吡虫啉对3种体色型烟蚜取食行为的影响

吴佳星，何应琴，曾贤义，张永强，丁 伟

(西南大学植物保护学院，重庆 400716)

吡虫啉对3种体色型烟蚜取食行为的影响

吴佳星，何应琴，曾贤义，张永强，丁 伟*

(西南大学植物保护学院，重庆 400716)

为探究吡虫啉对红色型、绿色型和褐色型3种体色型烟蚜取食行为的影响，利用刺探电位图谱(EPG)技术比较3种体色型烟蚜在吡虫啉处理后的烟苗上的取食行为。结果表明：33.3 mg/L吡虫啉处理烟苗后，3种体色型烟蚜的非刺探总时间(np波)均长于清水处理的绿色型烟蚜，其中褐色型烟蚜最长，且与清水处理的绿色型烟蚜存在显著性差异(P<0.05)；刺探过程中，3种体色型烟蚜在烟苗上口针遇到阻力(F波)的时间均长于清水处理的绿色型烟蚜，但处理间差异不显著；木质部取食阶段，褐色型烟蚜的G波平均持续时间最长；韧皮部取食阶段，3种体色型烟蚜口针在韧皮部分泌唾液(E1波)和被动吸食汁液(E2波)的总持续时间均短于清水处理的绿色型烟蚜，其中被动吸食汁液的时间红色型为15.87±9.33 min，绿色型为29.89±8.79 min，而褐色型仅为6.38±2.15 min。因此，吡虫啉处理烟苗后能明显抑制烟蚜对烟草韧皮部的取食。

烟蚜；体色型；吡虫啉；刺探电位图谱；取食行为

烟蚜Myzuspersicae(Sulzer)又名桃蚜，属半翅目Hemiptera蚜科Aphididae瘤蚜属MyzusPasserini，是一种世界性的多食性害虫(姚凤銮等，2013)，它不仅可以通过口针直接取食寄主植物汁液危害植株，而且还能传播多种病毒病(马继盛等，2007)。烟蚜是一个体色多变的混合种群，各烟蚜不仅在体色、形态上具有差异，在生活周期、寄主专化性和抗药性等方面也存在一定差异(王茂涛和张孝羲，1991；赵冲，2014)。此外，在不同寄主、低温或变温等条件下不同体色型烟蚜会发生体色变化。Zhang等(1990)研究发现在短时冷冻刺激条件下可使烟蚜由绿色转为红色；刘绍友等(2000)研究结果表明绿色型烟蚜在饲养第3代后有20%的个体可变为褐色型。鉴于此本试验将绿色型烟蚜作为基础体色型烟蚜用于对照。吡虫啉(imidacloprid)是一种新烟碱类杀虫剂(neonicotinoids)，它作用于烟碱型乙酰胆碱受体(nicotine acetylcholine receptors，nAChRs)，能在植物体内内吸传导，具有低毒、高效的特点，是我国近20年内使用最广的杀虫剂之一，主要用于防治双翅目、鞘翅目等害虫，尤其对半翅目刺吸式口器害虫有特效(Elbertetal., 1991；刘淑华等，2012)。

刺探电位图谱(electrical penetration graph，EPG)技术是一种用于准确记录刺吸式口器昆虫口针在寄主植物组织内位置和移动的电生理技术(Tjallingiietal., 1987)。该技术最早是由美国加利福尼亚大学的McLean和Kinsey(1964)发明用于监测蚜虫的取食仪，后被广泛应用于多种刺吸式口器昆虫取食行为的研究。目前，EPG技术已不仅限于对不同刺吸式口器昆虫取食波形的研究，亦被广泛应用于探究昆虫对寄主植物的选择性、传毒机制以及内吸性农药毒理学机制等研究(罗晨，2005)。都振宝(2012)利用EPG技术探究吡虫啉和噻虫嗪对荻草谷网蚜Sitobionmiscanthi取食行为的影响，结果表明两种药剂均能抑制荻草谷网蚜的取食活动。Zeng等(2016)研究也表明吡虫啉和氰虫酰胺能抑制绿色型烟蚜的取食行为。近年来，利用EPG技术探究内吸性农药对靶标害虫取食行为影响的报道较多，但吡虫啉对不同体色型烟蚜取食行为的影响尚未见报道。本研究拟通过EPG技术，研究吡虫啉作用下3种体色型烟蚜对烟草取食行为的差异，以期为吡虫啉在田间防治烟蚜时的合理使用提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 寄主植物、供试虫源与供试药剂

