荔枝核抗肝癌作用的研究进展

黄景珠 李福建 黄雪莲 何志钧 张国

［专家介绍］张国，中共党员，教授，医学博士，留美博士后，博士生导师，享受国务院特殊津贴专家，国家临床重点专科（消化内科）学科带头人，广西优秀专家。现任广西医学科学院·广西壮族自治区人民医院副院长。现为中国医师协会消化医师分会全国委员、广西预防医学会消化病分会主任委员、中国人体健康科技促进会门静脉高压专业委员会副主任委员、广西医学会消化分会副主任委员等多项学术任职，是《中国临床新医学》《世界华人消化杂志》编委，《J Hepatology》（中文版）区域编委，《BMC cancer》等杂志审稿人。主要从事慢性肝病的基础与临床研究，先后荣获广西第十六批“新世纪十百千人才工程”第二层次人才，广西医学高层次骨干人才“139”计划学科带头人（消化内科），荣获“科摩罗绿新月骑士勋章”，全区卫生系统创先争优健康卫士、广西卫生应急工作贡献突出个人、全区卫生计生系统记个人二等功。承担国家自然科学基金课题、国家科技重大专项子课题等10余项科研项目，发表SCI论文30余篇，获广西科技进步二等奖1项，广西医药卫生适宜技术推广奖一等奖3项（排名第一）、二等奖1项，广西自然科学奖1项（排名第一）；参编肝病专著2部。

【摘要】 肝癌是全世界最常见的恶性肿瘤之一，其發病率和病死率仍较高。荔枝核（lychee seed）为无患子科植物荔枝的干燥成熟种子，是我国历版药典收载的中药，其因具有抗病毒、抗炎、抗肝纤维化、抗肿瘤、抗氧化等多种药理作用而备受关注。研究发现，荔枝核具有显著抗肿瘤作用，在抗肝癌作用方面尤为突出，有望成为对抗肝癌的辅助用药之一。迄今为止，多项研究表明，荔枝核抗肿瘤作用主要通过促凋亡、抗增殖和抗转移过程介导，在前列腺癌、结直肠癌中均表现出抗肿瘤活性。该文在荔枝核抗肿瘤作用的基础上，进一步结合国内外相关文献对荔枝核的抗肝癌作用机制进行综述。

【关键词】 荔枝核；抗肝癌；作用机制

中图分类号：R735.7   文献标志码：A   DOI：10.3969/j.issn.1003-1383.2023.09.001

Research progress on anti-hepatocellular carcinoma effect of lychee seed

HUANG Jingzhu1， 2， LI Fujian2， HUANG Xuelian1， 2， HE Zhijun2， ZHANG Guo2

（1. Graduate School， Youjiang Medical University for Nationalities， Baise 533000， Guangxi， China;

2. Department of Gastroenterology， Guangxi Academy of Medical Sciences·the People's Hospital of

Guangxi Zhuang Autonomous Region， Nanning 530000， Guangxi， China）

【Abstract】   Liver cancer is one of the most common maliganant tumors in the world， and its morbidity and mortality are still high. Lychee seed is a dry and mature seed of lychee（a kind of Sapindaceae plant）. It is a traditional Chinese medicine recorded in the previous editions of Chinese pharmacopoeia， which has attracted much attention due to its various pharmacological effects such as antiviral， anti-inflammatory， anti liver fibrosis， anti-tumor， and antioxidation. Research has found that lychee seeds have significant anti-tumor effects， particularly in terms of anti-liver cancer， and are expected to become one of the auxiliary drugs for liver cancer. So far， multiple studies have shown that the anti-tumor effect of lychee seed is mainly mediated by promoting apoptosis， anti-proliferation， and anti-metastasis processes， and it exhibits anti-tumor activity in both prostate cancer and colorectal cancer. On the basis of the anti-tumor effect of lychee seed， this article further reviews the mechanism of anti-tumor effect of lychee seed on liver cancer in combination with relevant literature at home and abroad.

【Key words】 lychee seed; anti-hepatocellular carcinoma; mechanism

肝癌是全世界最常见的恶性肿瘤之一，其病因较多，我国肝癌发病最主要的病因是慢性乙型病毒性肝炎［1］，除此之外，吸烟、酒精、黄曲霉毒素等也可促进肝癌的发生发展。我国肝癌发病率较高，全世界约一半发生于中国［2］，其中早期肝癌主要通过外科手术切除，中晚期肝癌可通过分子靶向药物治疗，但治疗后肝癌复发率仍较高。肝癌具有高复发率和高病死率的特点［3］，因此，需积极寻求有效治疗药物。

