松墨天牛进食及其繁殖过程的飞行行为特征

杨书林，吴梦林,2

(1.贵州师范大学 生命科学学院， 贵州 贵阳 550025；2.福州树德学校， 福建 连江 350500)

近年来，我国松材线虫病，即松树萎蔫病(Pine wilt disease)扩散加剧，呈暴发式发生态势，防治形势严峻。国家林业局公告2017年第4号指出，2016年辽宁省大连市的松材线虫病疫情将该病在我国的发生北限向北推移了200余km。国家林业和草原局公告2021年第5号和第14号则表明，2016年以来新增松材线虫病疫区559个，其中2021年3-7月新增疫区7个，目前共有729个疫区分布于19个省、市、自治区。该病发生区域突破了传统理论提出的年均气温10℃以上的适生界线，危害对象由过去的马尾松、黑松扩大到红松、落叶松等松树种类，传播媒介增加了新种类云杉花墨天牛MonochamussaltuariusGebler，对松林威胁加大、危害损失加重，威胁我国近6 000万hm2松林资源安全。

除人为活动外，松材线虫病病原——松材线虫Bursaphelenchusxylophilus主要通过传播媒介在松树间传播，而在亚洲其主要传播媒介为松墨天牛MonochamusalternatusHope。为应对松材线虫病的威胁，学者们对病原及其传播媒介展开了全面深入研究，但某些重要科学问题尚有待深入研究，如传播媒介的飞行行为，而该项研究可能为松材线虫病提供新的防治方式[1]。松墨天牛成虫羽化后需飞行扩散以完成其三个生命活动：觅食补充营养、交配和产卵，即成虫羽化后需在健康松树上取食松枝树皮补充营养以达到性成熟，性成熟后寻找异性交配，交配之后雌成虫寻找新死亡或衰弱近死松树产卵。松材线虫则在成虫羽化前进入松墨天牛气管内，在后者羽化后补充营养取食松枝时从伤口进入健康寄主[2]。在上述三个活动过程中，天牛成虫从羽化寄主飞至营养补充寄主、寻找异性交配及产卵寄主过程中的飞行方向及路线、寻找、停留探查、停留或继续飞行和直至最终完成选择等一系列的飞行行为决定天牛的最终飞行扩散结果，也是松材线虫病的自然传播扩散结果。对松墨天牛成虫飞行扩散过程中的飞行行为及其机理的清晰认识有助于深入了解天牛成虫的扩散及松材线虫病的传播过程，有助于控制松材线虫病的传播。

当前对松墨天牛飞行的研究主要集中于其飞行扩散能力方面，研究结果表明松墨天牛飞行扩散范围从数十米[3]到5.4 km[4]不等。有研究者提出松墨天牛有可能借助风力做长距离扩散[4-5]，或松墨天牛成虫属于善飞但不愿飞的昆虫，在环境资源不足时其飞行潜力才被激发[4]，而该天牛的长距离飞行是松材线虫病传播扩散的重要因素[6]。松墨天牛的飞行受多种因素影响，如成虫补充营养所需食物和产卵寄主的数量及分布，以及温度、湿度、光照、降水量、林分密度、林内成虫密度和日龄等[6]，松墨天牛飞行能力研究结果差异可能是由于天牛在不同环境条件下飞行行为的具体表现所致。

松墨天牛的性成熟取食和产卵两个生命过程中的行为可通过偏好-性能假说进行研究。PYKE等[7]提出最佳觅食理论用于动物觅食行为研究，而JAENIKE[8]扩展出最佳产卵理论用来研究植食昆虫的产卵行为。该假说及相关的策略被认为适于研究幼虫无法或很少移动扩散、寄主选择依赖于母亲的昆虫[9]。在最佳产卵策略下，雌成虫将采用兼顾其本身及其后代的适合度最大化的方式来选择取食、产卵寄主。而最佳觅食策略下，雌成虫的寄主选择只是为自身适合度最大化，而不兼顾其后代适合度最大化[7,10]。虽然由于人类活动的影响及适合度较难衡量等原因使动物的行为不能仅用简单某种策略来解释，但许多植食性尤其是食性较窄的昆虫的产卵行为均符合最佳产卵策略[11]。SCHEIRS等[10]则倡议应将觅食策略和产卵策略结合起来研究植食昆虫的取食和产卵行为。根据松墨天牛成虫的分布是其成虫和幼虫营养需要的折中而体现[3]的结果来推断松墨天牛雌成虫可能采取的是最佳产卵策略，即因幼、成虫食性不同，成虫觅食不仅要满足成虫的营养需要还要兼顾幼虫的食物分布。

