豆科植物种子的选择性败育及其影响因素的研究现状∗

张爱勤，韩佳玲，魏 涛

(新疆大学 生命科学与技术学院，新疆 乌鲁木齐830046)

0 引言

果实与种子的形成是相关又不相同的两个过程.从发育角度看，果实是子房发育的产物，种子是胚珠发育的产物，种子发育是果实发育的一部分.在大多数有花植物中，只有较少的花能够形成果实和种子[1−4].在白三叶Trifolium repens L.中即使在优越的授粉条件下，一朵有7枚胚珠的单花，很少有多于2∼3枚的胚珠发育为成熟的种子[5−7].这一现象被认为与生殖成功有关[8,9]，不结实的花具潜在的生殖功能[10].个体水平上的“花多果少”和果实水平上的“胚珠败育”是发生在两个不同水平（个体或果实）上的现象，两者共同决定植物的繁殖成效.个体水平上“花多果少”的程度因不同分类群、不同繁育系统、不同年份而有很大程度的变异[11].如广义的豆科植物，结实率低的不到1%，高的达80∼90%左右[12].而果实水平上的“胚珠败育”发生在果实形成过程中，如受精前或受精后[13]，受精后的胚珠败育称为种子败育.果实和种子败育被分为随机性败育和选择性败育两种类型，在那些生殖资源受限的植物上或者以提高后代适合度为选择力时，果实和种子败育是选择性败育[14−16].

1 植物的选择性败育及影响因素

植物的选择性败育是指植株在繁殖过程中受自身生物学特性或外环境因素的影响，有选择的败育部分发育中的幼果或种子的现象.植株可以选择性地败育位于果序顶部或基部的果实以及位于果实基部、中部或顶端的种子，此现象在被子植物中比较普遍，特别是在豆科、十字花科和紫草科中最为常见[17−19].该现象被进化生态学家广泛关注，并成为作物产量研究的一个重要方面[15,20−23].

在特定植物上，结实数和发育为种子的胚珠数受生理、生态和遗传等多种因素的影响，如：花粉来源和数目；分配给果实、种子的有效营养成分和光合产物的量（资源限制）；胚珠和果实的位置；病虫害；各种环境因素等[24,25].

1.1 生理学因素

在生理学方面，多数研究成果涉及源—库关系和近临生殖单位间相互抑制两个模型[8,22,26].第一个模型认为：果实和种子是贮藏资源的“库”，它与营养库竞争由叶、根等“源”提供的有限的光合产物、营养元素和水分[22,27,28]；其中心问题是“库强度”的问题，即果实或种子从韧皮部吸入水分和营养的能力，库强度多与代谢活性以及胚珠位置有关，表现为接近维管束或位于果实基部的胚珠拥有更多的资源优势，而后者又与植物激素形成有关，特别是由胚和胚乳产生的激素，表现为发育的胚珠激素水平高于败育胚珠的现象[11].第二个模型认为成熟果实或种子产生的化学物质抑制了邻近生殖单位的生长、发育.如在黄羽扇豆lupinus luteus和大豆Glycine max中，幼果提取物可诱导花序中远轴端幼果的败育[26].

1.2 生态学因素

在生态学方面影响植物选择性败育的因素主要是和繁殖过程相关的因素，如生殖单位分化的时间和位置、传粉强度、花粉来源、资源限制、草食动物的采食、种子扩散对策等.

1.2.1 果实和种子分化的时间和位置

分化时间和位置是果实和种子形成过程中普遍研究的两个变量.在许多植物中早形成的果实和种子或那些最接近营养或是光合产物源头的果实和种子，比其他果实和种子更容易发育成熟.去除早花或早分化的果实和种子，迟形成的或按常规会败育的果实和种子有继续发育成熟的潜力[29].如在天南星科Arisaema triphyllum中，从花序基部到顶部结果能力没有下降趋势，但顶端瘪果实较多[30].

1.2.2 传粉强度与花粉来源

传粉强度即沉积到柱头上的花粉数目，许多植株在高传粉强度下产生的果实更易成熟、种子活力更高，而且高强度授粉还更容易产生含有全部种子的果实[31].如在北美山胡椒Lindera benzoin[32]和紫茉莉Mirabilis jalapa L.[33]中发现，与产生败育果实的花相比，产生成熟果实花的花柱中花粉管的数目明显较多.传粉及其后的花粉管生长可刺激果实发育，传粉强度通常与每果实种子数成正相关[34].在许多植物中，要产生一果实，在柱头上必须达到最少的花粉粒数（阈值），这与形成的最少种子数相符[35].种子数与成熟果实概率之间成正相关[36].疏花实验证明不等败育的果实中几乎不形成可育种子.

