足住院患者，病例组为截肢组，对照组为非截肢组，文献中有可以提取的原始数据；③研究的危险因素基本相同或类似，单位标准相同或者可以转换；④糖尿病足的诊断标准按照Wagner分级标准，按照1999年世界卫生组织(WHO)标准或相似标准；⑤文献中出现的其他相关术语的诊断标准相同或类似。

排除标准:①不满足纳入标准；②统计描述或统计方法不恰当；③研究对象为某个年龄层次，如研究老年患者糖尿病足患者等；④缺失主要危险因素指标；⑤分组情况不符合；⑥重复发表的、质量差、病例数太少及数据描述不详。

1.3资料提取与文献质量评价

由两名评价者分别独立检索文献，并阅读文献及摘要，根据纳入、排除标准进行资料的选择，提取的主要内容为：题目、作者姓名、发表日期、研究类型、研究对象、既往史、慢性并发症分析，Wagner分级情况，诊断标准、研究所用的统计学方法及单因素和多因素分析结果。参照Newcastle-Ottawa Scale(NOS)病例-对照研究文献治疗评价标准评价量表。量表包括9个指标3大类，包括：①文献选择：病例的定义是否充分，病例的代表性，对照的定义；②可比性：研究是否控制了年龄、性别及其它重要混杂因素的对照等；③暴露：暴露的确定以及病例和对照的暴露是否采用了相同的确定方法以及两组无应答率是否相同。每个指标是计1分，否计0分，评价结果：0-5分低质量文献，6-7分中等质量文献，8-9分高质量文献。对有分歧的地方经过商量或咨询第三方意见后决定。

1.4统计学方法

采用Cochrane协作网提供的RevMan 5.2统计软件生成的森林图进行上述描述并绘制漏斗图评估发表偏倚。计数资料采用比值比(odds ratio，OR)为分析统计量，计量资料采用加权均数差(weighted mean differece，WMD)为分析统计量，各效应量均以95%可信区间(confidence interval，CI)表示。森林图内的异质性检验的统计量服从χ2分布，按α=0.05的检验水准，若满足P﹤0.05时研究间存在异质性；同时采用对I2统计学异质性进行定量分析，其显著性水平设定为50%，即I2>50%时，研究间的异质性较大。无异质性研究之间合并效应量分析选择固定效应模型(fixed effect model)，反之用随机效应模型(random effect model)。本研究分别对各指标的合并结果应用固定效应或随机效应模型以及变更效应量等方式进行敏感性分析来判断结果的稳定性和可靠性。

2结果

2.1文献检索结果及纳入研究的基本特征

初检出相关文献291篇，阅读题目及摘要后排除重复文献、符合排除标准的文献87篇，进一步阅读剩余文献的全文，根据纳入标准及研究的相关指标最终共纳入15篇文献，13篇为中文文献，2篇外文文献，分别来自马来西亚和伊朗。累计糖尿病足截肢组850例，非截肢组2 768例(见表1)。排除文献最主要的原因是多数研究为横断面分析或病例报告没有数据描述。

2.2纳入研究的方法学质量评价

所有纳入研究均为病例对照研究，研究目的明确，研究方法恰当，病例的纳入方法合适，具有统一的诊断标准，病例组均来自医院住院糖尿病足患者，对照的选取均按统一标准，对照组来自同期医院住院患者，各指标结果的单位一致或可以换算。质量评价，采用纽克斯尔-渥太华质量评价量表(NOS)，纳入研究的评分值在7-9，其中有5篇为高质量文献，总体纳入研究的方法学质量较高(见表1)。

表1纳入文献NOS质量评价表

Table 1Newcastle-Ottawa scale(NOS) quality evaluation form of included studies

文献年份n样本分类截肢组非截肢组基线情况并发症Wagner分级结局指标质量等级曾文和等[7]2002864937有有有相似6柳迎昭[8]200713713733有有有相似8Abolfazl等[9]200814642104有有无相似9肖婷等[10]200932632697有有有相似6李莎等[11]201021152159有有有相似7马朋朋等[12]201110310339有有有相似7费扬帆等[13]201268568578有有有相似8沈艳军等[14]201213613620有有有相似7张星哲等[15]20121828795无无无相似8胡晓强等[16]20121163284有有有相似5陈茂胜[17]201312112151有有有相似6钟玫等[18]201343689347有有有相似7张静等[19]201419554141有有有相似7洪静等[20]201457088482有有有相似8Zamzuri等[21]20141385088有有Kong分级相似8

