不同虫态叉角厉蝽对草地贪夜蛾幼虫的室内捕食作用

范悦莉，张晓滢，陆永跃，冼继东

(华南农业大学植物保护学院，广州 510642)

草地贪夜蛾Spodopterafrugiperda(J.E.Smith)是一种多食性害虫，原产地为美洲亚热带和热带地区(Toddeetal.，1980；CABI，2020)，2018年 12月在我国云南省首次发现后(刘学礼等，2019)，截止至2019年10月，草地贪夜蛾已侵入我国26省(自治区、直辖市)1 518个县(区、市)，对粮食生产安全构成了严重威胁(姜玉英等，2019b)。草地贪夜蛾的寄主范围广(CABI，2020)，在我国已发现该虫幼虫为害15种作物，喜食玉米(姜玉英等，2019b)。我国玉米不仅种植面积大，分布区域也较为广泛，充足的食物资源为草地贪夜蛾的种群区域性迁移为害和周年繁育奠定了基础，因此该虫将会在我国定殖且周年常态化发生(杨普云等，2019；王磊等，2019a)，已有调查证实南方6个省区成为该虫全年繁殖区(齐国君等，2020)。预测结果显示目前入侵我国的草地贪夜蛾“玉米型”种群最多可能入侵我国30个省级区域2 300多个县级区域，危害玉米等作物面积最大可能达到500万ha左右(王磊等，2019b；王磊和陆永跃，2020)。

作为应急防控措施，化学防治见效快，但使用不当时易使草地贪夜蛾产生抗药性。研究表明该虫对有机磷类、氨基甲酸酯类和拟除虫菊酯类等常用化学杀虫剂抗性已达中等至高等水平(王芹芹等，2019)。因此，对于草地贪夜蛾开发非化学防控手段很有必要，其中保护和利用天敌昆虫防治该虫可以取得较好效果(唐璞等，2019；陈万斌等；2019；Koffietal., 2020)。温寄蝇Winthemiatrinitatis、岛甲腹茧蜂Chelonusinsularis、夜蛾黑卵蜂Telenomusremus、Chelonusinsularis、Meteorusarizonensis和Campoletisflavicincta都可寄生草地贪夜蛾(Zenneretal.，2006；Carneiroetal., 2010; Ordóez-Garcíaetal., 2015; Prasannaetal., 2018)。黄足肥螋Eurelliapallipes、八条瓢虫Harmoniaoctomaculata、波纹瓢虫Coccinellatransversalis、多异瓢虫Hippodamiavariegata、异色瓢虫Harmoniaaxyridis和七星瓢虫Coccinellaseptempunctata等也能够较好控制草地贪夜蛾低龄幼虫数量(赵英杰等，2019；Sharanabasappaetal., 2019；孔琳等，2019a；孔琳等，2019b)。捕食性蝽如蠋蝽Armachinensi、益蝽Picromeruslewisi、东亚小花蝽Oriussauteri和叉角厉蝽Eocantheconafurcellate均具有较好的控害效果(范悦莉等，2019；唐艺婷等，2019；王燕等，2019；赵雪晴等，2019)。

叉角厉蝽是夜蛾类害虫的一种重要的捕食性天敌，但是关于该蝽对草地贪夜蛾控制作用的报道较少。唐敏等(2019)研究表明叉角厉蝽对草地贪夜蛾幼虫具较好的捕食效能，尤其是5龄若虫和成虫捕食能力较强。笔者观察结果显示该蝽取食草地贪夜蛾幼虫时是以口针从幼虫体躯末端或腹部插入取食，且3龄若虫对草地贪夜蛾3龄幼虫的捕食能较好的拟和符合Holling II型功能反应模型(范悦莉等，2019)。虽然对于叉角厉蝽捕食草地贪夜蛾幼虫已有一些报道，但田间释放时还需要明确根据草地贪夜蛾幼虫发生龄期、密度等确定叉角厉蝽具体释放虫态、数量等诸多问题。为进一步评估和明确叉角厉蝽的捕食效能，本文开展了该蝽对草地贪夜蛾幼虫的捕食作用、捕食功能反应以及种内干扰作用等研究，可为田间应用叉角厉蝽防治草地贪夜蛾提供参考。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

叉角厉蝽：采自华南农业大学农场十字花科蔬菜地，在培养箱内(温度27±1℃，相对湿度70%±10%，光周期L ∶D=16 ∶8)用斜纹夜蛾Spodopteralitura、黄粉虫Tenebriomolitor进行多代饲养备用。

