放牧对藏北高寒草地优势种和伴生种生物量分配的影响

乌 仁， 秦小静， 孙 健

(1. 海西州科学技术协会科普服务中心， 青海 海西 817099； 2. 中国科学院成都山地灾害与环境研究所， 四川 成都 610041；3. 中国科学院大学， 北京 100049； 4. 中国科学院地理科学与资源研究所， 北京 100101)

陆地环境中物理资源的分离促进陆生植物功能器官的发育，维管束植物的叶子能够固定碳，是能量转换器[1]，茎部提供机械支持和保持水力通路，而根是吸收营养物质和水分的主要器官。在不同环境条件和物种间，植物分配到功能器官的生物量存在差异[2]。随着光照的降低，高寒植物幼苗的比叶面积和叶生物量显著增高；在低养分条件下，植物会分配更多资源到根部[3]。将有限的资源合理分配以利于自身生长，称为植物权衡(Trade-off)[4]，植物根、茎、叶器官的生物量分配是植株的生理生长对环境条件的长期适应的结果[5]，是对环境变化的响应对策。

目前，国内外关于植物生物量分配的研究主要集中在地上资源(如光照、二氧化碳和温度等[6-7])和地下环境因子(如土壤养分和水分等[8-9])对生物量分配策略的影响。大量研究表明受限的资源会促进植物对对应器官的生物量分配[10-12]，植物器官间的生物量分配仍是生物量分配理论的核心。研究植物各器官的生物量分配方法有两种[13]：第一种为测量分数法，即某植物器官生物量所占植株总生物量的分数或比例，被解释为功能平衡模型，植物根据环境因子如光、养分和水分等的改变而对器官叶、茎和根的生物量比例做出调整[14]；第二种方法为异速生长关系，即生物体的某些生物学指标(个体形态之比和生物量等)与个体大小(质量等)的幂函数关系[15]。异速生长关系中的生长指数与器官的生长速率密切相关，基于代谢理论和各器官间的特征假设，Enquist等[16]认为叶-茎、叶-根和茎-根的生长指数分别为3/4,3/4和1，后来发现3/4的标度指数不适用于体态较小的植物，等速生长也只体现在特定植物上[17]。

在草地生态系统中，植物叶和茎易受牲畜啃食和践踏，其对放牧的响应较为敏感，过度放牧会导致群落多样性和生产力降低[18]。高寒草原主要由多年生旱生草本植物组成，其生态系统极为脆弱，放牧干扰下植物功能性状和权衡关系的调整决定了群落演替格局。研究表明，长期过度放牧会引起植株矮小化，叶片变短、变窄，根系浅层化[19]，适度的牲畜啃食可刺激植物补偿性生长，叶片生产能力提高[20]。根系具有滞后性和稳定性，在放牧草地演替早期，植物根冠比增大[21]；放牧引起的生物量再分配是植物对放牧干扰的适应策略，表现为异速生长模式的协同变化，其实质是植株性状间的权衡，实现生态对策最优[22]。短花针茅的根系比例随着放牧强度增加而降低，无芒隐子草主根和侧根的资源分配降低[23]，物种间对资源利用和循环速率存在显著差异，体现为生态对策分化。放牧草地中植株各器官间的生物量分配模式是群落演替过程的重要部分。

禾本科植物紫花针茅根系类型为密丛型，豆科植物小叶棘豆根系类型表现为轴根型，放牧干扰下生存策略存在差异性，通过比较藏北高寒草地中围封和放牧两种管理模式下优势种紫花针茅和伴生种小叶棘豆生物量再分配的变化特征，揭示不同物种在放牧干扰下的生物量分配策略，有利于理解草地生态系统退化机理，为其草地恢复的适应性管理提供科学依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于西藏自治区那曲地区申扎县(图1，30°57′29″ N，88°42′41″ E)，海拔3 700 m，气候以高原亚寒带半湿润季风为主，年均气温0°C，年降水量约为300 mm，主要集中在5—9月份。主要植被类型为高寒紫花针茅草地，建群种为紫花针茅和青藏苔草(Carexmoorcroftii)，主要伴生种有二裂委陵菜(Potentillabifurca)，小叶棘豆和矮火绒草(Leontapodiumnanum)等[24]。