2.3meta分析结果

本次meta分析纳入了国内外主要文献库中关于糖尿病足截肢危险因素的病例对照研究，对研究较多但研究结果并不完全一致的24个研究指标进行meta分析。其中对年龄，糖尿病病程，足病病程，收缩压(mmHg)，ABI，血肌酐，FBG，HbA1c，Hb(g/L)，Ab，WBC，Hs-CRP，中性粒细胞百分比，TC，TG，LDL-C，HDL-C等17个指标以加权均数差为效应量进行了荟萃分析，对其他7个指标：吸烟，高血压，DN，DR，DNP，ASO，Wagner分级等则以OR值为效应量进行了meta分析。最终结果显示糖尿病足进展为截肢的重要危险因素共有18个，分别为年龄(OR=4.86，95%CI 1.60-8.13)，糖尿病病程(OR=17.20，95%CI 4.32-30.07)，足病病程(OR=2.73，95%CI 0.51-4.94)，高血压(OR=1.62，95%CI 1.03-2.56)，DPN(OR=2.31，95%CI 1.67-3.19)，PAD(OR=2.79，95%CI 1.81-4.32)，Scr(OR=18.91，95%CI 6.62-31.19)，FBG(OR=2.42，95%CI 1.62-3.21)，HbA1c(OR=1.74，95%CI 1.29-2.20)，HbCI(-12.26)～(-8.39)]，Ab，WBC(OR=2.67，95%CI 2.07-3.27)，CRP(OR=3.41，95%CI 2.50-4.32)，中性粒细胞百分比(OR=0.05，95%CI 0.03-0.06)，TG)～(-0.04)〗，HDL-C〗，Wagner分级(OR=29.35，95%CI 5.89-146.37)。结果提示年龄越大、糖尿病及足病病程延长，合并有高血压，合并有糖尿病周围神经病变及糖尿病周围血管病变，空腹血糖、HbA1c、血肌酐、WBC、中性粒细胞百分比、hs-CRP、TG水平高，血红蛋白及血清白蛋白、HDL-C低，及足病严重程度(Wagner分级)是糖尿病足发生截肢的重要危险因素，差异有统计学意义(P﹤0.05)；而吸烟、糖尿病肾病、糖尿病视网膜病变、收缩压、踝臂指数(ABI)、TC、LDL-C不能认为对糖尿病足截肢的发生有影响(P>0.05)。由于篇幅所限，本文只展示部分森林图。图1分析结果显示高龄患者发生截肢风险明显增加，差异有统计学意义。

图1　截肢组与非截肢组年龄比较的meta分析Figure 1　Difference of the age between amputation group and non amputation group

2.4敏感性分析

剔除了样本量最小的文献(曾文和等[7]的研究)，剔除了NOS质量评分最低的文献(胡晓强等[16]的研究)，重新采用RevMan5.2软件进行meta分析，研究的置信区间虽有变化，变化较小，研究结论无变化，保证了文献的高质量。同时，对每个指标进行敏感性分析，结果显示固定效应模型与随机效应模型分析结果一致，这也说明了本次meta分析的结果稳定和可靠。

2.5异质性来源分析及发表偏倚的检测

本研究中根据不同指标进行异质性评价，其中收缩压，DNP、PAD、Hb、Ab、WBC、hs-CRP、中性粒细胞百分比、HDL-C异质性较小，采用为固定效应模型，其余多数研究指标异质性较大，采用随机效应模型。考虑到本研究纳入的是病例对照研究，虽然经过严格的文献筛选，但在病例选择和诊断标准上仍可能存在偏倚；此外，本文纳入的文献来自国内外及全国各地，各地区医疗水平的差异可能是造成异质性大的根源。

漏斗图提示文献发表的偏倚性，结果显示多数指标相对集中且纵轴两侧基本对称，即研究结果受发表偏倚的影响较小。而DPN,Hb、Ab、WBC、hs-CRP、中性粒细胞百分比、HDL-C漏斗图中某些研究在95%CI之外，漏斗图基本对称，但因某些指标纳入文献数少于5篇，加用Egger’s定量评估发表偏倚，P>0.05，提示无发表偏倚存在。以DNP(n)为例分析糖尿病截肢组与非截肢组差异的漏斗图(见图2)。

