混合蚜虫斑块对食蚜瘿蚊繁殖力的影响

方美娟，罗智心，何晓庆，刘 冬，宋 凯，张 恒，赵 颖，王玉波

（河北省农林科学院旱作农业研究所/河北省农作物抗旱研究重点实验室，衡水 053000）

昆虫在选择适宜的产卵场所时，通常会受到多种因素的影响。其中，猎物斑块[1-3]、天敌的存在[4]或其微生境的偏好[5]等因素普遍影响昆虫的产卵决策。

食蚜瘿蚊Aphidoletes aphidimyza (Rondani)属双翅目Diptera瘿蚊科Cecidomyiidae，是蚜虫的重要天敌[6,7]。前人研究表明，食蚜瘿蚊成虫的产卵行为易受多种因素影响，主要包括蚜虫密度[8-12]、蚜虫日龄[13]、蚜虫在寄主植物上的位置分布等[14]。除此之外，蚜虫种类也是影响食蚜瘿蚊产卵决策的重要因素之一。例如，Higashida等[15]研究发现食蚜瘿蚊在不同的载体植物系统中产卵量差异显著。

目前关于食蚜瘿蚊与寄主昆虫的研究主要集中在蔬菜蚜虫方面，而关于禾谷类蚜虫的研究较少。本文选择研究食蚜瘿蚊在禾谷类蚜虫上的产卵情况原因有二。一方面，近年来禾谷类蚜虫在玉米、小麦等粮食作物上的为害日益严重，其中玉米蚜Rhopalosiphum maidis Fitch、禾谷缢管蚜Rhopalosiphum padi Fitch和麦长管蚜Sitobion avenae Fabricius已成为为害禾谷类作物的主要蚜虫种类[16,17]。随着我国禾谷类蚜虫的发生面积逐年扩大，其为害程度也日趋严重。不但常年造成小麦减产10%～20%，大发生年份甚至超过30%[18,19]，而且对优质面包小麦品质产生重大危害[20]。另一方面，已有研究发现在食蚜瘿蚊规模化饲养中，利用替代寄主植物大麦来饲养蚜虫具有繁育周期短，繁育效率较高的优势[21]，并且混合猎物斑块能提高天敌昆虫的产卵量[22]。目前在食蚜瘿蚊规模化生产过程中，通常只用单一种类的蚜虫来饲养该虫，能否利用混合猎物斑块来提高食蚜瘿蚊产卵效率尚不明确，故有必要对饲养食蚜瘿蚊的最佳寄主蚜虫种类和混合比例进行探索。

综上所述，本文选用玉米蚜、禾谷缢管蚜和麦长管蚜三种蚜虫作为靶标猎物，重点研究食蚜瘿蚊在不同密度的单种或混合猎物斑块下的产卵情况，以期为这一捕食性天敌的规模化饲养和田间应用技术改良提供理论依据。

1 材料与方法

本文所述供试植物及昆虫均在温度（25±1）℃、相对湿度60%～80%、光周期14L:10D的人工气候室中连续饲养1年以上。

1.1 供试植物的制备

本文选用连啤9号大麦Hordeum vulgare作为蚜虫的寄主植物。首先，将草炭土和蛭石按2:1比例混合作为营养土备用，并将营养土填装于玻璃试管（直径3 cm，高25 cm）中至5 cm高度。随后，播种大麦种子1粒，并用胶头滴管定期浇水；用100目纱网和橡皮筋封住管口，以防其他昆虫混入。最后，将试管均匀排放在试管架上，置于人工气候室中，待麦苗长至8～10 cm高时备用。

1.2 供试昆虫的制备

1.2.1 供试蚜虫的饲养及蚜虫斑块的准备 玉米蚜、禾谷缢管蚜和麦长管蚜3种供试蚜虫的饲养方法参考郑礼等[21]的专利。具体步骤，（a）寄主植物种植：将连啤9号大麦种子均匀撒播到育苗盘（50 cm×20 cm×12 cm）内，定期加水并注意控制温湿度和光照，待麦苗长至8～10 cm后备用；（b）蚜虫接种：将方格铁丝网悬空架置于育苗盘上方，将上一批长满蚜虫的大麦苗平铺于铁丝网上，待蚜虫基本转移至新的育苗盘后，除去旧苗及铁丝网；（c）蚜虫繁殖：每天定期给新接种的育苗盘（载蚜麦苗）加水，取接种3～4 d后所得蚜虫种群备用。