图1 研究区位置示意图Fig.1 Location of study area

1.2 样品采集及数据收集

样品采集于那曲地区申扎县周边草地(2012年8月)。选择围封草地和长期自由放牧的紫花针茅群落样地为试验地点,其中围封草地围封年限为2～3年。2块试验场均位于地势平坦的高原面上，地形和土壤条件一致，相距1 km之内，每块样地面积在5 000 m2以上。在每个试验场内用样线法随机采集30株优势种紫花针茅和20株伴生种小叶棘豆，在放牧草地中尽可能选择完整植株，其形态大小具有代表性。通过整株挖掘法将目标物种从土壤中挖取出来，通过水管冲洗，剔除目标物种根系表层泥土，保证每株植物的完整性。将每株物种根、茎和叶小心分离，清洗干净后晾干装进信封带回实验室。将每株植物的根、茎、叶样品在烘箱105°C下杀青15 min后烘干(65°C)至恒重，测定其每部分生物量(精确至千分位)。

1.3 数据分析

将植物个体叶、茎和根质量占该个体总质量的比例作为其生物量分配参数，即叶质量比(leaf mass fraction,LMF)，茎质量比(stem mass fraction,SMF)和根质量比(root mass fraction,RMF)。每株植物地下(根)和地上(叶和茎)的质量比为根冠比(root to shoot ratio,R/S ratio)。将每株植物总生物量、叶生物量、茎生物量、根生物量和叶质量比、茎质量比、根质量比及根冠比进行对数化处理，使其更符合正态分布和方差齐性。利用单因素方差分析(one-way analysis of variance,ANOVA)分析物种和放牧对植株生物量分配参数及根冠比的差异性，用双因素方差分析(two-way analysis of variance,ANOVA)检验两者对其的影响，用T-test检验其显著性。数据处理均在SPSS 16.0中完成，图形用Sigmaplot 11.0绘制。

采用幂次方程Y=αXβ[25]计算各器官的异速生长关系，其中X，Y分别为植株的2种器官质量，α为异速生长常数，β为标度指数，即异速生长系数，当β=1时，异速生长即表现为等轴生长。采用二类回归分析法分析各组对数处理的根茎叶生物量，得到其异速生长关系。各器官间的标度指数和异速生长常数的差异显著性检验在R软件Smatr软件包中完成。

在多个可选目标之间，Bradford and D'Amato[26]用均方差方法的方法量化生态系统服务权衡关系，孙建等[27]将其引用到植物地上生物量和地下生物量分配策略中，量化植物在不同生境环境下对根冠之间生物量权衡的偏向程度，此计算方法已被应用于权衡植物器官间的收益[28]。本文利用其公式研究植株对两种器官间的权衡策略，采用计算过程如下：

2 结果与分析

2.1 放牧对物种生物量分配的影响

如图2所示，紫花针茅的茎生物量占植株总生物量的比重最大，小叶棘豆的生物量主要分布在根系。与围封相比，放牧草地中紫花针茅和小叶棘豆的植株总生物量显著减少(18.58%和10.05%)。放牧干扰下，紫花针茅叶生物量和叶质量比分别增加了0.008 g和3.56%，小叶棘豆叶生物量和叶质量比分别增加了0.123 g和6.05%。围封草地中的紫花针茅和小叶棘豆具有较高的茎生物量和茎质量比。放牧样地中植株根系生物量有下降趋势，而根质量比有上升趋势，但均未达到显著水平(P>0.05)。表1的方差分析结果显示，物种、管理方式均显著影响植株的叶质量比和茎质量比；叶生物量、根质量比和根冠比受到物种、物种×管理方式的显著影响(P<0.05)。

图2 围封和放牧草地植物根茎叶生物量及其质量分数Fig.2 Root mass,stem biomass and leaf biomass and their fractions in fencing and grazing grasslands

表1 物种和地点对植物个体根、茎、叶生物量分配已经根冠比影响的双因素方差分析结果Table 1 Results of two-way analysis of variance (ANOVA) for LMF,SMF,RMF and R/S ratio of the individual plantby using species and sites as main factors

来源Source物种Species地点Site物种×地点Species×Site总生物量TBF0.370.070.22P0.540.780.81叶生物量LBF22.263.1712.76P<0.0010.08<0.001茎生物量SBF3.480.181.80P0.060.670.17根生物量RBF1.310.180.76P0.250.670.47叶质量比LMFF42.0010.2628.68P<0.001<0.01<0.001茎质量比SMFF198.8910.12108.49P<0.001<0.05<0.001根质量比RMFF103.790.4151.76P<0.0010.52<0.001根冠比R/S ratioF97.380.2648.47P<0.0010.61<0.001

由图3可知，随着植株总生物量的增加，各器官的生物量均显著增加(P<0.001)，而叶质量比显著降低(P<0.001)。放牧凸显了紫花针茅的茎质量比、根质量比与植株总生物量的关系，前者呈正相关，后者表现为负相关。由表2可以看出，物种和地点对叶质量比、茎质量比与植株总生物量对数关系的残差影响显著(P<0.001)，根质量比与植株总生物量对数关系残差只受物种因素的显著影响(P<0.001)。物种和地点的交互作用对叶、茎、根质量比和植株总生物量的对数关系残差无显著影响(P>0.05)。