草地贪夜蛾：采自广西省来宾市林碑村，用人工饲料在室内(温度27±1℃，相对湿度70%±10%，光周期L ∶D=16 ∶8)继代饲养，繁殖两代以上，选择健康虫体用于试验。

试验条件同上述饲养条件。

1.2 试验方法

1.2.1不同虫态的叉角厉蝽对草地贪夜蛾幼虫的捕食能力测定

叉角厉蝽设3龄若虫、5龄若虫和成虫3个虫态，草地贪夜蛾幼虫设1～2、3、4、5龄4个龄期组，共12个处理。用足量草地贪夜蛾幼虫供叉角厉蝽取食24 h后再饥饿24 h，用于室内捕食能力测定。

在直径15 cm塑料培养皿中放1头叉角厉蝽和20头草地贪夜蛾幼虫，每皿置一块浸湿脱脂棉。每处理重复5次。24 h后记录草地贪夜蛾幼虫活虫数。试验时放入足量人工饲料，以防止草地贪夜蛾幼虫自相残杀。计算单头叉角厉蝽的捕食量和捕食率。

捕食率(%)=(草地贪夜蛾幼虫总数-草地贪夜蛾幼虫活虫数)/草地贪夜蛾幼虫总数×100

1.2.2不同虫态的叉角厉蝽对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食功能反应

叉角厉蝽设3龄若虫、5龄若虫和成虫3个虫态；草地贪夜蛾幼虫为2～3龄，密度设为5、10、15、25、35头/皿，每个培养皿中放1头叉角厉蝽，其它处理及重复数量同1.2.1。每个处理设置对照，记录自然死亡率。24 h后记录草地贪夜蛾幼虫被捕食数量。计算叉角厉蝽捕食量，并以对照组死亡率校正。

Holling Ⅱ圆盘方程：Na=aNTr/(1+aThN)，式中Na为草地贪夜蛾被捕食数量，a为叉角厉蝽对草地贪夜蛾的瞬时攻击率，N为草地贪夜蛾的密度，Tr是叉角厉蝽搜寻草地贪夜蛾总时间(本试验中Tr=1 d)，Th即处理时间(为叉角厉蝽捕食1头草地贪夜蛾所需的时间)。当草地贪夜蛾密度N趋近于无穷时，1/N趋近于0，从而得到理论最大日捕食量Namax=1/Th(Holling，1959)。

Holling Ⅲ新模型方程：Na=a′·exp (-bN-1)，式中b为最佳寻找密度，a′为捕食上限(汪世泽和夏楚贵，1988)。

1.2.3不同虫态的叉角厉蝽对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的搜寻效应

搜寻效应方程为S=a/(1+aThN)，其他参数同上(丁岩钦，1994)。

1.2.4种内干扰作用对叉角厉蝽成虫捕食作用率的影响

叉角厉蝽成虫与草地贪夜蛾4龄幼虫按1 ∶10比例设置。每个培养皿中分别放入10、20、30、40、50头草地贪夜蛾4龄幼虫，然后依次放入1、2、3、4、5头叉角厉蝽成虫，试验过程中放入适量草地贪夜蛾人工饲料。共5个处理，重复4次。24 h后统计被捕食的草地贪夜蛾幼虫数量。

1.3 数据处理

所有数据先使用Excel 2010计算均值，再使用SPSS 19.0软件进行单因素方差分析(One-Way ANOVA)，应用Duncan氏新复极差法比较不同数据组间差异。