图2　DNP漏斗图分析Figure 2　The funnel plots of DNP

3讨论

糖尿病患病率逐年增加，糖尿病慢性并发症也是下肢非创伤性截肢最主要的原因，糖尿病足发病率也在全球范围内增加，给患者及其家庭，社会带来沉重的负担，尤其是截肢患者。研究糖尿病足截肢的危险因素有重要的临床实践意义。

本研究提示年龄，疾病病程，合并周围神经病变、周围血管病变，全身营养状况，感染，营养因素以及足部目前的Wagner分级情况是糖尿病足发生截肢的主要原因，随着年龄增加，疾病病程延长，全身营养状况差，存在感染都会使得足部发生截肢的风险大大增加，且随着Wagner分级等级的升高，风险也同样上升。值得注意的是本研究对ABI指标进行荟萃分析得出结论：随着ABI增加，截肢风险并没有上升，而合并外周血管病变却能增加截肢风险，提示，截肢风险的评价应对外周血管有综合评估，而不应以ABI作为提示截肢的主要指标。

关于糖尿病足发生截肢的危险因素，不同国家各个地区都有自己的研究。Abolfazl等[9]在伊朗当地进行了前瞻性的病例对照研结果显示神经病变，缺血，入院时空腹血糖>200 mg/dl，有截肢史是糖尿病足截肢的独立危险因素。Markowitz等[22]进行的一项回顾性病例对照研究显示男性、合并肾病及周围血管疾病增加了截肢的风险。Carlson等[23]认为足部畸形、神经病变、缺血时足趾截肢的主要危险因素。而Chaturedi等[24]则认为血管并发症及其相关危险因素是1型及2型糖尿病患者截肢的危险因素，并且高血糖、高血脂及存在视网膜病变是截肢的重要危险因素。国内李莎等[11]进行10年回顾性病例分析研究结果显示DF截肢的相关因素包括患者年龄，糖化血红蛋白水平，低蛋白血症，足部坏疽，糖尿病足Wagner分级及血红蛋白水平。国内外及我国各地区不同研究结果显示糖尿病足截肢危险因素各不相同，而这种偏差与研究设计，研究人群基因学资料以及文化差异有关，同时不同地区医疗水平也有差异，在研究设计上入选对象又存在差异，如教育背景，经济情况，是否享受医保及不同医院的实验室检查也是导致结果不同的原因[25-27]。

至于糖尿病足发生截肢的危险因素机制的原因，分析可能随着年龄增加及病程的延长，DF的发生率显著增加，与高龄及病程长导致的动脉硬化发生率高级激素改变有关。且年龄的增加，糖尿病相关合并症及慢性并发症，特别是大血管并发症增加。高龄患者足趾代谢及修复能力下降，损伤后不易愈合。同时随着足病病程延长，患者糖尿病足患者合并神经病变、血管病变、感染等几率增大，全身抵抗力低下，使得糖尿病足更容易进展至截肢，并加重了糖尿病足相关合并症及慢性并发症。既往史中，合并高血压对糖尿病足进展至截肢也密切相关。患者长期高血压，血管壁应力和剪切力增加，交感神经兴奋性升高，下肢动脉结果和功能改变，从而导致血供障碍。神经病变已被国内外多数研究包括ADA组会证实为糖尿病足发生发展及截肢的重要危险因素[27,28]。并发感觉神经病变的患者，足部皮肤痛觉、压力觉阈值上升，易受到物理因素的损伤，自主神经病变引起焊线分泌减少，皮肤干燥皲裂，导致细菌入侵，运动神经病变使得足部肌肉发生萎缩，足部存在异常应力点，可导致糖尿病足的不良预后，从而增加了糖尿病足截肢的发生率。

值得注意的是，本研究表明外周血管病变是糖尿病足进展为截肢的重要危险因素，而ABI则无显著性关联。EURODIALE研究组在欧洲进行了一项多中心研究表明，血管病变的症状和(或)体征的存在会恶化糖尿病足溃疡(DFU)的预后[29]。德国一个多学科小组指出糖尿病性周围神经病变(PAD)的存在阻止了治疗结果的好转。结合本研究结果，认为在临床上不能单独依靠ABI评估患者足部血管情况及预测糖尿病足截肢的发生[30，31]。对糖尿病足患者应通过触诊足背动脉搏动，测量ABI，辅以下肢血管多普勒超声综合评估下肢血管动脉硬化、斑块、狭窄、闭塞的程度，治疗上应改善微循环，血管介入或外科等治疗外周血管病变阻止溃疡病变进展，降低截肢率及减少DFU相关不良事件的发生。

