植物逆境响应的表观遗传调控研究进展

刘小云，吴邦庭，邱 璐

（江汉大学 a.交叉学科研究院；b.生命科学学院,湖北 武汉 430056）

0 引言

在逆境条件下，基因组（DNA序列）的信息以及表达对基因型的适应性是至关重要的。染色质结构影响基因组表达的过程通常由表观修饰所调控，包括组蛋白变体、组蛋白翻译后修饰、DNA甲基化以及小RNA等。发育和环境信号均可诱导基因组上的表观修饰发生变化，因此，在植物中，一种基因组能够在不同发育和环境条件下产生多种表观基因组［1］。在植物逆境耐受性方面，要了解逆境诱导的表观遗传过程需理解以下问题：由逆境诱导的基因表达的改变与DNA甲基化和组蛋白修饰之间的联系；由逆境诱导产生的DNA甲基化和组蛋白修饰变化在第一次胁迫反应中能否通过有丝分裂和减数分裂被遗传记忆；表观修饰的遗传力。尽管对逆境条件下表观修饰的作用已经有大量的研究报道，但目前对于这种表观遗传调控的机制仍然有很多未知之处需要去探索。本文主要介绍了植物在逆境条件下的表观遗传调控过程以及遗传的机制。

1 逆境响应的表观遗传调控

从植物对逆境的适应性可知，在逆境反应中，植物对应激反应的能力能够被短暂记忆。如果植物的应激记忆仅仅依赖于应激诱导产生的蛋白、RNAs以及一些代谢物，那么应激记忆只能被短暂保留，但如果是依赖于植物细胞分化的重新编程，则应激记忆可以持续更长久，可以产生一代或跨代的应激记忆（见图1）。表观遗传过程的稳定以及可遗传的DNA甲基化和组蛋白修饰,小RNA等也是应激记忆长期保留的条件。

图1 胁迫条件下的表观调控Fig.1 Epigenetic regulation under stress conditions

1.1 组蛋白修饰

核小体的中心组分组蛋白的N末端区域能够产生多种翻译后修饰，此外，每种组蛋白包含有由多种不同基因编码的组蛋白变体，组蛋白变体和组蛋白修饰的组合被称为“组蛋白密码”，组蛋白密码在染色质结构中发挥着重要作用，决定转录状态和基因表达的水平。一般来说，组蛋白乙酰化、磷酸化和泛素化能够增强基因转录［2］，而生物素化和SUMO化（小泛素相关修饰物）则会抑制基因表达［3］。H3K4的三甲基化能够激活转录，而H3K9和H3K27的二甲基化则会抑制转录［2］。一些组蛋白修饰与基因转录的变化有关，应激诱导的基因调控已经被证明在几乎所有情况下都与组蛋白修饰有关。表观遗传调控通常包括组蛋白变体的改变、组蛋白修饰、DNA甲基化、染色质变构以及小RNA调控。但是这些变化在本质上并不全是真正的表观遗传，因为表观遗传是可通过有丝分裂或减数分裂遗传的。

在植物中，组蛋白变体可以被胁迫诱导，这表明环境胁迫信号可以通过替换H1、H3和H2A与它们的一个变体来改变染色质的结构。最近的研究表明，H2AZ能够通过积累在逆境胁迫响应基因的转录起始位点来调控基因表达从而对逆境进行响应［3］。在番茄中，干旱能够诱导产生组蛋白变体H1-S。在H1-S的RNAi材料中气孔导度和蒸腾速率较野生型材料高，表明H1-S能够负调控番茄叶片的气孔导度［4］。同样，在拟南芥中，ABA以及低强度光照能诱导H1.3的产生［5］。

组蛋白乙酰转移酶（HATs）与转录因子相互作用激活逆境响应基因。GCN5是Spt-Ada-Gcn5乙酰转移酶（SAGA）复合体的亚基。与ADA和GCN5在酵母中应对极端温度一样，在拟南芥中，GCN5和ADA与重复结合因子CBF1相互作用来调控对寒冷的耐受。SAGA复合物能解除目标基因上的染色质重塑，CBF1通过与这种复合物的结合来激活下游寒冷应答基因的转录［6］。SGF29是GCN5复合体中的另一组分，sgf29突变体对盐胁迫有抗性［7］。在拟南芥中，HAT复合体的延伸因子也在ABA信号转导、干旱以及盐胁迫中有着重要作用［8］。