2 结果与分析

2.1 叉角厉蝽不同虫态对草地贪夜蛾不同龄期幼虫的捕食能力

叉角厉蝽不同虫态对草地贪夜蛾不同龄期幼虫捕食量和捕食率见表1。

表1 叉角厉蝽对草地贪夜蛾幼虫的捕食能力

叉角厉蝽同一虫态对草地贪夜蛾不同龄期幼虫的捕食能力存在明显变化，总体表现为低龄若虫捕食低龄幼虫数量较多，高龄若虫和成虫捕食3龄和4龄幼虫数量较多。叉角厉蝽3龄若虫对草地贪夜蛾1～2龄幼虫的捕食能力最强，日捕食量为8.00头，捕食率为40.00%；3龄若虫的捕食能力随着草地贪夜蛾幼虫龄期不断增大而逐渐下降，其中对5龄幼虫捕食能力最弱，日捕食量和捕食率分别仅为1.60头和8.00%。叉角厉蝽5龄若虫对草地贪夜蛾3龄幼虫捕食能力最强，日捕食量达10.60头，捕食率最高为53.00%；对4龄、5龄幼虫日捕食量、捕食率相继降低，分别为9.40头、47.00%和4.40头、22.00%；对1～2龄幼虫捕食能力最弱，日捕食量、捕食率仅为1.20头、6.00%。叉角厉蝽成虫的捕食能力与5龄若虫表现类似的规律，对草地贪夜蛾幼虫的日捕食量、捕食率由高到低分别为3、4、5、1～2龄幼虫，对草地贪夜蛾的日捕食量、捕食率分别为9.00、8.80、4.20、0.40头和45.00%、44.00%、21.00%、2.00%。

叉角厉蝽不同虫态对草地贪夜蛾同一龄期的幼虫的捕食结果显示，除了3龄若虫对1～2龄幼虫的捕食量较高于5龄若虫及成虫外，5龄若虫和成虫对3龄、4龄、5龄幼虫捕食量均明显高于3龄若虫。

2.2 不同虫态叉角厉蝽对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食功能反应

叉角厉蝽各虫态对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食功能反应均符合Holling II方程(表2)。叉角厉蝽不同虫态捕食能力从大到小依次为5龄若虫、成虫、3龄若虫，日最大捕食量分别为256.4、116.3、11.5头；瞬时攻击率由高到低依次为成虫、3龄若虫、5龄若虫，分别为1.0091、0.9718、0.8348。从捕食效能指标来看，叉角厉蝽捕食能力的大小顺序为5龄若虫(214.0)>成虫(117.3)>3龄若虫(11.2)。由以上研究结果可知，针对草地贪夜蛾2～3龄幼虫，叉角厉蝽5龄若虫的捕食效果显著优于3龄若虫和成虫。

表2 叉角厉蝽对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的捕食功能反应(Holling II圆盘方程)

2.3 不同虫态叉角厉蝽对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的搜寻效应

根据试验数据，计算出各虫态叉角厉蝽对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的搜寻效应(图1)。各虫态叉角厉蝽对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的搜寻效应随着幼虫密度的增加呈逐渐减小的趋势。叉角厉蝽不同虫态对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的搜寻效应以成虫最高，5龄若虫次之，3龄若虫最低。

图1 叉角厉蝽对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的搜寻效应Fig.1 Searching efficacy of Eocanthecona furcellate to 2nd～3rd instar larvae of Spodoptera frugiperda

2.4 叉角厉蝽各虫态对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的最佳寻找密度

分析并建立叉角厉蝽对草地贪夜蛾幼虫捕食作用的Holling Ⅲ型功能反应新模型(表3)。由该结果可知，叉角厉蝽3龄若虫、5龄若虫、成虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的最佳寻找密度分别为5.5、9.7和9.4头，捕食上限分别为10.0、26.3和28.8头。

表3 不同虫态叉角厉蝽对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的功能反应模型(Holling Ⅲ新模型方程)

2.5 种内干扰作用对叉角厉蝽成虫捕食作用的影响

表4 干扰作用对叉角厉蝽成虫捕食草地贪夜蛾幼虫的影响

3 结论与讨论

叉角厉蝽对草地贪夜蛾捕食能力较强。本研究中叉角厉蝽5龄若虫对草地贪夜蛾3龄幼虫的日捕食量和捕食率最高，分别为10.6头和53.0%；3龄若虫对1～2龄幼虫的捕食量和捕食率显著高于成虫和5龄若虫，对3～5龄幼虫的捕食量和捕食率显著低于成虫和5龄幼虫。这表明叉角厉蝽各虫态对草地贪夜蛾各龄期幼虫控害效果显著，且具有龄期选择性。这与唐敏等(2019)研究结果一致。