Meta分析与单一研究比较，可以大大提高统计效能，尤其当各研究结果不一致或矛盾时，可定量评估效应大小，从而有利于临床治疗工作及决策评价。然而meta分析也存在着自身的局限性，即存在各种偏倚。本研究纳入的15篇文献存在关于截肢定义不完全一致，且有些文献并没有对并发症等给出明确定义等，导致meta分析可能存在一定的偏倚，如选择偏倚；部分文献排除了大截肢的患者部分没有，出现混杂偏倚。某些文献资料只研究了部分因素也是影响结果差异的原因之一。在纳入资料方面，由于本研究语种界定为英文和中文，其他语种的资料未包括在内，影响了资料的全面性。此外，因国外有关文献较少，无法根据人种做分层分析，从而无法得知种族因素对糖尿病足发生截肢的影响情况。同时，对本次荟萃分析进行AMSTAR量表评价，根据AMSTAR量表中11条目得出meta分析控制偏倚的情况，本文存在前期设计方案，考察选择研究对象，提供了纳入和排除研究文献，检索策略较为全面，说明了纳入研究的特征，并对纳入文献进行了敏感性分析及发表偏倚的评价，结果提示本文方法质量学评价较高，结论较为可靠。

综上，本研究通过对国内外密切相关文献进行荟萃分析，认为年龄、糖尿病及足病病程、高血压、同时合并糖尿病周围神经病变、糖尿病周围血管病变、血糖控制不佳，同时存在感染、营养状况差，足部病变严重将增加糖尿病足患者截肢的风险。通过监测及控制这些危险因素，可以预防糖尿病足截肢的发生，降低糖尿病足患者截肢的风险，提高患者的生活质量。但尚须设计严谨合理、标准一致、前瞻性大样本多中心病例对照研究为临床决策提供更为有力的依据。

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作者简介：杨殷，女，1991-07生，在读硕士，E-mail：540780516@qq.com

收稿日期：2016-03-29

中图分类号：R587.2

文献标志码：A

文章编号：1007-6611(2016)07-0618-06

DOI：10.13753/j.issn.1007-6611.2016.07.009

Risk factors of amputation among patients with diabetic foot:a meta-analysis

YANG Yin，YANG Caizhe*

(DepartmentofEndocrinology，AirForceGeneralHospital，Beijing100142，China；*Correspondingauthor，E-mail：yangcaizhe2008@163.com)

Abstract：ObjectiveTo evaluate risk factors of lower extremity amputation among patients with diabetic foot by a meta-analysis.MethodsA published literature search was performed through Pubmed，Medline，Cochrane library，EMbase，Chinese CNKI，VIP，CBM，Chinese Wanfang Databases for articles on risk factors of lower extremity amputation among patients with diabetic foot. The meta-analysis was performed by Revman 5.2 software. The various risk factors were analyzed by fixed effect model or random effect model pooled odds ratio(OR) and 95% confidence interval(CI)，and the result stability was evaluated by sensitivity analysis. The meta-analysis was performed by Revman 5.2 software. Moreover, the funnel plot was used to assess the published bias of articles.ResultsFifteen articles were included. Meta analysis showed that 18 factors such as age, course of diabetes disease，course of diabetic foot，hypertension，diabetic peripheral neuropathy(DPN)，peripheral arterial disease(PAD)，creatinine(Scr)，fasting blood glucose(FBG)，glycosylated hemoglobin A1c(HbA1c)，hemoglobin(Hb)，albumine(Ab)，white blood cell count(WBC)，hs-CRP，percentage of neutrophils triglyceride(TG)，high-density lipoprotein-cholesterol(HDL-C)，Wagner grading were important risk factors for lower extremity amputation among patients with diabetic foot, but ankle brachial index(ABI) was not the risk factor.ConclusionPeripheral vessels should be evaluated for high risk amputation patients, and ABI may be not the only vessel indicator.

Key words:diabetic foot；amputation；risk factors;meta-analysis