荔枝核主产于我国广东、广西、福建、四川和台湾等地区，其含有多种天然产物成分，如花青素、类黄酮、酚酸、萜烯、脂肪酸、甾醇、木脂素、香豆素、酯等［4-5］，由于荔枝核提取和加工技艺的不断精进，荔枝核相关活性成分及药理作用的研究也在不断深入，尤其在荔枝核黄酮类、萜类、酚类、皂苷类等成分取得了較为显著的进展。近年来，荔枝核作用成分的药理作用不断被揭示，主要表现为抗病毒、抗炎、抗肝纤维化、抗肿瘤、抗氧化等［6-7］，其抗肿瘤作用主要通过促凋亡、抗增殖和抗转移过程介导［8］。有研究表明，荔枝核在前列腺癌、结直肠癌方面的实验研究较多，且均揭示了荔枝核具有一定的抗肿瘤作用［9-12］。有越来越多的数据表明，荔枝核提取物和化合物通过靶向参与癌细胞增殖、转移、血管生成、细胞凋亡、自噬等多种蛋白质和信号通路发挥抗癌作用［13］。我们将从抗增殖、促凋亡、阻滞细胞周期、协同增强化疗药物敏感性、抑制移植性肿瘤及其他等几个方面归纳并分析荔枝核抗肝癌的作用机制，以期为荔枝核抗肝癌作用分子机制的进一步研究奠定基础及其应用提供理论依据。

1 荔枝核抗肝癌作用机制

1.1 抗增殖、促凋亡、阻滞细胞周期

XU等［14］发现从荔枝种子中纯化的特定黄酮苷，包括荔枝苷D、紫杉叶素-吡喃葡萄糖苷和山奈酚新橙皮苷，对肝细胞癌HepG2具有很强的抗增殖作用。张菊艳［15］研究发现通过对荔枝核乙酸乙酯相（lychee seeds ethyl aetate，LEA）进行成分提取与分离，经LEA提取物干预后，肝癌HepG2细胞增殖受到明显的抑制及促进肝癌HepG2细胞凋亡，其中AnnexinV-FITC/PI双染凋亡率检测显示LEA提取物作用24 h后，HepG2细胞凋亡率达到48.84%，LEA为60 g/mL时作用于脾细胞和肝癌HepG2细胞共培养体系24 h后，总凋亡率可达到57.78%，这说明LEA不但可以单独抑制HepG2细胞的生长，同时还可以通过活化脾淋巴细胞，诱导瘤细胞凋亡而发挥抑制肿瘤生长的效应。陶小红等［16］研究发现，荔枝核粗提物和不同的分离组分都能使体外培养的肝癌HepG2细胞增殖受到明显的抑制及促进肝癌HepG2细胞凋亡，经荔枝核提取物成分L2.3处理48 h后肝癌HepG2细胞凋亡率显著增高，G0／G1期细胞减少，S期细胞明显增多，G2／M期细胞减少，由此可见，L2.3可能通过阻滞肝癌HepG2细胞周期中S期向G2／M期的转变进程，减少有丝分裂，从而导致细胞凋亡。熊爱华等［17］研究表明，经荔枝核含药血清处理肝癌HepG2细胞后，HepG2肝癌细胞增殖明显受到抑制，其作用机制可能与细胞凋亡有关。此外，ZHAO等［18］研究也表明荔枝含药血清在体外具有抑制HepG2肝癌细胞增殖的作用，但这种抗肝癌作用可能与下调VEGF和MMP-9的表达及抑制肝癌血管生成相关。王辉等人［19］研究发现，荔枝核提取物成分L2.3可明显抑制肝癌HepG2细胞增殖活性，且相关凋亡蛋白表达明显上调，从而导致肝癌HepG2细胞凋亡。陈泳晖等［20］研究发现，荔枝核水提液和荔枝核颗粒通过促进凋亡蛋白BAX的表达，减少抑制凋亡蛋白Bcl-2的表达，导致肝癌细胞凋亡，从而达到抗肝癌的目的。张晓春［21］研究发现，番荔枝萜类化合物单体L2-26、L2-11具有抗肝癌作用，其抗肝癌途径分别为L2-26通过诱导人肝癌细胞HepG2的凋亡，L2-11通过诱导人肝癌细胞SMMC-7721的凋亡，从而发挥抗肝癌作用。其中L2-26诱导人肝癌细胞HepG2凋亡的机制主要是通过线粒体途径和死亡受体途径实现的。最新研究表明［22］，在肝癌HepG2细胞中，荔枝核总黄酮（TFL）可以抑制肝癌细胞增殖、促进肝癌细胞凋亡、减弱侵袭与迁移的能力，这些作用可能与TFL激活SHP-1阻断JAK/STAT3信号通路相关，从而产生抗肝癌作用。