同样，环境和内源信号可以通过降低组蛋白的乙酰化水平来抑制目的基因的表达。在拟南芥中，HDA6和HDA19是去乙酰化酶家族（HDACs）中的亚家族RPD3成员，能够被生物或非生物胁迫诱导表达来降低基因的组蛋白乙酰化水平［9］。在拟南芥中，HDA6还参与了转录基因沉默（TGS）和RNA介导的DNA甲基化（RdDM）途径［10］。hda6突变体对ABA和盐胁迫都更为敏感［11］。随后研究还发现，HDA6还参与植物抗冻适应性过程［12］。同样，在hda19突变体中表现为对ABA、盐胁迫更为敏感［11］。而HDA19还能够被细菌感染和植物激素（JA和乙烯）诱导表达。在HDA19超表达转基因植物中组蛋白乙酰化水平显著降低，ERF1和PR相关基因的表达水平显著增高；相反，在HDA19 RNAi转基因植物中组蛋白乙酰化水平显著增高，ERF1和PR基因则表达量显著降低［9］。因此，胁迫和激素信号能够诱导HDA6和HDA19表达提高从而影响部分基因的染色质结构。与HDA6和HDA19同一家族成员HDA9也被报道参与拟南芥盐胁迫和干旱胁迫［13］。ABA能够诱导AtHD2C（HDACs中HD2家族）的下调表达。ABA应答相关基因在AtHD2C超表达转基因家系中表达量增多，因此该超表达家植株比野生型具有更好的耐盐性和抗旱性［14］。在水稻中，HDAC家族中各个基因的表达也受各种非生物因素的调控，例如寒冷、渗透压、盐胁迫以及各种激素如ABA、JA、水杨酸（SA）等［15］。

在人体中除了HDACs家族蛋白外，WD-40蛋白TBL1（转导素β蛋白1）也与组蛋白去乙酰化有关。拟南芥中与TBL1同源的基因hos15突变体对冰冻胁迫敏感，在萌发阶段对ABA和NaCl敏感。研究发现HOS15与组蛋白H4相互作用，在hos15的突变体中，乙酰化的H4比野生型多，表明HOS15可能参与了H4的去乙酰化，拟南芥通过染色质重塑来调控胁迫耐受性［16］。最近研究还发现在拟南芥中组蛋白去乙酰化酶SIRT家族成员AtSRT1通过与AtMBP1互作抑制下游基因LOS2,ZAT10,RD29A,RD29B的表达从而参与ABA胁迫和盐胁迫等［17］。

在拟南芥中，由干旱诱导的胁迫应答基因的表达与H3K4三甲基化与H3K9me2减少以及H3K9乙酰化的增加有关［18］。在果蝇的热激反应中，H3Ser-10的磷酸化可以激活转录。在拟南芥中也是如此，高盐、冷胁迫和ABA都会快速而短暂地触发H3Ser-10蛋白的磷酸化、H3的磷酸化以及H4的乙酰化，随后特异性应激基因就会表达［19］。

在水稻幼苗中，涝渍胁迫会诱导乙醇脱氢酶基因（ADH1）和丙酮酸脱羧酶基因（PDC1）上的H3K4me3和H3乙酰化，这些组蛋白修饰可以增强ADH1和PDC1在胁迫条件下的表达，然而这些组蛋白修饰是动态的，当胁迫解除后这些修饰会恢复到正常水平［20］。

HKMT（组蛋白赖氨酸甲基转移酶）第三家族基因ATX1被研究发现参与干旱胁迫以及脱水胁迫，ATX1将WARKY70的组蛋白进行H3K4me3后，WARKY70的表达量上升［21］。在水稻中，组蛋白去甲基化酶基因JMJ705超量表达后，增强水稻对百叶枯的抗性［22］。精氨酸甲基转移酶SKB1突变后对盐超敏，研究发现，一系列胁迫应答基因被SKB1进行H4R3me2后，抑制表达，而在盐胁迫条件下，这些基因的H4R3me2水平受到抑制［23］。

1.2 DNA甲基化

DNA胞嘧啶甲基化包括非对称（mCpHpH）甲基化和对称（mCpG和CpHpG）甲基化，可以抑制启动子的染色质和基因转录。重头甲基转移酶DRM1和DRM2能够催化形成新的胞嘧啶甲基化，DNMT1类酶中的MET1和植物特异性甲基转移酶CMT3分别介导维持CG甲基化和CHG甲基化［24］。也有研究表明，MET1和CMT3也可能催化重头甲基化，DRM1和DRM2对维持甲基化也很重要［1，25］。