综上，目前对松墨天牛成虫的飞行行为尚未进行深入研究，现有研究报道多为松墨天牛飞行行为的表现结果，如松墨天牛成虫飞行能力及距离、成虫及卵的空间分布等，而非导致这些结果的松墨天牛成虫飞行扩散中在不同生活史阶段的不同需求及相应的应对不同寄主、环境条件的行为反应机制。因此，开展松林间较大范围松墨天牛成虫放飞重捕试验，分析松墨天牛成虫完成营养补充进食、交配和产卵三个生命过程时在松林中的飞行行为特征，为深入了解松墨天牛在林中的飞行和松材线虫病的自然传播过程，进而为松材线虫病防治提供参考。

1 材料与方法

1.1 试验地概况

试验地设在贵州省龙里林场和平工区桃子冲(面积3 182.0 hm2)，107.05°～107.70°E，26.61°～26.65°N及高枧(面积1 994.5 hm2)，106.97°～106.98°E，26.60°～26.62°N样地。工区为人工及天然混合林，以马尾松为主，面积占比48.44%，华山松为7.93%，湿地松(PinusElliottii)和火炬松(P.taeda)面积约占1%。马尾松以近熟及成熟林为主(73.72%)，其中天然马尾松林占马尾松林面积的7.70%，以幼林及中熟林为主(89.50%)。华山松均是人工林且均为近熟及成熟林。

林场所在龙里县地处贵州省中部，位于黔中腹地、苗岭山脉中段，属于中亚热带温暖湿润季风气候区，气候温和，热量充足，雨量充沛，无霜期长，季风气候显著。春季气温回暖早，但不稳定，寒潮活动较频繁；夏热伏旱多，降雨集中，雨热同季，局部有洪涝灾害；秋季降温快，晚秋多阴雨；冬季较温暖，多雾寡照，湿度大。近43年平均气温14.9℃，年平均降水量1 090.2 mm[12]。

1.2 松墨天牛成虫标记重捕

1.2.1 标记方法 使用丙烯颜料在松墨天牛的前胸背板、鞘翅标点，以天牛身体的中心线为分界线，前胸背板每侧标1个点、鞘翅每侧前中后可标3个点，1头天牛最多可标记8个点的方法，按照排列组合的方法，每种颜色可标记255头天牛。

1.2.2 健康松墨天牛成虫捕捉-放飞 使用诱捕器于和平工区高枧及桃子冲(距重捕试验区3 km以外)进行诱捕，将嫩松枝取2～3枝放入瓶内以防止瓶内活体自相残杀(长度不宜超过捕捉瓶的一半，防止捕捉到的活虫爬出瓶外)。每隔2 d或者3 d收取1次，将捕捉到的活虫标记颜色，并分别记录其标记编号、体长、性别、捕捉时间、捕捉地点，然后于桃子冲工区重捕试验区中心点进行放飞。

1.2.3 松墨天牛成虫重捕 于2017年4月下旬，在和平工区地桃子冲样地围绕中心点安放诱捕器，使用AFP长效型松墨天牛诱芯，收集瓶中使用汽车防冻液作为致死剂和防腐剂。诱捕器尽量围绕中心点成环状分布，因地形或树林过密则安装地点作适当调整，诱捕器距离中心点最远距离约1.1 km，最近约20 m，并用GPS记录各个诱捕器的地理坐标位置。将当天捕捉到的健康松墨天牛在中心点放飞，每3周收取1次该样地的诱捕器，检查诱捕瓶内被标记重捕的松墨天牛，并记录。

1.3 松树健康状态指标测算

使用Landsat 8卫星的30 m遥感数据，结合地面调查数据，计算归一化植被指数(Normalized Difference Vegetation Index, NDVI)作为松树的健康状态指标。NDVI指数在不同地区及不同生长类型的松树林中与健康松树状态相关，基于Landsat TM的卫星遥感数据表明亚洲日本及北美洲美国的健康松树的NDVI值分别介于0.3～0.5及0.55～0.66，高于欧洲波兰的0.183～0.365，且经常营造新林区域的NDVI指数值较生长时间较长的次生松林高[13]。试验使用2013年升空的Landsat 8获取的遥感数据提取NDVI指数，该数据源提取的NDVI值较以往的卫星，如Landsat 7提取的NDVI值稍高，但在植被覆盖较高区域差异不大[14]。

1.4 数据分析

试验数据使用Microsoft Excel进行汇总整理，使用ArcGIS进行遥感数据处理，使用R软件进行数据统计分析。

2 结果与分析

2.1 重捕天牛成虫的飞行距离

2017年6-9月共标记、释放1 072头天牛成虫，其中雄虫356头，雌虫716头(雄雌比例1∶2.01)。重捕到107头,其中雄虫45头，雌虫62头(雄雌比例1∶1.38)，重捕率9.98%(表1)。放飞点西北向、北向、东向及东南向的诱捕器重捕到的成虫较多，西北向和北向的6个诱捕器(3、4、6、7、26和34)重捕到49头成虫，其中仅7号诱捕器就重捕到19头，东向及东南向4个诱捕器(28、30、35和37)重捕到36头成虫，共85头，占重捕到成虫总数的近80%(79.4%)(图1、表1)。重捕到的成虫中多数距离释放点200 m以内，共74头；27头距离释放点超过500 m，其中1头超过1 km；其余6头距离释放点200～500 m(表1、图2)。除7号诱捕器以外，重捕的成虫数量大致呈随距离增长而减小的趋势(图2)。