花粉源即沉积到柱头上的花粉来源，花粉源常常决定一朵花是否结果，自花传粉果实通常比异花传粉果实含有较少的种子，成熟概率也很低[15].多供体花粉产生的果实更易成熟、后代适合度更高.Cruzan和Thomson（1997）发现，在百合科猪牙花属Erythronium grandiflorum中，与由多个花粉供体产生的种子相比，由单个花粉供体产生的种子形成的球茎在一个生长季后平均轻5%，且3年后其幼苗具有较低的生活力[37].

1.2.3 资源分配

资源即分配给果实或种子的有效营养成分和光合产物的量，尽管有充分证据证明授粉后果实败育是资源限制的结果，但资源对果实内种子败育的作用却研究的少，原因之一在于种子败育的定量化与评价有困难[38,39].资源限制引起种子败育的证据来自收获成份补偿的研究，其中一个成份的减少（如果实数）可导致剩余果实中种子数的增加[40]，这种格局为资源分配的此涨彼消，即当果实分化的数目减少时生殖资源库间的竞争趋缓，因而每个果实中败育的种子也减少[11]. 资源限制不仅发生在受精后的资源竞争，也会发生在受精前资源的竞争，如败育胚珠的培养成功就是受精前资源限制引起的败育.除上述现象外，环境胁迫如干旱环境下的水分、盐分以及温度胁迫也会引起资源分配的改变，导致结实格局的变化[41].在不少豆科植物中，当温度在低于10∼15˚C或高于30˚C时，会导致花、花粉、胚珠等发育受阻，进而引起败育[42].

1.2.4 草食动物的采食

草食动物的采食是植物繁殖过程中面临的另一个重要选择压力，面对动物的采食，植物不仅会在资源分配、防御机制、生殖产量等方面做出相应反应，长期的植物—采食者的相互作用还能引起植物相关特征进化上的变化.如当花序上早发育的花果被采食后，会导致后发育的花果的结实和结籽率提高[43,44].在豆科植物中，被豆象Bruchidae长期侵害的种会形成较小的种子[45].

1.3 遗传学因素和母本选择

遗传学因素或母本选择是种子形成中不可忽视的因素[46,47]，通常表现在受精前或受精后[48]，如在胚珠发育过程中出现的珠被发育异常、胚囊发育受阻、雌蕊分化进程停滞或迟缓等现象就属于受精前胚珠的败育.这一类败育通常受基因调控[49,50]、细胞程序性死亡[51]、发育过程中贮藏物质的改变等因素的影响，也是受精前胚珠败育的主要因素[52].如Drews等（2011）对拟南芥胚囊发育中已经发现的表达基因进行总结，共发现反足细胞有19 个、中央细胞31个、助细胞30个、卵细胞7 个调控基因.同时还有很多共同调控这几种类型细胞形成的基因，以及调控胚囊形成的基因，虽然他们之间的相互关系尚不明确，但生长素却作为一种关键的调控因素调控植物胚囊的整个发育过程[53].

在紫花苜蓿Medicago sativa的一些品系中，发现种子的败育与胚珠上胼胝质的沉积有关，并可遗传[25].在红花半边莲Lobelia cardinalis L.中，母本是决定种子产量的重要因素，不同母本成熟的种子数、种子干重等方面有显著差异[54].在黄花草木樨Melilotus officinalis L.中，8个胚珠只有基部1个胚珠能够形成种子，推测母本可能控制受精后胚珠的发育，是对增加种子扩散能力的一种适应，但控制机制尚不清楚[55].