胁迫通过对DNA甲基化的程度改变来激活或抑制基因的表达。在玉米的根中，冷诱导基因ZMMI1的表达与DNA甲基化程度的降低有关。即使复苏7 d后，冷诱导的低甲基化也没有恢复到正常水平［26］。在烟草中，铝、百草枯、盐和冷胁迫均会诱导NtGDPL（一种类甘油磷酸二酯蛋白）基因的编码序列的去甲基化从而影响该基因的表达［27］。烟草被TMV（烟草花叶病毒）感染后，TMV抗性基因上LRR区域上出现超高CG甲基化。在烟草细胞悬浮培养的过程中，渗透压会诱导异染色质部分区域的DNA短暂的超甲基化［28］。铬（重铬酸钾）胁迫下，使萝卜的胞嘧啶甲基化程序开启［29］。油菜种子的CCGG位点在盐胁迫条件下能够发生去甲基化和重头甲基化事件［30］。在豌豆中，胁迫可以诱导超甲基化［30］。在兼性盐生植物Mesmbryanthemum crystallinumL.中，干旱和盐胁迫诱导光合作用C3转化为CAM，这种代谢变化与卫星DNA GpHpG超甲基化的特异性胁迫诱导有关［31］。

转座子是植物基因组的重要部分，由于DNA甲基化而呈现保守的抑制状态。环境因素可能通过DNA去甲基化来激活转座子。在金枪鱼中，冷胁迫能够诱导低甲基化从而使Tam-3转座子进行转座［32］。

胁迫诱导组蛋白修饰也可以影响DNA甲基化。拟南芥中HDA6和玉米HDA101基因的敲除突变体和RNAi抑制植株都显示出，组蛋白乙酰化的增长都伴随着DNA甲基化模式的改变和沉默基因的阻遏。在拟南芥的基因组中，大约有2∕3的DNA甲基化基因也同时出现了组蛋白修饰。因此，动态的组蛋白修饰标记可以转变为稳定的DNA甲基化标记［1］。

1.3 小RNA

许多研究报道了植物的miRNA参与不同的胁迫，如冷、盐、热和病原体感染。在不同的植物中，鉴定到了多种miRNA参与胁迫反应，不同的miRNA功能也不尽相同［33-34］。miRNA积累的变化对调控miRNA靶位点非常重要。例如，拟南芥和水稻中过量表达miRNA396会降低盐碱胁迫的耐受性。小麦中白粉病感染和热胁迫均会诱导36种miRNA的表达。

植物中不同种类的siRNAs参与逆境胁迫也有不少报道。HC-siRNA、sir441、sir446的前体来自于小型转座元件MITE，ABA和非生物胁迫导致siRNA的减少和前体的增加，表明胁迫能抑制siRNA前体的加工。抑制siRNA的生物合成似乎是调节应激反应的一种机制。观察甲磺酸（一种能引起基因毒性应激的药物）处理的拟南芥突变体，表现出对药物不同的敏感适应性。dcl2，dcl3突变体对甲磺酸更为敏感，na-siRNA,hc-siRNA则更为抗甲磺酸［35］。

利用拟南芥中siRNAs产生或作用的基因的突变体进行遗传分析揭示出siRNAs参与了RdDM过程［36］。拟南芥花序的表观基因组、转录组以及小RNA测序的整合分析显示出产生小RNAs的基因序列的特点与DNA甲基化有直接的相关性。事实上，siRNA涉及到至少1∕3甲基化基因。对拟南芥ros1突变体的研究表明，DNA糖基化酶ROS1可以通过对碱基的切除修复机制使DNA去甲基化，从而阻遏RdDM［37］。ROS3是一种含RNA识别序列的蛋白，可以结合小的RNAs通过ROS1指导特异性序列去甲基化［38］。

基因沉默的过程对温度敏感。温度和其他非生物胁迫都可以调控特异的小RNAs。低温可以促进病毒诱导的基因沉默，而高温起相反的作用。在拟南芥中，由非生物胁迫调控的内源性siRNAs已被鉴定［39］。在拟南芥中，24-nt SOR5-P5CDH nat-siRNA通过mRNA的剪切负调控P5CDHmRNAs的表达，从而减少脯氨酸的降解，提高脯氨酸的累积和盐胁迫的耐受性。这种和其他胁迫调控的siRNAs一样都能使组蛋白修饰发生变化，也能引起DNA甲基化变化［40］。