蚜虫斑块准备具体步骤为：将上文所述制备好的载蚜麦苗剪下，放在保鲜盒（20 cm×20 cm×10 cm）内，待蚜虫自行从大麦苗上转移到保鲜盒内壁上后，移开麦苗，用小毛笔轻轻挑取内壁上2～3龄的蚜虫，按照表1所设蚜虫密度和猎物斑块混合方式将供试蚜虫接种于1.1所述供试寄主植物上，待蚜虫稳定2～3 h后备用。

表1 猎物斑块的混合方式及密度设置Table 1 Mixed patch patterns and densities

1.2.2 供试食蚜瘿蚊的饲养和雌成虫的准备 继代饲养食蚜瘿蚊的具体方法参考郑礼等[21]的专利。具体步骤，（a）食蚜瘿蚊接种：将羽化当天的食蚜瘿蚊成虫用于接种，将1.2.1所得载蚜麦苗移入100目罩笼（50 cm×50 cm×50 cm）内，按食蚜瘿蚊成虫和蚜虫益害比1:80接种，使雌虫在麦苗上自由产卵24 h；（b）食蚜瘿蚊幼虫的饲养：将产好卵的育苗盘移入发育车间，待第7 d幼虫成熟后开始收集老熟幼虫；（c）食蚜瘿蚊老熟幼虫的收集与分离：将育苗盘中含有老熟幼虫的大麦倒置于盛有清水的水盘上，待老熟幼虫自行跳入水中。每天收集盘内沉底的幼虫并更换清水。将收集到的幼虫装入烧杯中，用吸管吸水冲洗，静置并吸除杂质，反复数次获得纯净的老熟幼虫；（d）食蚜瘿蚊蛹的制备和保存：将收集到的老熟幼虫装入含有湿润蛭石基质的圆形保鲜盒（直径9 cm，高 6 cm）中，用100目尼龙网和打孔盒盖（含4个直径0.5 mm透气孔）密封盒口。老熟幼虫当日即可化蛹。随后将盛放蛹的保鲜盒移入人工气候室中使其羽化。每日观察并收集当日羽化的成虫，移入100目罩笼（20 cm×20 cm×20 cm）中。随后用吸虫器将成虫按雌雄比1:2移入带盖指形管（直径2 cm，高8 cm）中，使其充分交配24 h后备用。

1.3 试验方法

取1.2.1所述盛有不同混合方式及密度的蚜虫斑块的试管，每个处理的试管内接入1头交配过的食蚜瘿蚊雌成虫，用100目纱网及皮筋封住管口，置于人工气候室中使其自由产卵。待24 h后将该头食蚜瘿蚊雌成虫接入相同处理的另一试管中，使其继续产卵。重复操作直至该头雌成虫死亡。将每日更换的试管置于体视显微镜（OLYMPUS，SZX16）下，观察并记录大麦苗上的食蚜瘿蚊卵的数量，计算单头雌成虫的终身产卵量。每个处理重复20次。

1.4 数据统计与分析

用Excel 2003软件进行数据整理和作图，用SPSS 19.0软件进行数据分析。首先用Shapiro-Wilk检验方法对数据进行正态检验，经检验数据符合正态分布（P＞0.05）。随后采用Duncan’s新复极差法比较不同处理间的差异显著性。

2 结果与分析

2.1 猎物密度对食蚜瘿蚊繁殖力的影响

2.1.1 不同密度的单一猎物斑块对食蚜瘿蚊繁殖力的影响 食蚜瘿蚊在3种蚜虫单一猎物斑块上的终身产卵量随蚜虫密度的增加而增加，且不同密度梯度间存在显著差异（玉米蚜：F＝97.07，P＜0.01；禾谷缢管蚜：F＝96.83，P＜0.01；麦长管蚜：F＝104.61，P＜0.01）。除麦长管蚜24和48头/株的处理间差异显著外，玉米蚜和禾谷缢管蚜24和48头/株的处理间差异均不显著。密度为6头/株时产卵量最少（3种蚜虫分别为22.70粒、17.25粒和26.90粒），12头/株次之，24头和48头/株最多（玉米蚜：51.55和54.00粒；禾谷缢管蚜：47.85和51.90粒；麦长管蚜：54.50和59.30粒）（图1）。