叉角厉蝽的捕食能力与猎物的虫龄、体躯大小相关。李文华等(2015)研究结果表明，各虫态的叉角厉蝽对黄野螟Heortiavitessoides3龄幼虫的平均捕食量均高于5龄幼虫。随着斜纹夜蛾幼虫龄期的增长，蠋蝽对该虫的捕食效能也逐渐降低(高强等，2019)。本试验中对草地贪夜蛾1～2龄幼虫来说，叉角厉蝽3龄若虫的捕食能力最强，但对3龄幼虫而言，5龄若虫、成虫的捕食能力最强，总体上看随着草地贪夜蛾的龄期增长和体躯增大，叉角厉蝽对其的捕食量和捕食率逐渐下降。因草地贪夜蛾暴食期为3龄以上高龄幼虫，且高龄幼虫会钻入玉米心叶、雌雄穗、茎秆等内部为害，所以在田间释放叉角厉蝽时进行防控时，宜在草地贪夜蛾3龄幼虫及之前释放，龄期越小时释放，防治效果应越好。

Holling捕食功能反应是测定捕食者捕食能力的一种经典方法，被广泛应用。本研究应用该模型研究结果得出叉角厉蝽5龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的日最大捕食量最高，成虫瞬时攻击率最高，捕食效能3龄若虫<成虫<5龄若虫。这与叉角厉蝽对草地贪夜蛾3龄幼虫捕食效能的大小顺序基本一致(唐敏等，2019)。李文华等(2015)研究表明相较于叉角厉蝽5龄若虫和成虫，3龄若虫对黄野螟幼虫的日最大捕食量最低。且叉角厉蝽5龄若虫对草地贪夜蛾3龄幼虫的日捕食量和捕食率也最高，获得这种结果可能是由于5龄若虫是成虫的前一龄期，需要补充大量能量用于羽化为成虫，为其繁殖和发育做充足准备(唐艺婷等，2018)。由此可见，叉角厉蝽5龄若虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫控害效果好于3龄若虫及成虫。

不同虫态的叉角厉蝽对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的搜寻效应均随着草地贪夜蛾密度的增大而下降，其成虫对2～3龄幼虫搜寻效应要高于3龄和5龄若虫。这与赵雪晴等(2019)的研究中东亚小花蝽对草地贪夜蛾1龄、2龄幼虫的搜寻效应的结果类似。孔琳等(2019)也得出了多异瓢虫和异色瓢虫的对草地贪夜蛾幼虫搜寻效应也随着捕食者密度的增加而降低的结果。叉角厉蝽的捕食能力与猎物的密度紧密相关。建立的Holling Ⅲ功能反应新模型表明叉角厉蝽3龄若虫、5龄若虫、成虫对草地贪夜蛾2～3龄幼虫的最佳寻找密度分别为5.5、9.7和9.4头，即叉角厉蝽控制草地贪夜蛾2～3龄幼虫的益害比可设为1 ∶5、1 ∶10和1 ∶9。

捕食者对猎物的捕食作用与捕食者密度和猎物密度密切相关，随着二者密度的增加，捕食者和猎物的相互干扰作用明显，平均每头捕食者的捕食量和捕食率均会降低。当空间和猎物比例一定时，随着捕食者自身密度和草地贪夜蛾密度的增加，叉角厉蝽成虫对草地贪夜蛾4龄幼虫的平均捕食量会随之逐渐下降，这表明了二者之间存在干扰反应。这和东亚小花蝽与草地贪夜蛾1龄幼虫之间的密度干扰反应相似(赵雪晴等，2019)，也和叉角厉蝽成虫捕食斜纹夜蛾3龄幼虫时二者的干扰作用相似(陈然等，2015)。

根据试验结果，若在草地贪夜蛾3龄幼虫时在田间释放叉角厉蝽3龄若虫，则益害比可初步设定为1 ∶10，但本试验开展于室内培养皿内，猎物与捕食者都处于一个相对集中且封闭的环境，而在捕食者—猎物系统中除了功能反应外，空间、温度、寄主植物以及化学药剂施用等诸多因子都会对捕食作用产生一定影响(巫厚长等，2000；李艳艳等，2013；胡长效等，2019；陈雪梅等，2020)，所以研究结果可能难以全面反映叉角厉蝽对草地贪夜蛾的自然捕食能力，此益害比值仍需通过田间观察及笼罩试验进行修正，但本试验对于评价该蝽对草地贪夜蛾的控制作用仍具有参考价值。在评价叉角厉蝽对草地贪夜蛾的控制能力时应综合考虑时间、空间、杂草、寄主植株、温度、湿度、害虫空间分布、虫期、多种猎物并存，以及叉角厉蝽的饥饿程度等很多方面因素，关于该蝽对草地贪夜蛾捕食控制作用及田间应用等工作还需要开展大量的研究。