1.4 ATP依赖的染色质重塑因子

ATP依赖的染色质重塑因子主要包括三大类：SWI∕SNF，ISW1，CHD。拟南芥SNF2型重塑蛋白AtCHR12在植物生长不利环境下能够发挥作用［41］，Atchr12突变体植株显示出对干旱、热以及盐胁迫有一定抗性。SWI3作为SWI∕SNF复合体中的一个亚基，能够与HAB（对ABA超敏基因）互作，来正调控ABA信号途径［42］。PICKLE（PKL），CHD3家族成员在ABA处理中对抑制ABI3和ABI5的表达是必须的，它通过改变ABI相关基因的染色质结构来压制组蛋白的修饰（H3K9，H3K27的甲基化）［43］。

2 胁迫条件下植物的发育

环境胁迫导致的细胞分化的重编程产生的表型可塑性是植物产生胁迫抗性的重要机制。这种表型可塑性帮助植物调整各表型的持续时间，从而避免植物关键的生长阶段比如生殖生长阶段出现在胁迫条件下。也就是说，在胁迫条件下，调整植物的生长和发育时期对植物有效的利用资源是非常重要的。

2.1 种子萌发和营养生长

渗透压胁迫会降低种子的萌发率。在拟南芥和水稻中，ABA可以诱导好几个HDACs［14-15］。拟南芥HDA19∕HD1与转录抑制子AtSIN3相互作用，AtSIN3与AtERF7（APETALA2∕EREBP型转录因子）相互作用。在植物发芽和幼苗生长期间，抑制AtERF7和AtSIN3的表达可引起对ABA的超敏反应［44］。拟南芥HDA6∕HDA19双抑制材料中种子萌发以及在真叶上形成胚状结构后植物生长停滞［45］。这些结果表明ABA的积累会导致HDACs的表达以及活性的改变，从而调控植物在胁迫条件下的生长和发育。拟南芥中染色质重塑因子AtCHR12基因超表达后，表现出初生芽生长停滞，主茎生长减少。这些现象在干热胁迫条件下比在无胁迫条件下表现更明显。反过来，敲除AtCHR12的突变体在胁迫条件下的生长受抑制程度比野生型小［42］。

2.2 生殖生长

花和种子的发育对植物繁殖是至关重要的。因此，当环境条件适当时，植物进化出开花机制。在拟南芥中，春化期间低温诱导开花基因（FLC,一种MADS蛋白的基因）受抑制，直到过渡到开花期。这种生物上可遗传的，抑制FLC基因的表观状态的机制和在生殖期间的重置还不完全清楚。因为低温可以诱导春化，也可以诱导植物适应低温，这两种现象可能有相同的表观调控机制。

与胁迫相关的表观遗传过程中一些基因的突变会引起开花时间的改变。对冰冻敏感的拟南芥突变体hos15，由于负调控开花调控基因SOC和FT的表达而晚开花［16］。植物激素与胁迫调控的HDA6和HDA19可以作为胁迫和发育之间的联系，来调控开花和植物发育。HDA19的RNAi植株和T-DNA插入突变体均表现出开花推迟［9］。在热胁迫条件下，研究发现H3K27me3能够负调控FLC的表达从而协调拟南芥的开花期与逆境响应之间的平衡［46］。

在拟南芥中，FAC和FPA蛋白通过负调控开花抑制子FLC形成自主开花途径。FCA和FPA都是RNA结合蛋白，可以调控DNA甲基化［47］。ABA和干旱胁迫诱导染色质重塑基因PsSNF5（豌豆SNF5）的表达。PsSNF5蛋白与拟南芥SWI3类蛋白（SWI3A和SWI3B）互作，SWI3类蛋白与FCA蛋白互作［48］。由ABA诱导的SNF5和FCA可以通过染色质重塑来调控开花时间和胁迫反应。

因为胁迫降低作物的产量和质量，ABA通过表观遗传过程调控部分种子发育，胁迫影响ABA的积累或表观遗传过程，因此在胁迫条件下ABA可以影响种子或果实的发育。

2.3 衰老

非生物胁迫诱导过早的叶片衰老，光合作用减弱，从而减少有机物的累积。对JA和乙烯敏感的HDA6和HDA19可以调控叶片的衰老。拟南芥的HDA6-RNAi植株和axe1-5∕hda6双突变体对JA应答基因和衰老相关基因呈负调控，比野生型有更高的叶绿素含量和PSII活性，有延缓衰老的现象［46］。而HDA19的反义突变植物和T-DNA突变体则表现出更早的衰老［9］。