图3 植物叶、茎、根生物量及其质量分数与植株总生物量的关系Fig.3 Correlations of leaf biomass,stem biomass and root biomass as well as their fractions with plant biomass

表2 围封和放牧对植株器官质量分数与总生物量对数关系残差的方差分析Table 2 ANOVA test of the effects of fencing and grazing on the residuals of relationship between lg-scaled organ biomassfractions and lg-scaled total mass

模型Model物种Species管理方式Management style物种×管理方式Species×Management styleFPFPFPI49.29<0.000113.08<0.010.020.90 II308.03<0.00019.62<0.052.240.14III62.05<0.00010.130.720.110.74

注：I：根质量比-植株总生物量线性关系残差;II：叶质量比-植株总生物量线性关系残差;III：茎质量比-植株总生物量线性关系残差

Note:I:Residual of the linear relationship between fraction of root biomass and total biomass;II:Residual of the linear relationship between fraction of leaf biomass and total biomass;III:Residual of the linear relationship between fraction of stem biomass and total biomass

2.2 放牧对植株器官间异速生长关系的影响

如图3所示，植株叶生物量对总生物量的异速生长系数为0.73，显著小于1(P<0. 001)；茎、根生物量与植株总生物量的生长系数分别为1.03和1.01，呈等速生长。整体来看，叶生物量相对于茎和根生物量的生长系数分别为0.42和0.64，均显著小于1(P<0.001)，茎生物量相对于根生物量的生长系数为0.49，与叶-茎和叶-根的异速生长指数趋同，根生物量相对于冠层生物量生长系数为0.78，均显著小于1(表3)。

如表3所示，放牧影响了优势种紫花针茅和伴生种小叶棘豆的根、茎和叶器官间的α和β。围封和放牧草地中，紫花针茅叶-茎和叶-根生长关系的标度指数均小于1，根-冠间的标度指数分别为0.95和0.83，接近于等速生长；小叶棘豆的叶-茎、叶-根、茎-根的标度指数均大于紫花针茅，小叶棘豆的叶-茎、根-冠生长关系常数大于紫花针茅。放牧显著增加了紫花针茅叶-茎、叶-根和茎-根之间的标度指数，降低了根-冠之间的标度指数。围封草地中小叶棘豆叶-根生长关系与放牧草地中茎-根生长关系的标度指数相近(分别为0.97和1.10)。放牧降低了紫花针茅和小叶棘豆根-茎-叶器官间以及根-冠的生长关系常数。

表3 不同物种叶、茎和根生物量的异速生长关系Table 3 Allometric scaling relationships among leaf biomass,stem biomass and root biomass between species

注：*表示显著偏离1.0(P<0.05)

Note:* indicate significantly deviated from 1.0 at the 0.05 level

由围封和放牧草地中紫花针茅和小叶棘豆各器官生物量对数比可知(图4 a～d)，放牧降低了两种植物叶-茎、叶-根和根-冠生物量对数比的平均水平，其对数比分布较为集中。紫花针茅各器官的生物量对数比波动程度大于小叶棘豆，放牧对紫花针茅的叶-根、茎-根和根-冠生物量对数比的影响不显著。图4 e～h表明了在围封和放牧草地中，紫花针茅和小叶棘豆各器官间的生物量权衡结果。在叶-茎器官间，围封草地的紫花针茅和小叶棘豆均倾向于茎的生物量积累(分别为0.0078和0.0487)，放牧草地的紫花针茅在分配权衡中更益于茎，而小叶棘豆对叶-茎的权衡更益于叶片的分配。在叶-根器官权衡关系中，围封和放牧草地的两种植物权衡策略一致，由根系的生物量积累转向叶生物量积累，且小叶棘豆转向叶生物量积累的幅度较大(0.0794)。在茎-根权衡关系中，放牧草地中的紫花针茅向茎分配生物量的幅度增大，小叶棘豆向茎分配的幅度降低。放牧干扰后，紫花针茅和小叶棘豆在根-冠权衡关系中向冠层分配生物量的幅度显著增加(0.0308和0.0539)。

图4 围封和放牧中植物叶、茎、根和冠层的生物量对数比及权衡关系Fig.4 Logarithmic ratio and trade-off of leaf,stem,root and canopy biomass in fencing and grazing grassland