综上，荔枝核具有抗增殖、促凋亡、阻滞细胞周期的特性，这在荔枝核对肝癌细胞的直接杀伤中发挥着重要作用。有诸多学者通过研究荔枝核不同制剂以揭示其抗肝癌作用，如荔枝核乙酸乙酯相提取物、荔枝种子制剂、荔枝种子中纯化的特定黄酮苷、荔枝核离子交换树脂分离物、荔枝核含药血清、荔枝核提取物、TFL等各种类型制剂，这些制剂在体外肝癌细胞系研究中都发挥着不同程度的抗肝癌作用，但其中所涉及的分子机制仍不十分清晰。

1.2 协同增强化疗药物敏感性

早期肝癌发现较为困难，同时由于易患肝癌高危人群的筛查普及并未广泛，肝癌早期诊断率低，使得大多数患者就诊时已进展至中晚期，对于晚期肝癌患者，分子靶向药物治疗可有效延长生存期及提高生活质量，但随着分子靶向药物在临床上的应用越来越广泛，耐药的问题也显得尤为突出，成为肝癌治疗的瓶颈。近年来，植物化学物质作为癌症（如乳腺癌、结肠癌、肺癌、卵巢癌和前列腺癌）的辅助化疗剂的使用呈上升趋势［23］，面对肝癌分子靶向药物耐药的问题，我们思考能否通过中药辅助治疗，增强分子靶向药物的敏感性，协同作用于肝癌，延缓肝癌的进展。由于中药荔枝核在抗肝癌方面有一定的作用，我们着重分析其是否具有协同增强化疗药物敏感性的作用。从荔枝核中提取与分离的萜类化学成分在抗肿瘤活性方面也发挥着重要作用［24］。其可与索拉非尼联合使用表现出协同抗肝癌作用［25］。张维权等［26］研究发现，荔枝核总黄酮可协同紫杉醇抑制前列腺癌耐药细胞，但荔枝核总黄酮未能提高紫杉醇对前列腺癌耐药细胞的敏感性。目前尚不明确荔枝核是否能增强索拉非尼对肝癌细胞的敏感性，后期有待于更多的基础研究与循证医学证据来证实荔枝核的增敏作用及其分子机制。

1.3 抑制移植性肿瘤作用

王小英等［27］研究表明，肝癌小鼠给予荔枝核处理后，与模型组相比，荔枝核高剂量组、低剂量组均能够显著降低瘤重（抑瘤率分别为37.626％和42.533％，P<0.01）。陈泳晖等［20］研究发现，荔枝核水提液其抑瘤率为37.40%～35.11%，荔枝核颗粒剂抑瘤率为39.69%～37.02%。张菊艳［15］研究表明，通过BALB/c小鼠腋下接种H22细胞以构建肝癌实体瘤模型，经LEA提取物作用后，LEA高剂量组（60 g/kg）、LEA中剂量组（30 g/kg）、LEA低剂量组（15 g/kg）的抑瘤率分别是59.97%、50.15%、25.85%，其中LEA高剂量组、中剂量组明显接近阳性药物5-FU组的抑瘤率（87.07%）。综上可看出，在动物体内实验中，荔枝核具有抗肝癌作用。

1.4 其他

肝癌病因复杂，各种肝脏疾病不断发展，最终均可进展至肝癌阶段，因此针对病因治疗及早期干预肝脏疾病发展，可产生有效防治肝癌的作用。

1.4.1 抗病毒作用

乙型肝炎病毒是我国肝癌发病的最主要病因之一，针对乙型肝炎病毒的抗病毒治疗扮演着很重要的角色。最新研究发现［28］，荔枝核可作用于人巨细胞病毒感染信号通路、乙型肝炎病毒信号通路、卡波西肉瘤相关疱疹病毒信号通路，最终起到抗病毒、抗炎作用。除此之外，有一项研究明确了荔枝核具有抗乙型肝炎病毒作用，荔枝核水提物高剂量组（1.4 g/kg）能明显抑制鸭乙型肝炎病毒的复制，进而产生抗乙型肝炎病毒作用［29］。综上，荔枝核对乙型肝炎病毒具有一定的抑制作用，虽然目前尚缺乏更多的循证证据，但是我们有理由相信，荔枝核的这种抗病毒作用在慢性乙型肝炎进展为肝癌的过程中发挥着举足轻重的作用。

1.4.2 抗炎、抗氧化应激作用

氧化应激被认为是肝脏疾病发展为肝癌的关键风险因素，因此有很多学者认为可以通过抗炎及抗氧化应激有效减轻肝脏炎症，从而间接延缓肝癌的发生发展。Oligonol是一种低分子量多酚，含有源自荔枝果实的儿茶素类单体和低聚物。有研究表明［30］，在叔丁基过氧化氢诱导的HepG2细胞中，Oligonol表现出很强的抗氧化活性，对肝细胞具有保护作用；在四氯化碳（CCl4）诱导的大鼠急性肝损伤模型中，经Oligonol干预的急性肝损伤大鼠，减少了CCl4诱导的急性肝损伤大鼠炎症介质的产生，从而起到肝损伤保护作用。同样有研究表明，在急性酒精性肝损伤小鼠中，经荔枝核提取液干预处理后，减轻了酒精所诱导的肝脏炎症，从而对急性酒精性肝损伤小鼠起到缓解作用［31］。我们认为在肝癌发生发展进程中，炎症及氧化应激的不断刺激会加速肝脏疾病演化为肝癌，也会使肝癌病情加剧甚至导致肝脏衰竭，荔枝核可在体内外发挥着抗炎和抗氧化作用，这种强大的抗氧化和抗炎作用势必在肝癌中发挥重要作用，以此减轻炎症反应，延缓肝癌进展。