3 胁迫记忆

UV-C辐射和鞭毛虫（一种植物防御机制的诱发者）会诱导高频率的体细胞同源重组，这种超重组表型作为优势性状，可由经胁迫处理的母本传递给未经处理的后代［49］。同样的，烟草花叶病毒感染烟草会导致高频率的体细胞重组和减数分裂重组。感染了烟草花叶病毒的植物后代，在一些富含亮氨酸富集重复序列（LRR）的基因座上表现出低甲基化，在低甲基化LRR TMV（N-gene）耐受基因上表现出高频率的重组［50］。

拟南芥和玉米植株经过多次脱水复水处理后，会表现出比第一次更高的水分保持力［51］。利用胁迫信号分子如茉莉酸、水杨酸和脱落酸预处理或是病原体预处理后可增加植物抗胁迫的能力［52］。SA或γ-氨基丁酸处理后，对非生物胁迫的抗性也有所改善。γ-氨基丁酸处理的拟南芥或SA处理的小麦植株表现出更强的抗旱性和高盐性［53］。水杨酸处理后能影响玉米黄瓜水稻幼苗的耐冷性，影响拟南芥和芥菜的耐热性［54］。这些现象的出现可能是植物为抵御逆境在生理生化上的反应。然而，反复的胁迫压力也会导致植物对有害影响的敏感度增加，比如光合作用效率降低，影响植物的生长发育。

在植物中，尚不清楚减数分裂过程中是否存在这种复位机制，但如果能够，则不完整，因为已经报道了一些特定的表观遗传标记，可以维持并传递给后代［55］。事实上，在植物中，有几项研究表明，应激诱导的表观遗传标记在亲本中可以跨代转移，表明植物能够“记住”一定的应力条件，但其潜在的“回忆”机制尚不清楚。

DNA甲基化被称为遗传标记，在记忆基因表达模式中起着重要作用，在表型水平上有重要意义。例如，在亚麻（Linum usitatissimum）中经过5次连续处理引起的甲基化模式的改变可以持续亚麻的整个生长周期，并且5～9代后仍能检测到DNA甲基化模式的改变［56］。此外，感染烟草花叶病毒烟草植株的后代，显示在特定的位点上是隔代遗传增强抗TMV的后代的DNA甲基化状态［28］。利用5-脱氧胞苷（DNA胞嘧啶甲基化抑制剂-5-aza）处理的水稻种子来研究表观修饰的遗传力，在5-aza处理过种子的后代中筛选出一个后代，该后代中Xa21类蛋白基因Xa21G的甲基化被完全去除，消除启动子甲基化并将这种表观状态遗传，从而使得在子代系中Xa21G组成型表达，提高了对黄单胞属PR2种米曲霉病原体的抗性［57］。同样在水稻中，干旱相关的DNA甲基化变化被证明在6代之间传播［58］。已报道的拟南芥经过胁迫例如盐、UVC、冷、热和涝处理后导致更高的同源重组，持续至少连续4代的未经处理的后代［59］，此外，未经处理的植株后代也显示增加的全基因组DNA甲基化以及对胁迫具有更高的耐受性，然而，在这种情况下，这些改变并不能作为跨代遗传的证据。

4 结论

由胁迫诱导产生的组蛋白变体，组蛋白N末端修饰和DNA甲基化被证实在胁迫条件下可以调控胁迫响应基因和植物发育。短暂的染色质修饰可以介导适应性反应。可遗传的表观修饰可以产生1代或跨代的应激记忆。至今观察到的由胁迫诱导的组蛋白和DNA修饰，在本质上有多少是表观遗传还尚不明确，因为对其有丝分裂和减数分裂的遗传力还知之甚少。非生物胁迫诱导的表观修饰的变化可能有适应性优势。应激记忆在农业作物育种中有重要的指导意义，根据环境胁迫育种，使得植物物种原位保存。根据DNA甲基化和去甲基化、组蛋白修饰、小RNAs取得的研究进展，开发强大的、具有多功能的工具去研究这些表观遗传过程，可以客观地分析表观遗传的应激记忆，并将其应用于作物的管理和改良。

参考文献（References）

［1］ ZHU J K.Epigenome sequencing comes of age［J］.Cell,2008,133（3）：395-397.