3 讨论

3.1 放牧对物种生物量分配的影响

总体上，放牧降低了紫花针茅和小叶棘豆植株总生物量，增加了植株对叶片的分配比例，根系生物量降低，所占整株生物量比例无明显变化(图2)。叶片被啃食后，对水分和养分的需求降低，植株分配更多资源至叶片以保证光合作用，进行补偿性生长[29]，体现为放牧优化。然而，对于高寒草甸植物，放牧减少了禾草叶生物量分配，增加了茎、根分配，豆科生物量分配变化不显著，毒草的叶分配增加而茎分配减少，根生物量分配不受影响[30]。牲畜对禾草的啃食扩大了毒草的生长空间，同时，毒草叶分配增加利于光照资源的利用，进一步阻碍了禾草的叶片恢复，植株采取资源保存策略将更多资源分配至地下部分[31]。叶片生长速率和形态变化是对放牧最直接响应，在不同放牧程度[32]和植被类型[33]影响下植物的适应策略出现阶段化。

放牧增加了紫花针茅和小叶棘豆的根冠比，与前期研究结果一致[32]，围封草地解除了动物采食压力，地上部分资源得到优先分配，地上生物量增加速率快于地下部分，根冠比较放牧草地根冠比低。在个体水平上，不同生活型物种的根系策略是对长期放牧适应的一个方面。密丛型植物紫花针茅依靠边缘新生侧根吸收养分和水分，在放牧干扰下呈浅层化趋势；轴根型小叶棘豆通过增加浅层不定根和根系分叉数获取资源[33]。研究表明，随着放牧程度加剧，阔腰倒椎体根系构型成为退化草地中的优势构型。

放牧改变了资源的可利用性和植物利用资源的能力，种间植株性状(叶片面积和根系构型等)的差异决定了对资源利用的弹性差异[34]。与土壤全氮、全磷等养分相比，有机碳含量更大程度的影响着对地上、地下生物量[35]，而放牧显著减少了表层土壤中有机碳含量[36]，进而加剧了土壤养分对植株地上、地下部分的影响程度[37]。因此，植株对资源利用效率和幅度的改变直接导致了对器官生物量分配的策略调整[38]，放牧与土壤等环境因子的交互作用可能是引起植株个体生物量分配变化的原因[39]。

3.2 放牧对植株器官间异速生长关系的影响

环境梯度下，植物性状间表现为协同变化，但非同比例变化，表现为异速生长模式[40]。研究表明，放牧可导致植株对繁殖分配投资增加[41]，但物种间个体器官间异速生长关系的差异是由物种遗传性决定的[42]，植株在生长过程中受到环境因子和群落中种间关系等因素影响对自身器官间的异速生长关系进行调节[13,43]。放牧草地中紫花针茅和小叶棘豆叶-茎的标度指数和异速生长常数均大于围封草地，表明放牧干扰下植物叶片的生长速率加快，这与图4e中叶-茎的权衡关系并不矛盾，放牧草地中紫花针茅的叶、茎均被啃食，小叶棘豆叶片比茎被啃食程度更为严重，紫花针茅优先生长茎部符合生长机制。放牧对植株茎-根的异速生长关系的影响与之上相似，茎的生长速率快于围封草地，与图4f相一致，植物优于利用地上资源。放牧降低了紫花针茅和小叶棘豆根-冠的标度指数和异速生长常数，表明植物倾向于将资源分配至地上部分，这与代谢理论和分型网络模型均指出的植物地上、地下生物量为等速生长关系[16,44]不一致，这是个体植株应对外界环境变化作出的最优分配的策略调整[45]。

放牧草地中的紫花针茅、小叶棘豆的叶-茎和叶-根器官间的分配关系可能出现了趋同进化(异速生长指数相近)，这与图4a,b中放牧草地中植物叶-茎和叶-根的比例范围较为集中相一致，同时放牧草地中紫花针茅和小叶棘豆的茎-根异速生长关系接近于1(分别为0.9和1.1)。放牧环境下，地上资源如光照等为非限制因素，土壤养分和水分的降低加大了其对根系生长的权重作用[46]，根系利用资源效率改变，生长速率相对减慢，可能与茎部生长速率靠近，物种各器官生物量一致的的协同变化规律表明了器官间生长对放牧环境的趋同适应[15]。

4 结论

放牧降低了紫花针茅和小叶棘豆各器官的生物量，增加了物种叶生物量比例，小叶棘豆茎生物量比例显著减少。物种对植株各器官生物量比例的影响均显著，放牧显著影响植株叶、茎比例。植物各器官生物量质量分数比与异速生长方式对放牧因素的响应方式基本一致，紫花针茅优于生长的器官顺序为茎>叶>根，小叶棘豆优于生长的器官顺序为叶>茎>根。物种叶-茎和叶-根之间异速生长指数的趋同体现了放牧干扰降低了植株个体之间的差异。植物优先分配生物量给地上部分，是对放牧干扰的应对策略，有利于减缓草地退化方向的演替。