寄主植物：供试烟草品种为云烟87，购于玉溪中烟种子有限责任公司。烟草种子播种于8 cm×8 cm×10 cm的塑料花盆中，在温度25℃±1℃，光照(L ∶D =16 h ∶8 h)，相对湿度70%±5%条件下培养。按烟苗生长所需定量浇水，待烟苗长至4叶1心时用于本试验。

供试虫源：红色型、绿色型、褐色型3种体色型烟蚜均于2014年采集于重庆市奉节县太和乡烟草科技示范园(29°59′N, 106°54′E)。将采集后的烟蚜在温度25℃±1℃、光照(L ∶D =16 h ∶8 h)、相对湿度70%±5%条件下，以烟草(云烟87)为寄主植物，进行连续继代饲养。本试验取大小和日龄一致的无翅成蚜用于研究。

供试药剂：10%吡虫啉可湿性粉剂，购于江苏长春农化股份有限公司。

1.2 药剂处理

用清水将吡虫啉配置成有效成分为33.3 mg/L的药液。使用喷壶将配置好的药剂均匀喷洒于整株烟苗，再将烟苗放置于温度25℃±1℃、光照(L ∶D =16 h ∶8 h)、相对湿度70%±5%条件下培养48 h后用于烟蚜刺吸行为的记录，保证每头蚜虫与每株烟苗一一对应。同时设立清水处理为对照，清水对照组使用绿色型烟蚜进行波形记录。

1.3 EPG的波形记录与数据获得

本试验所采用的刺探电位仪为DC-EPG Giga-4。选择大小一致的无翅成蚜与烟苗分别连入昆虫电极和植物电极。昆虫电极是一段金丝，长为2-3 cm，直径为15 μm。在烟蚜处于运动状态下，将金丝末端蘸取少量水溶性导电银胶，迅速粘于烟蚜的前胸背板上；植物电极则直接插在供烟苗生长的土壤中。烟蚜饥饿处理1 h后连接昆虫电极，在25℃±1℃的室温下进行连续6 h的试验记录，并且整个记录系统处于法拉第金属屏蔽罩中以防止外源噪声的干扰。试验过程中，每株烟苗与每头烟蚜仅用于1次EPG测定，取18次有效重复数进行统计。EPG数据记录和分析使用EPG style+a与EPG style+d软件，然后再利用EPG-analysisworksheet-v4.4.1软件将完成分析的波形进行归纳统计。

根据Tjallingii(1978)和Civolani(2011)对蚜虫取食行为波形的划分，可将烟蚜在烟草上的刺探取食波形分为以下9种：np波代表非刺探(non-probing)行为；路径波包括C波(含有A波、B波、C波)、pd波、F波，表示烟蚜口针位于寄主植物表皮与微管束之间；E1波为口针到达筛管后分泌水溶性唾液的相关波形；E2波为韧皮部被动吸食汁液的波形；G波是烟蚜在木质部主动吸食的波形。本试验共选择31个EPG参考指标进行分析。

1. 4 数据处理

将连续记录的EPG按不同的行为波形进行分类统计。用Excel表中Product函数求比例。SPSS17.0软件进行数据统计，应用最小显著差异法(LDS)进行差异显著性检验(P>0.05)。

2 结果与分析

2.1 吡虫啉对不同体色型烟蚜在非韧皮部取食行为的影响

吡虫啉对3种体色型烟蚜非韧皮部取食行为的影响见表1。经33.3 mg/L吡虫啉处理烟苗后，3种体色型烟蚜的非刺探总时间均明显长于清水处理的绿色型烟蚜，其中褐色型烟蚜非刺探总时间最长。在波形记录的前2个小时内，除绿色型烟蚜外，处理组的非刺探时间与清水处理的绿色型烟蚜不存在显著性差异，但经4 h的连续刺吸后，3种体色型烟蚜的非刺探时间均显著长于清水处理的绿色型烟蚜。刺探路径阶段，处理组烟蚜第1次开始刺探的时间及其持续的时间与清水处理的绿色型相比无差异，而在整个刺探过程中pd波平均时间和次数以及C波持续时间与清水处理之间存在显著差异，此外3种体色烟蚜之间pd波平均时间和C波持续时间也存在差异。对于pd波平均时间而言，绿色型烟蚜(4.81±0.17 s)<红色型烟蚜(5.05±0.17 s)<褐色型烟蚜(6.06±0.26 s)。对于C波持续时间而言，红色型>绿色型>褐色型>清水处理的绿色型。另外，吡虫啉处理后褐色型烟蚜G波平均持续时间最长，显著高于清水处理的绿色型烟蚜。

表1 吡虫啉作用下3种体色型烟蚜在非韧皮部吸食的EPG参数(总记录时间为6 h)