2 豆科植物种子的选择性败育类型及因素分析

豆科为被子植物中较大的科属之一，种子选择性败育现象在豆科植物中广泛出现，并且因为豆科植物具有线性的荚果，且在种子发育过程中受两个互逆的资源梯度影响，使其成为研究种子选择性败育的理想材料.豆科植物中种子选择性败育类型有多种，根据荚果内种子败育的位置划分，可归为以下几类：

第一类为选择性败育荚果基部（近果梗端）种子，是豆科植物中最常见的一种选择性种子败育方式.如在豌豆属的Pisum sativum L.[56]，蚕豆属的Vicia faba[57]，Anagyris foetida[58,59]，菜豆属的Phaseolus vulgaris L.[40]，决明属的Cassia fasciculate[34,60]，刺槐属的Robinia pseudoacacia[15,19]，紫荆属的Cercis Canadensis[8]，云实属的Caesalpinia gilliesii[14]，鹰嘴豆属的Cicer arietinum[61]，刺桐属的Erythrina speciosa[62]，树苜蓿Chamaecytisus palmensis[63]等都是此种败育方式，其影响因素多与受精顺序和胚珠间资源竞争有关.在豆科植物的荚果中，花粉管的生长是向基性的，生长最快的花粉管使柱头端的胚珠先受精[64]，且先受精的胚珠位置是由最有力的花粉管受精的，具有较强的获取母本资源的能力，在争夺母本资源方面具有时间优势或者说在获得资源方面具有“head start”的竞争优势[19].而基部胚珠，当存在花粉限制时通常不能受精，或者受精后又因争夺资源的劣势而败育[40,64].菜豆属的Phaseolus coccineus子房通常有六个胚珠，摧毁柱头端3个受精胚珠中的任何一个，基部3个胚珠成熟为种子的概率显著增大（约40%∼70%），对基部败育的胚珠进行离体培养时，都能正常发育[64−66].在Anagyris foetida中，摘除2/3的花序对其生殖成功有明显的影响[58,59]，表明通常不育的胚珠是潜在可育的.除资源限制外，花粉限制在这些植物中也经常发生，如在刺槐属Robinia pseudoacacia中，子房内大约三分之二的胚珠没有显示出受精或发育的明显迹象[19].

第二类为选择性败育果实顶端和基部的种子，而成熟果实中部的种子[67].如含羞草亚科的猴耳环属植物Pithecellobium saman[68]、锦鸡儿属植物Caragana pleiophylla[69]、荆豆属植物Ulex europaeus[67]、沙冬青属植物Ammopiptanthus mongolicus(Maxim)[70]、豌豆Pisum sativum L.的一些栽培种[56]都属此类结籽格局.在荆豆Ulex europaeus L.中，子房内柱头端第一位的胚珠并不总是由生长最快的花粉受精，第一个花粉管或生长最快的花粉管会倾向于使子房中特定位置的胚珠受精.同时，荚果两端的种子在发育过程中受空间限制，使得来源于荚果顶部的花粉管和基部的资源出现了分配上的权衡，荚果中部胚珠较高的结籽率是花粉管分布和资源运输权衡的结果[67].

第三类为选择性败育绝大多数胚珠，仅在顶部、中部或基部形成一粒种子.如在印度黄檀Dalbergia sissoo中，归因于受精后顶端胚珠的生长，抑制了其他胚珠的发育，使得具有4∼5 个胚珠的子房只有顶端的1个胚珠可发育为种子[71].在水黄皮Pongamia pinnata中2个胚珠只有近柱头端的1个胚珠可形成种子，被认为是顶端胚珠最先接触到花粉管，在母本资源竞争中占优势的结果[72].在准噶儿无叶豆Eremosparton songoricu中，大多数果实只在中部形成一粒种子，相对于形成2∼3粒种子的果实具有更强的扩散力和后代适合度[73].而在黄花草木樨Melilotus officinalis L.中，却是基部的一个胚珠形成种子的概率最高，很少有基部第二个位置的胚珠形成种子，基本不会在顶部形成种子，其种子的形成不受传粉和资源限制，而被认为是受遗传因素控制[55].上述两种选择性败育格局尽管所受影响因素各不同，但均被认为是植物通过降低果实重量、增加种子后代适合度、增强种子扩散能力的一种生殖对策，是母本选择的结果[55,71,72].

第四种败育类型为交替性选择败育，表现为荚果内偶数位置或奇数位置的种子败育率较高.在苜蓿属Medicago的一些品种中，从荚果基部算起，奇数位置的胚珠具更高的败育率，偶数位置的胚珠更易形成种子[74,75]，但其影响因素目前还不清楚.一些研究实例针对上述现象进行了推理，认为受维管格局和资源运输格局的影响，那些结籽率高的位置可能更接近于光合产物的源头[76]，或链接在上果瓣的维管束上[75]；而另一些观点则认为是由于临近种子的干扰较大所致，是荚果内胚珠间相互排斥的结果[16].