图1 食蚜瘿蚊在不同密度单一猎物斑块上的终身产卵量Fig.1 Lifetime fecundity of A.aphidimyza on single prey patch with different densities

2.1.2 不同密度的混合猎物斑块对食蚜瘿蚊繁殖力的影响 食蚜瘿蚊在两种含有玉米蚜的混合猎物斑块上的终身产卵量随蚜虫密度的增加而增加。4个密度梯度间存在显著差异（玉米蚜＋禾谷缢管蚜：F＝66.83，P＜0.01；玉米蚜＋麦长管蚜：F＝47.24，P＜0.01）。其中，密度为（3＋3）头/株时产卵量最少（玉米蚜＋禾谷缢管蚜和玉米蚜＋麦长管蚜的组合分别为 28.80粒和 33.00粒）；密度为（12＋12）和（24＋24）头/株时产卵量最多（玉米蚜＋禾谷缢管蚜：60.60和61.10粒；玉米蚜＋麦长管蚜：63.50和67.75粒），但两者之间差异不显著（图2A，B）。

食蚜瘿蚊在含有禾谷缢管蚜和麦长管蚜的混合猎物斑块上的终身产卵量增加趋势与前两种蚜虫类似（图 2C），4个密度梯度间均差异显著（F＝97.32，P＜0.01）。其中，密度为（3＋3）头/株时产卵量最少（32.95粒），密度为（24＋24）头/株时产卵量最多（67.55粒）。

食蚜瘿蚊在含有3种蚜虫的混合猎物斑块上的终身产卵量增加趋势与上一处理（禾谷缢管蚜＋麦长管蚜）相同，4个密度梯度间均差异显著（F＝90.18，P<0.01）。其中，密度为（2＋2＋2）头/株时产卵量最少（38.85粒），密度为（16＋16＋16）头/株时产卵量最多（75.45粒）（图2D）。

2.2 同一密度不同猎物斑块对食蚜瘿蚊繁殖力的影响

在同一猎物斑块密度下，食蚜瘿蚊在含有玉米蚜的不同混合模式斑块上的终身产卵量之间差异极显著，分别为6头/株（F＝17.38，P＜0.01），12头/株（F＝21.01，P＜0.01），24头/株（F＝16.10，P＜0.01），48头/株（F＝15.45，P＜0.01）。其中，三种混合猎物斑块＞两种混合猎物斑块＞单一猎物斑块。

蚜虫密度为6、12、24、48头/株时，食蚜瘿蚊在单一猎物斑块上的产卵量均最低，分别为22.70粒、32.25粒、51.55粒、54.00粒；而在三种蚜虫混合猎物斑块上的产卵量均最高，分别为38.85粒、50.80粒、73.45粒、75.45粒（图3）。

图3 食蚜瘿蚊在含有玉米蚜猎物斑块上的终身产卵量Fig.3 Lifetime fecundity of A.aphidimyza on prey patch containing R.maidis

在同一猎物斑块密度下，食蚜瘿蚊在含有禾谷缢管蚜的不同混合模式斑块上的终身产卵量之间差异极显著，分别为 6头/株（F＝36.04，P＜0.01），12头/株（F＝31.13，P＜0.01），24头/株（F＝35.32，P＜0.01），48头/株（F＝18.65，P＜0.01）。蚜虫密度为 6、12、24、48头/株时，食蚜瘿蚊在禾谷缢管蚜单一猎物斑块上的产卵量均最低，而在三种蚜虫混合猎物斑块上的产卵量均最高（图4）。

麦长管蚜所得结果和前两种蚜虫类似。在同一猎物斑块密度下，食蚜瘿蚊在含有麦长管蚜的不同混合模式斑块上的终身产卵量之间差异极显著，分别为6头/株（F＝10.71，P＜0.01），12头/株（F＝19.65，P＜0.01），24 头/株（F＝12.45，P＜0.01），48 头/株（F＝7.98，P＜0.01）。蚜虫密度为 6、12、24、48 头/株时，食蚜瘿蚊在麦长管蚜单一猎物斑块上的产卵量均最低，而在三种蚜虫混合猎物斑块上的产卵量均最高（图5）。