表1 松墨天牛成虫重捕记录

试验诱捕器诱捕到的松墨天牛雌虫数量多于雄性，性比差异的原因是诱捕所用诱芯的主要成分2-十一烷氧-乙醇[2-(undecyloxy)-ethanol]是松墨天牛雄虫分泌的聚集素，可同时吸引二种性别的成虫，且其中含有寄主挥发物α-蒎烯(α-pinene)等成分[15]，能够吸引雌成虫寻找产卵场所，从而导致雌成虫诱捕数多于雄成虫。

2.2 松墨天牛成虫重捕点的植被归一化植被指数

以放飞点为中心的4 km × 4 km区域内，放飞试验期间(2017年6-9月)从30 m分辨率的Landsat 8遥感数据提取的NDVI平均值为0.05～0.50，而重捕点的NDVI值均小于0.33，多数介于0.2～0.3，仅4个点的NDVI均值达到或略大于0.3(表1)，表明重捕点所在的松林生长状况多低于健康水平。

注：三角形处为标记后成虫释放点；样式1和样式2均为重捕诱捕器位置；样式1蓝色圆点直径大小与重捕天牛成虫数量成正比。

图2 距放飞点不同距离重捕点的天牛成虫数量

3 结论与讨论

试验结果表明，松墨天牛成虫可进行较长距离的飞行扩散，重捕到的天牛成虫的空间分布表明，其补充营养进食和产卵寻找寄主的飞行行为符合最佳产卵理论，即雌成虫将采用兼顾自身及后代适合度最大化的方式来选择产卵寄主。试验重捕点的NDVI值均小于0.33，表明松墨天牛成虫可能趋向于反复寻找直至找到最合适寄主才进行交配、产卵，而不是找到较衰弱寄主就进行上述两项生命活动，原因可能是受寄主的一些单萜类挥发物的引诱、定向作用[19]。

多数成虫被再捕获时的飞行距离仅200 m内的结果与许多研究结果相同。但试验由于受地形限制，在200 m以外的距离上未能设置更多的诱捕器，而在距释放点560 m距离处的7号诱捕器重捕到成虫高达19头，加上1 km距离外的2个诱捕器上也重捕到1头成虫，可能本次释放的许多成虫扩散距离超过500 m，但由于诱捕器空间设置原因而未能再捕捉到。由于放飞点西南方向松林坡度较大且林下灌丛较密，难以进入其中安装诱捕器，而东北方向则有村民居住及耕作，使这两个方向上的诱捕器设置较少。而诱捕器空间设置可能在一定程度上也是诱捕到成虫在空间分布上集中在西北、北、东和东南方向的成因，但在距放飞点较近的距离内，西南方向的4个诱捕器(11、12、13和32)仅重捕到11头成虫。有研究报道刚羽化未取食的性未成熟松墨天牛成虫离开羽化寄主的飞行方向为随机选择[16]。但该推断是基于(15～17) m×58 m大小的松林中距放飞点6 m内的放飞重捕数据得出。而室内取食选择试验中，松墨天牛成虫选择一年生树枝或已发育到一定程度的当年生树枝的程度大于两年生枝条[17]，加之在黑松上进行的试验中雌成虫取食当年生嫩枝时卵巢的发育速率大于取食一年或两年生枝条时的发育速率[18]。因此，对初羽化的天牛成虫的飞行方向需进一步研究其是否存在一定的选择机制而非随机飞行，可能的飞行方向选择机制是寄主的一些单萜类挥发物的引诱、定向作用[19]。性成熟后松墨天牛雌、雄两性成虫均受衰弱近死或新死松树挥发物吸引飞向这些树，可能有助于天牛成虫找到异性交配，且使成虫空间分布呈集中分布于近死或新死松树上及其周围的健康松树上。交配后雌成虫受近死或新死松树挥发物吸引飞往这些松树上产卵[20]。试验结果表明，松墨天牛成虫的飞行可能具有一定的方向性，并且是成虫寻找适合寄主过程的体现。

试验受追踪手段所限，加之重捕对松墨天牛自身的潜在影响导致其行为可能与无干扰状态下有所差异，可能会使试验结果产生偏差，有待改进研究方法后对松墨天牛成虫的具体飞行行为作进一步研究。

致谢

试验过程得到贵州省龙里林场及林场和平工区许多工作人员的帮助，特此致谢！