续上表

EPG参数EPGparameter清水处理的绿色型烟蚜Greentypetreatedbywater红色型烟蚜Redtype绿色型烟蚜Greentype褐色型烟蚜Browntype第1次刺吸到第1次到达pd波的时间(min)Timefromthebeginningofthe1stprobetofirstpd2 45±1 49a8 53±5 26a4 58±2 12a9 82±5 28a第1次刺探至第1次到达韧皮部时间(min)Timefrom1stprobeto1stEy163 29±23 07a225 54±33 15a200 89±29 42a242 49±31 62a第1次刺吸至第1次出现E2的时间(min)Timefrom1stprobeto1stE2y183 92±20 99a262 34±29 75a195 44±30 96a236 68±30 17apd波次数npd122 06±14 22a108 28±14 04a92 45±13 38a53 83±9 40bpd波平均持续时间(s)Meandurationofpd4 38±0 07c5 05±0 17b4 81±0 17bc6 06±0 26aC波总持续时间(min)TotaldurationofC122 17±15 24b208 68±17 07a175 47±15 46a160 06±21 99abF波次数NumberofF1 00±0 35a0 67±0 20a1 35±0 36a1 17±0 36aF波总持续时间(min)DurationofF20 78±8 62a22 51±7 08a32 09±9 72a38 59±13 47aF波平均持续时间(min)MeandurationofF18 70±5 75a19 30±6 63a21 90±7 68a24 34±9 51aG波次数NumberofG0 22±0 17a0 39±0 18a0 30±0 11a0 44±0 15aG波平均持续时间(min)MeandurationofG0 30±0 22b3 70±1 89ab3 68±1 38ab19 15±13 06a有G波的个体比例(%)IndividualpercentwithGwaveform11 1127 7833 3338 89

注：表中数据为均数±标准误。同行数据后不同小字母表示经LSD法检验在P<0.05水平差异显著。下同。Note: Data in the table are mean ± SE. Different lowercase letters in the same row indicate significant difference atP<0.05 by LSD test.The same below.

2.2 吡虫啉对不同体色型烟蚜在韧皮部取食行为的影响

韧皮部的刺吸参数(表2)表明，在吡虫啉作用下，3种体色型烟蚜在韧皮部分泌唾液(E1波)的次数与总持续时间均低于清水处理的绿色型烟蚜，E1波占总的E波比例则高于清水处理的绿色型烟蚜。韧皮部被动吸食汁液(E2波)阶段，第1次韧皮部取食持续时间分别为红色型(18.09±9.26 min)、绿色型(23.55±8.11 min)、褐色型(3.42±1.89 min)，显著低于清水处理的绿色型(85.21±17.57 min)；此外，E2波的平均持续时间、总持续时间以及持续次数与清水处理存在显著差异。与清水处理的绿色型烟蚜相比，吡虫啉处理烟苗后，烟蚜在6 h测定时间内能到达韧皮部取食的个体比例分别为清水处理的绿色型(100%)>绿色型(61.67%)>红色型(50.00%)>褐色型(44.44%)。由此可见，在吡虫啉作用下烟蚜口针在寄主植物韧皮部内部取食的时间缩短，口针能真正到达韧皮部取食的个体数也减少。

2.3 吡虫啉对不同体色型烟蚜在各个阶段吸食所占时间比例的影响

吡虫啉作用下，3种体色型烟蚜各取食波形在整个取食阶段所占比例存在差异(图1)。清水处理的绿色型烟蚜的C波所占比例均显著低于经吡虫啉处理后的3种体色型烟蚜，分别为红色型84.20%>绿色型73.73%>褐色型69.36%>清水处理的绿色型42.24%。处理组与清水处理绿色型烟蚜的F波所占比例差异不明显。G波所占比例仅褐色型烟蚜最高，与清水处理差异显著。E1波所占比例均低于清水处理的绿色型烟蚜，仅褐色型烟蚜差异显著。此外，3种体色型烟蚜的E2波所占比例也均显著低于清水处理的绿色型(45.79%)，但在3种体色型烟蚜之间，绿色型烟蚜(15.04%)与褐色型烟蚜(4.30%)存在显著差异。

表2 吡虫啉作用下3种体色型烟蚜在韧皮部吸食的EPG参数(总记录时间为6 h)

注：表中数据为均数±标准误。同行数据后不同小字母表示经LSD法检验在P<0.05水平差异显著。Note: Data in the table are mean ± SE. Different lowercase letters in the same row indicate significant difference atP<0.05 by LSD test.