［2］ KOUZARIDES T.Chromatin modifications and their function［J］.Cell,2007,128（4）：693-705.

［3］ SURA W,KABZA M,KARLOWSKI W M,et al.Dual role of the histone variant H2A.Z in transcriptional regulation of stressresponsegenes［J］.Plant Cell,2017,29（12）：791-807.

［4］ SCIPPA G S,MICHELE M,ONELLI E,et al.The histone-like protein H1-S and the response of tomato leaves to water de fi cit［J］.J Exp Bot,2004,55（394）：99-109.

［5］ RUTOWICZ K,PUZIO M,HALIBART-PUZIO J,et al.A specialized histone H1 variant is required for adaptive responses to complex abiotic stress and related DNA methylation in Arabidopsis［J］.Plant Physiol,2015,169（3）：2080-2101.

［6］ STOCKINGER E J,MAO Y,REGIER M K,et al.Transcriptional adaptor and histone acetyltransferase proteins in Arabidopsis and their interactions with CBF1,a transcriptional activator involved in cold regulated gene expression［J］.Nucleic Acids Res, 2001,29（7）：1524-1533.

［7］ KALDIS A D,TSEMENTZI O,TANRIVERDI K E,et al.Arabidopsis thaliana transcriptional co-activators ADA2b and SGF29a are implicated in salt stress responses［J］.Planta,2011,233（4）：749-762.

［8］ ZHOU X F,HUA D P,CHEN Z Z,et al.Elongator mediates ABA responses,oxidative stress resistance and anthocyanin biosyn⁃thesis in Arabidopsis［J］.Plant J,2009,60（1）：79-90.

［9］ UEDA M,MATSUI A,TANAKA M,et al.The distinct roles of class I and II RPD3-Like histone deacetylases in salinity stress response［J］.Plant Physiol,2017,175（4）：1760-1773.

［10］AUFSATZ W,METTE M F,VANDER W J,et al.HDA6,a putative histone deacetylase needed to enhance DNA methylation in⁃ duced by double-stranded RNA［J］.EMBO J,2002，21（24）：6832-6841.

［11］CHEN L T,WU K.Role of histone deacetylases HDA6 and HDA19 in ABA and abiotic stress response［J］.Plant Signal Behav, 2010,5（10）：1318-1320.

［12］HAYFORD R K,LIGABA-OSENA A,SUBRAMANI M,et al.Characterization and expression analysis of common bean histone deacetylase 6 during development and cold stress response［J］.Int J Genomics,2017：2502691.

［13］ZHENG Y,DING Y,SUN X,et al.Histone deacetylase HDA9 negatively regulates salt and drought stress responsiveness in Ara⁃bidopsis［J］.Journal of Experimental Botany,2016，67（6）：1703-1713.

［14］SRIDHA S,WU K.Identi fi cation of At HD2C as a novel regulator of abscisic acid responses in Arabidopsis［J］.Plant J,2006, 46（1）：124-133.

［15］FU W,WU K,DUAN J.Sequence and expression analysis of histone deacetylases in rice［J］.Biochem Biophys Res Commun, 2007,356（4）：843-850.

［16］ZHU J,JEONG J,ZHU Y,et al.Involvement of Arabidopsis HOS15 in histone deacetylation and cold tolerance［J］.Proc Natl Acad Sci,2007,105（12）：4945-4950.

［17］LIU X Y,WEI W,ZHU W J,et al.Histone deacetylase AtSRT1 regulates metabolic flux and stress response in Arabidopsis［J］. Molecular Plant,2017,10（12）：1510-1522.

［18］ASENSI-FABADO M A,AMTMANN A,PERRELLA G,et al.Plant responses to abiotic stress：the chromatin context of tran⁃scriptional regulation［J］.Biochim Biophys Acta,2017,1860（1）：106-122.

［19］SOKOL A,KWIATKOWSKA A,JERZMANOWSKI A,et al.Up-regulation of stress-inducible genes in tobacco and Arabidop⁃sis cells in response to abiotic stresses and ABA treatment correlates with dynamic changes in histone H3 and H4 modi fi cations［J］.Planta,2007,227（1）：245-254.

［20］TSUJI H,SAIKA H,TSUTSUMI N,et al.Dynamic and reversible changes in histone H3-Lys4 methylation and H3 acetylation occurring at submergence-inducible genes in rice［J］.Plant Cell Physiol,2006,47（7）：995-1003.