1.4.3 抗肝纤维化作用

肝纤维化发展至肝癌阶段可能需10～30年，可因个体差异及高危因素的存在导致进展為肝癌的时间有很大不同。在肝纤维化阶段积极抗肝纤维化，可有效延缓肝癌的发生。黄菊芳等［32］通过网络药理学研究发现，荔枝核具有多种有效成分，可干预多个肝纤维化靶点及调控多条信号通路以此达到抗肝纤维化的效果。有研究显示，在体外实验中，曹杰等人［33］研究发现，TFL可促进转化生长因子-β1（TGF-β1）诱导的HSC-Lx2细胞凋亡，特别是促进细胞晚期凋亡。覃桂金等［34］研究发现，在TGF-β1诱导的大鼠肝星状细胞系（HSC-T6）中，TFL以浓度依赖性方式抑制活化HSC-T6中NF-κB的核转位，从而达到抗肝纤维化作用。在CCl4、胆管结扎（BDL）、二甲基亚硝胺（DMN）等诱导的肝纤维化模型中，TFL能够有效地降低肝纤维化大鼠的肝损伤，改善其肝纤维化的程度［35-36］。荔枝核可改善肝纤维化程度，这种抗肝纤维化作用可在很大程度上阻止肝纤维化向肝癌的进展。

2 荔枝核的临床应用

荔枝核具有抗癌效果，其作为配伍药物被广泛应用于临床上。吴洪斌等［37］研究发现，将全蝎、浙贝母、荔枝核3种药按1∶1∶1研制成胶囊（消瘤Ⅱ号胶囊），口服消瘤Ⅱ号胶囊未见有明显不良反应，且在提高患者生活质量、缓解临床症状、延长肿瘤患者的生存期方面取得较好效果。阳国彬［38］研究发现，原发性肝癌肝郁气滞型患者在临床分期多属于Ⅰ期或Ⅱ期，患者的肝功能及凝血功能相对较好，影像学征象以结节型为主的情况下，常用抗肿瘤的中药有荔枝核、八月札、半边莲、山慈菇、绿萼梅等，其在中医辨证施治上重在疏肝行气解郁，以此达到一定的抗癌效果。

3 结语与展望

迄今为止并没有能很明确地提出究竟是哪一种成分在起主要的抗肝癌作用，还是几种成分在协同起作用，通过其他研究者对天然植物化学物质研究的不断深入，提出了黄酮类化合物、多酚、皂苷类、萜类作为抗癌剂在肝癌治疗中的潜力及应用前景。与此同时，在一项病例对照研究中评估了荔枝核治疗前后各项安全指标，各项安全指标未见异常，未发生不良反应［39］，但有关荔枝核的安全性评估尚缺乏临床循证证据，在剂量的把握上缺乏一定的安全标准。

综上，荔枝核在一定程度上对肝癌进展具有延缓作用，其主要起抗肝癌作用的具体成分、剂量及作用机制尚不明确，有待于进一步研究；在耐药逆转机制研究中尚存在很大空白，我们通过查阅文献猜测荔枝核可增强索拉非尼对肝癌细胞的敏感性，在此基础上，积极研究荔枝核增敏分子靶向药物机制，为荔枝核的进一步开发与临床应用及解决临床上肝癌分子靶向药物索拉非尼的耐药问题提供新思路及理论依据。

参 考 文 献

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（收稿日期：2023-02-13 修回日期：2023-03-15）

（编辑：王琳葵 潘明志）

基金项目：国家自然科学基金（81860654）；广西壮族自治区卫生健康委员会重点（培育）实验室建设项目（ZZH2020006）；广西硕士研究生创新项目（YCSW2022465）;广西壮族自治区卫生健康委员会自筹经费科研课题（Z20201334）

第一作者简介：黄景珠，女，在读硕士研究生，研究方向：慢性肝病的基础与临床研究。E-mail：2271636381@qq.com

通信作者：张国。E-mail：zhangguogx@hotmail.com

［本文引用格式］黄景珠，李福建，黄雪莲，等.荔枝核抗肝癌作用研究进展［J］.右江医学，2023，51（9）：769-773.