图1 吡虫啉作用下3种体色型烟蚜各EPG波形持续时间占总时间的百分比(总记录时间为6 h)Fig.1 EPG recorded behavior of Myzus persicae of three colors take under the effects of imidacloprid, shown as percentage of stylet activities during the 6 h experiment

3 结论与讨论

Nauen等(1995)研究表明吡虫啉内吸至白菜叶片后，对桃蚜存在拒食作用。Costa(2011)研究发现麦蚜取食经吡虫啉处理过的小麦植株后取食行为受到抑制。此外，Bulter等(2012)通过研究吡虫啉对马铃薯木虱取食行为的影响，发现马铃薯木虱非刺探(np波)时间增加，而韧皮部被动取食(E2波)时间减少，说明吡虫啉对马铃薯木虱的取食行为产生消极影响。本试验用吡虫啉通过喷雾法处理烟苗，结果发现吡虫啉作用后3种体色型烟蚜在韧皮部被动吸食汁液(E2波)的平均持续时间、总持续时间和持续次数都显著低于清水处理的绿色型烟蚜，并且能真正到达韧皮部取食的个体数也明显低于清水处理的绿色型烟蚜，说明吡虫啉使烟蚜取食行为受到抑制。

蚜虫是可传播多种植物病毒的重要媒介昆虫。对于持久性病毒而言，蚜虫传毒、获毒的效率和E1、E2波所持续的时间成正比(Liuetal., 2012)，但若只发生路径波和E1波的蚜虫很少获毒，而发生E2波的蚜虫可大量获得病毒(Prado and Tjallingii, 1994)。对于非持久性病毒而言，蚜虫的传毒过程与pd波的发生密切相关(罗晨，2005)。但由于病毒必须进入活体细胞内才能存活，因此，持久性病毒与非持久性病毒的传播均与pd波的发生有关，如有研究报道棉蚜获得黄瓜花叶病毒需要pd波的发生，并且获毒效率与pd波发生次数呈正相关(张鹏飞等，2001；王斌等，2003)。本试验结果表明，在吡虫啉作用下3种体色型烟蚜pd波发生次数均低于清水处理的绿色型烟蚜，而在3种体色型烟蚜之间pd波发生次数为红色型>绿色型>褐色型。另外，3种体色型烟蚜在韧皮部被动取食(E2波)的平均持续时间、总持续时间和持续次数都显著低于清水处理的绿色型烟蚜，并且能到达韧皮部取食的个体比例也低于清水处理的绿色型烟蚜。由此可推测，吡虫啉作用后可影响烟蚜传播持久性和非持久性病毒的能力。本试验利用EPG技术比较了在吡虫啉作用下3种体色型烟蚜在烟草上取食行为的差异，以期为吡虫啉在田间防治烟蚜提供理论依据。

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TheeffectsofimidaclopridonthefeedingbehaviorsofMyzuspersicaeinthreecolors

WU Jia-Xing，HE Ying-Qin，ZENG Xian-Yi，ZHANG Yong-Qiang，DING Wei*

(College of Plant Protection, Southwest University, Chongqing 400716, China)

To explore the effects of imidacloprid on the feeding behavior ofMyzuspersicaeofthree colors: Red, green and brown and the electronic penetration graph (EPG) was used to compare the feeding behavior ofM.persicaeof three colors on the tobacco seedlings treated with imidacloprid. The results showed that under the effect of the tobacco seedlings treated with 33.3 mg/L imidacloprid, the total non-probing duration ofM.persicaeof three colors was longer than green aphid treated by water. Among them, the brown aphid’s was the longest and was significantly different from green aphid treated by water(P<0.05). In the process of probing, the probing duration ofM.persicaeof three colors was longer than green aphid treated by water when the stylet met with resistance (F wave), but there was no significant difference among treatments. When feeding started on the xylem, G waves in brown aphids was the longest. Once feeding started on the phloem, the total duration of watery salivation (E1 wave) and passive ingestion (E2 wave) was shorter than green aphid treated by water, and the duration of passive ingestion (E2 waveform) of the red type was 15.87±9.33 min, the green type was 29.89±8.79 min and the brown type was just 6.38±2.15 min. In conclusion, the feeding behavior ofM.persicae on phloem was significantly inhibited on the tobacco seedlings treated with imidacloprid.

Myzuspersicae(Sulzer); body colour type; imidacloprid; electrical penetration graph (EPG); feeding behavior

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Q965.9;S433.39

A

1674-0858(2017)05-1148-07

重庆市烟草植保重大专项资助项目(NY20140401070001)

吴佳星，女，1995年生，本科，研究方向为农药，E-mail: 1145924258@qq.com

*通讯作者 Authors for correspondence，E-mail: dingw@swu.edu.cn

Received: 2016-05-10；接受日期Accepted: 2016-09-15