［21］DING H Y,LAPKO I,NDAMUKONG Y,et al.The Arabidopsis chromatin modifier ATX1,the myotubularin-like AtMTM and the response to drought［J］.Plant Signal Behav,2009,4（11）：1049-1058.

［22］LI T T,CHEN X S,ZHONG X C,et al.Histone demethylase JMJ705-mediated remove of histone H3 lysine 27 trimethylation is involved in defense-related gene activation in rice［J］.The Plant cell,2013,25（11）：4725-4736.

［23］JIANG Y,WANG Y,WANG Y，et al.Repression of FLOWERING LOCUS C and FLOWERING LOCUS T by the Arabidopsis Polycomb repressive complex 2 components［J］.PLoS One,2008,3（10）：e3404.

［24］HENDERSON I R,JACOBSEN S E.Epigenetic inheritance in plants［J］.Nature,2007,447（24）：418-424.

［25］LISTER R,O′MALLEY R C,TONTI-FILIPPINII J,et al.Highly integrated single-base resolution maps of the epigenome in Arabidopsis［J］.Cell,2008,133（3）：523-536.

［26］STEWARD N,ITO M,YAMAGUCHI Y,et al.Periodic DNA methylation in maize nucleosomes and demethylation by environ⁃mental stress［J］.J Biol Chem,2002,277（10）：37741-37746.

［27］CHOI C S,SANO H.Abiotic-stress induces demethylation and transcriptional activation of a gene encoding a glycerophosphodi⁃esterase-like protein in tobacco plants［J］.Mol Genet Genome,2007,277（5）：589-600.

［28］KOVARIK A,KOUKALOVA B,BEZDEK M,et al.Hypermethylation of tobacco heterochromatic loci in response to osmotic stress［J］.Theor Appl Genet,1997,95（1∕2）：301-306.

［29］LABRA E M,GIANAZZA R,WAITT I，et al.Genetic and DNA-methylation changes induced by potassium dichromate in Brassica napusL［J］.Chemosphere,2004,54（8）：1049-1058.

［30］LABRA M,GHIANI A,CITTERIO S,et al.Analysis of cytosine methylation pattern in response to water de fi cit in pea root tips［J］.Plant Biol,2002,4（6）：694-699.

［31］DYACHENKO O V,ZAKHARCHENKO N S,SHEVCHUK T V,et al.Effect of hypermethylation of CCWGG sequences in DNA of Mesembryanthemum crystallinum plants on their adaptation to salt stress［J］.Biochemistry,2006,71（4）：461-465.

［32］HASHIDA S N,UCHIYAMA T,MARTIN C,et al.The temperature-dependent change in methylation of the Antirrhinum trans⁃poson Tam3 is controlled by the activity of its transposase［J］.Plant Cell,2006,18（1）：104-118.

［33］LU D,BAI X,LI Y,et al.Profiling of cold-stress-responsive miRNAs in rice by microarrays［J］.Gene,2010,459（1∕2）：39-47.

［34］SHRIRAM V,KUMAR V,RACHAYYA M.MicroRNAs as potential targets for abiotic stress tolerance in plants［J］.Front Plant Sci,2016,7（235）：817-834.

［35］YAO Y,BILICHAK A,GOLUBOV A,et al.Differential sensitivity of Arabidopsis siRNA biogenesis mutants to genotoxic stress［J］.Plant Cell Rep,2010,29（12）：1401-1410.

［36］PONTES O,LI C F,NUNES P C,et al.The Arabidopsis chromatin modifying nuclear siRNA pathway involves a nucleolar RNA processing center［J］.Cell,2006,126（1）：79-92.

［37］AGIUS F,KAPOOR A,ZHU J K.Role of the Arabidopsis DNA glycosylase∕lyase ROS1 in active DNA demethylation［J］.Proc Natl Acad Sci,2006,103（31）：11796-11801.

［38］ZHENG X,PONTES O,ZHU J,et al.ROS3 is an RNA-binding protein required for DNA demethylation in Arabidopsis［J］.Na⁃ture,2008,455（7217）：1259-1262.

［39］WANG J J,MENG X W,OXANA B,et al.Non-coding RNAs and their roles in stress response in plants［J］.Genomics Pro⁃teomics Bioinformatics,2017,15（5）：301-312.