3 讨论

猎物密度在天敌昆虫的搜寻行为中起着至关重要的作用[23]。通常情况下，天敌昆虫更偏爱高密度的猎物斑块[24-26]。郭慧娟等[12]发现以禾谷缢管蚜为寄主时，食蚜瘿蚊终身产卵量可从蚜虫密度5头/株时的18粒，激增至40头/株时的53粒。Madahi等[27]曾报道食蚜瘿蚊在含有密度为5头苜蓿蚜Aphis craccivora的豇豆上的终身产卵量为52.5粒，而在密度为80头时的终身产卵量可增加至121.4粒。

本文所得结果与前人基本一致。猎物密度对食蚜瘿蚊成虫产卵行为有显著影响。无论是单一猎物斑块（图 1）还是混合猎物斑块（图2），食蚜瘿蚊的终身产卵量均随着猎物斑块中蚜虫密度的增加而增大。其中，在单一猎物斑块密度为6头/株、两种混合猎物斑块（3＋3）头/株和三种混合猎物斑块密度为（2＋2＋2）头/株时，食蚜瘿蚊的产卵量最少。而猎物斑块密度为24～48头/株时，食蚜瘿蚊的终身产卵量显著增高，说明食蚜瘿蚊雌成虫能够根据猎物蚜虫的密度调节自身的产卵量，符合“Mother knows best”理论，即雌成虫通常选择在最有利于子代生存的寄主上进行产卵[28-30]。此外，由于本文寄主植物和蚜虫种类与前人不同，且寄主植物最大承载能力不同，所以在猎物密度的设置上与其他食蚜瘿蚊相关报道略有差异，并引起食蚜瘿蚊终身产卵量数值上的相应差异。

近年来，多项研究表明捕食者取食混合猎物时，子代会有更高的发育速率和繁殖率[31-34]。根据毒素稀释假说和营养调节假说，与单一猎物相比，混合猎物能稀释某些特定类型猎物中的毒素[35]，并且具有更丰富的营养，可以弥补某些特殊营养的不均衡，从而使后代具有更高的适应性[36]。王成斌[22]发现在猎物为烟粉虱Bemisia tabaci、烟粉虱＋二斑叶螨Tetranychus urticae（或棕榈蓟马Thrips palmi），二斑叶螨＋棕榈蓟马的几个处理中，巴氏新小绥螨Neoseiulus barkeri都选择在混合猎物斑块上产下更多的卵。本研究亦发现在猎物斑块密度相同条件下，食蚜瘿蚊在混合猎物斑块上的终身产卵量均高于单一猎物斑块（图3～5）。其中，单一猎物斑块上产卵量最低，三种蚜虫混合猎物斑块上产卵量最高，呈现出“三种蚜虫混合猎物斑块＞两种蚜虫混合猎物斑块＞单一猎物斑块”的趋势。

目前有研究表明蚜虫蜜露有诱集食蚜瘿蚊产卵的作用[37]。Watanabe等[38]分析了3种“蚜虫与植物”组合（棉蚜＋茄子、高粱蚜＋高粱、禾谷缢管蚜＋大麦）蜜露中不同种类糖的含量有差异，并由此认为蜜露中的糖可增加食蚜瘿蚊成虫的寿命和产卵量。Watanabe等[39]还发现“棉蚜＋茄子”组合中蚜虫蜜露中的挥发物苯乙醛，对食蚜瘿蚊的产卵具有一定的促进作用，初步解释了该组合产卵刺激效果较好的原因。随后，Higashida等[15,40]的研究表明食蚜瘿蚊在棉蚜Aphis gossypii＋茄子载体植物系统中的产卵量显著高于禾谷缢管蚜＋大麦载体植物系统，在高粱蚜Melanaphis sacchari＋高粱上的产卵量高于棉蚜＋茄子载体植物系统。由此可见，食蚜瘿蚊在不同猎物斑块上的产卵偏好还受到植物种类和蚜虫种类的综合影响。本研究所涉及的单一植物和不同蚜虫组合中，影响食蚜瘿蚊终身产卵量的关键因子有待进一步研究。

综上，食蚜瘿蚊的终身产卵量受猎物斑块密度和斑块内不同蚜虫混合方式的双重影响；较高的猎物斑块密度和混合猎物斑块中较多的蚜虫种类，均有利于该虫产下较多数量的卵。因此，在食蚜瘿蚊这一捕食性天敌的规模化饲养中，饲喂“高密度＋多种类蚜虫”的混合猎物斑块将有助于提高种群饲养效率。