3 植物选择性败育在生态学方面的适应意义

在植物生活史中，可利用的资源总是有限的.在资源有限条件下，用于营养功能和繁殖功能、雌性功能和雄性功能的资源间呈负相关.植物通过败育部分果实或种子所增加的母本资源有利于保留的果实或种子具更高的适合度，这种资源的“此涨彼消（trade-offs）”决定了植物在繁殖过程中的资源分配权衡无处不在，也使资源在植株个体、花序及花各层次上的分配、调控成为一种重要策略，以保证繁殖效率的最大化.植物的选择性败育是在不同生态因素作用下资源分配的结果，也是种子植物的一种繁殖对策.

3.1 果实的选择性败育

最常见的果实选择性败育即“花多果少”，这一现象在自然界中广泛存在，并成为一种繁殖模式（或规律）得到了繁殖生态学家的广泛关注，形成了多种理论假说，如雄性功能假说[77]、吸引传粉者假说、有效资源假说、子房储备假说、两头下注假说、传粉限制假说及选择性败育假说等[11].尽管多种假说并存，但促进植物繁殖的选择压力无外乎两个方面：一是通过果实和种子途径获得雌性适合度的提高（种子或果实的数量与质量），二是通过花粉途径获得雄性适合度的提高（成功给胚珠授精）[78].如在个体水平上的“花多果少”现象，其适应性被理解为：植物开放多余的花可以通过提高对传粉者的吸引力来提高花粉的输出，从而提高雄性适合度[79].同时，较多的花还可通过促进柱头花粉沉积、应对植食动物和多变的环境条件、提高植株结实的选择性等提高雌性适合度[78].其适应性可用雄性功能假说、吸引传粉者假说、有效资源假说等多个假说来解释.

3.2 种子的选择性败育

种子的选择性败育非常普遍，其生态适应性主要表现在以下三个方面：一是通过遗传控制、花粉和资源限制等因素选择有竞争力的种子，增加后代适合度.如在自然条件下，异交和自交不亲和的植物中选择性败育现象的发生频率更高，异交种子比自交种子具更高的适应性.在花序中早分化果实的种子在数量、千粒重、生活力等方面都表现出更大的优越性[15,31,40]；二是在严酷或恶劣环境中，植物通过选择性败育，降低繁殖率，以提高植物的抗性或生长寿命.如树苜蓿Chamaecytisus palmensis自交亲和，不存在花粉限制，耕作条件下的资源限制也不突出，而结实、结籽率却很低，这一现象被认为是通过选择性败育降低植物的繁殖率以提高其生存能力[62]；三是通过种子的选择性败育，降低单粒果实的重量，以提高可育种子的扩散距离，增强后代适合度[55,71,72].

最后要阐明的是：并不是所有的败育都具有生态适应性，我们不妨依据植物在不同环境中的反应和对策将其分为无适应意义和具适应意义两大类：在果实或种子的发育过程中，如果败育是随机性发生的，就不具有适应意义，而只有选择性的败育才具有适应意义.也就是说，在众多植物的败育现象中，只有选择性的或者非随机性的果实和种子败育才具有其生态适应意义.同时，我们还应该注意到，同一种影响因素在有些植物中会导致选择性的败育，在有些植物中又会表现为随机性败育，不能一概而论.

4 展望

在农业生产、生态与进化生态学研究中，植物的选择性败育与作物产量、植物的繁殖对策及演化途径都密切相关，尤其在农业生产中，缘于败育的花或胚珠具有潜在的生殖能力.通过对选择性败育机制及影响因素的研究，可增大提高作物产量的空间.如对一些资源限制或花粉限制的作物，查明原因后就可通过栽培得到改善.目前，被子植物的选择性败育仍处于现象的调查及原因的初步分析和推测阶段，且大多数种子植物的选择性败育是受多因素如生理学、生态学及遗传学的综合作用.在以后的研究中，一方面要在研究层面、研究方法及研究思路上开展多学科相结合的综合性研究；另一方面要借助分子技术手段深入开展败育机制的研究.