［40］BORSANI O,ZHU J,VERSLUES P E,et al.Endogenous si RNAs derived from a pair of natural cis-antisense transcripts regu⁃late salt tolerance in Arabidopsis［J］.Cell,2005,123（7）：1279-1291.

［41］MLYNAROVA L,NAP J P,BISSELING T.The SWI∕SNF chromatin-remodeling gene AtCHR12 mediates temporary growth ar⁃rest in Arabidopsis thaliana upon perceiving environmental stress［J］.Plant J,2007,51（5）：874-885.

［42］SAEZ A,RODRIGUES A,SANTIAGO J,et al.HAB1-SWI3B interaction reveals a link between abscisic acid signaling and putativeSWI∕SNF chromatin-remodeling complexes in Arabidopsis［J］.Plant Cell,2008,20（11）：2972-2988.

［43］PERRUC E,KINOSHITA N,LOPEZ-MOLINA L.The role of chromatin-remodeling factor PKL in balancing osmotic stress re⁃sponses during Arabidopsis seed germination［J］.Plant J,2007,52（5）：927-936.

［44］SONG C P,AGARWAL M,OHTA M,et al.Role of an Arabidopsis AP2∕EREBP-type transcriptional repressor in abscisic acid and drought stress responses［J］.Plant Cell,2005,17（8）：2384-2396.

［45］TANAKA M,KIKUCHI A,KAMADA H.The Arabidopsis histone deacetylases HDA6 and HDA19 contribute to the repression of embryonic properties after germination［J］.Plant Physiol,2008,146（1）：149-161.

［46］GAN E S,XU Y,WONG J Y,et al.Jumonji demethylases moderate precocious flowering at elevated temperature via regulation of FLC in Arabidopsis［J］.Nat Commun,2014,5（2014）：5098-5110.

［47］BAURLE I,SMITH L,BAULCOMBE D C,et al.Widespread role for the fl owering-time regulators FCA and FPA in RNA-medi⁃ated chromatin silencing［J］.Science,2007,318（5847）：109-112.

［48］SARNOWSKI T J,RIÓS G,JASIK J,et al.SWI3 subunits of putative SWI∕SNF chromatin-remodeling complexes play distinct roles during Arabidopsis development［J］.Plant Cell,2005,17（9）：2454-2472.

［49］MOLINIER J,RIES G,ZIPFEL C,et al.Transgeneration memory of stress in plants［J］.Nature,2006,442：1046-1049.

［50］BOYKO A,KATHIRIA P,ZEMP F J,et al.Transgenerational changes in the genome stability and methylation in pathogen-in⁃fected plants［J］.Nucleic Acids Res,2007,35（5）：1714-1725.

［51］VIRLOUVET L,FROMM M.Physiological and transcriptional memory in guard cells during repetitive dehydration stress［J］. New Phytol,2015,205（2）：596-607.

［52］BRUCE T J.Variation in plant responsiveness to defense elicitors caused by genotype and environment［J］.Front Plant Sci, 2014,21（5）：349-352.

［53］JAKAB G,TON J,FLORS V,et al.Enhancing Arabidopsis salt and drought stress tolerance by chemical priming for its abscisic acid responses［J］.Plant Physiol,2005,139（1）：267-274.

［54］CLARKE S M,MUR L,WOOD J,et al.Salicylic acid dependent signaling promotes basal thermotolerance but is not essential for acquired thermotolerance in Arabidopsis thaliana［J］.Plant J,2004,38（3）：432-447.

［55］HAUSER M T,AUFSATZ W,JONAK C,et al.Transgenerational epigenetic inheritance in plants［J］.Biochim Biophys Acta, 2011,1809（8）：459-468.

［56］FIELDES M A,SCHAEFFER S M,KRECH M J,et al.DNA hypomethylation in 5-azacytidine-induced early-flowering lines of flax［J］.Theor Appl Genet,2005,111（1）：136-149.

［57］AKIMOTO K,KATAKAMI H,KIM H J,et al.Epigenetic inheritance in rice plants［J］.Ann Bot,2007,100（2）：205-217.

［58］ZHENG X,CHEN L,LI M,et al.Transgenerational variations in DNA methylation induced by drought stress in two rice variet⁃ies with distinguished difference to drought resistance［J］.PLoS ONE,2013,8：e80253.

［59］DIEP R G,PETER A C,STEVEN R,et al.The arabidopsis DNA methylome is stable under transgenerational drought stress［J］.Plant Physiol,2017,175（4）：1893-1912.