白背飞虱交配和产卵行为研究

杨　航 ，杨　洪， 金道超， 戴仁怀， 周　操

(1.贵州大学 昆虫研究所，贵州山地农业病虫害重点实验室，贵州 贵阳 550025；2. 贵州大学 烟草学院，贵州 贵阳 550025)



白背飞虱交配和产卵行为研究

杨航1，杨洪2 *， 金道超1， 戴仁怀1， 周操1

(1.贵州大学 昆虫研究所，贵州山地农业病虫害重点实验室，贵州 贵阳 550025；2. 贵州大学 烟草学院，贵州 贵阳 550025)

摘要：生殖行为是个体生物学的重要研究内容，本文对白背飞虱的交配、产卵等生殖行为进行了研究。结果表明：白背飞虱雌虫羽化昼夜节律高峰期在12∶00～14∶00，雄虫羽化高峰期比雌虫早，在10∶00～12∶00，交配昼夜节律高峰期在凌晨0∶00～2∶00和中午12∶00～14∶00，产卵昼夜节律高峰在12∶00～16∶00，雌雄成虫均可交配2次以上，雌虫多次交配后产卵量显著多于单次交配的雌虫，未经交配的雌虫也能产卵，但产卵量显著少于交配过的雌虫且所产卵不能孵化，表明白背飞虱不具有孤雌生殖现象。

关键词：白背飞虱；交配行为；产卵行为；孤雌生殖

白背飞虱Sogatellafurcifera(Horváth) (white backed planthopper, WBPH)在我国分布极为广泛，几乎遍及我国所有稻区，其成虫、若虫均刺吸水稻韧皮部汁液而造成水稻生长缓慢、分蘖延迟、瘪粒增加[1]。自上世纪70年代末，白背飞虱种群逐渐上升，严重发生的频次越来越多，给水稻生产造成严重的危害[2]，且白背飞虱在取食过程中传播病毒病，如近几年流行于南方稻区的南方水稻黑条矮缩病毒病(Southern rice black-streaked dwarf virus，SRBSDV)[3]。2009年，云南白背飞虱大爆发，彝良连续20多天单灯诱虫量多达数万甚至数十万头[4]。随后几年国内白背飞虱危害虽有所降低，但仍给水稻产量造成重大损失[5-7]。

生殖行为是昆虫生物学研究的重要内容，早期Ichikawa[8]对白背飞虱的求偶行为、交配持续时间等做过一些研究，并以录音回放的方式研究了白背飞虱对褐飞虱和灰飞虱求偶鸣声的反应。张建新等[9]对白背飞虱的雌雄虫羽化昼夜节律、交配次数等生殖行为做了研究，刘芹轩等[10]也研究了白背飞虱的雌雄虫交配次数、单雌产卵量等生物学特性，其余学者对白背飞虱的生殖行为研究多集中于产卵行为，且不同学者报道的白背飞虱产卵量差异较大[10-13]。虽然前人对白背飞虱的生殖行为做了一些研究，但仍存在一些不明确之处，本实验拟对白背飞虱羽化昼夜节律，交配、产卵昼夜节律，产卵部位、交配次数对产卵量的影响等进行研究，为明确白背飞虱的生殖生物学特性打下基础。

1材料和方法

1.1试验材料

1.1.1供试虫源

白背飞虱成虫于2013年采自贵阳市花溪区周边稻田，以未接触农药的水稻TN1饲养繁殖，饲养条件为温度25±2℃，相对湿度70±10%，光照L∶D=16∶8。以大小一致的5龄若虫为供试虫源。

1.1.2无虫稻苗培育

先将TN1水稻种子在室内催芽，发芽后移种至直径35 cm，深25 cm的塑料桶内，桶置于以100目纱网加工成的防虫网内，以保证水稻无虫侵害。对水稻定期浇水施肥，保证其水肥及营养均充足，将水稻培育至分蘖期待用。

1.1.3实验器材与条件

主要仪器：RXZ-380A型智能人工气候箱(4000 lux，宁波江南仪器厂)；解剖镜(江西凤凰光学仪器有限公司)；LED植物灯(深圳市联邦重科电子科技有限公司)；养虫笼(150 cm×150 cm×150 cm)，自制，外罩100目纱布制成的防虫网，正面设拉链以便浇水及取虫等操作；吸虫器(自制)；双通玻璃管(内径3 cm，长30 cm)。

实验条件：实验控制温度为(25±1)℃，相对湿度为70±5%，光周期为16L∶8D。

1.2白背飞虱交配和产卵行为研究

羽化昼夜节律观察：500头白背飞虱5龄若虫，于双通管内每管20头密度以分蘖期水稻饲养，每2 h统计一次羽化雌雄虫数并挑出成虫，雌雄虫单头单管饲养(备用)，连续收集3 d。

交配昼夜节律观察：白背飞虱羽化2 d后，雌雄虫配对100对，单对置于双通玻璃管内以带叶片的分蘖期水稻饲养，观察其交配行为，记录交配时间和交配时虫体所在寄主部位，连续观察3 d。

产卵昼夜节律观察：白背飞虱交配后取30对，单对饲养于通玻璃管内，每天更换新鲜苗并检查换出的苗是否有产卵痕，在雌虫开始产卵后第二天开始，每隔4 h换一次产卵苗(产卵苗带有叶鞘和叶片以观察产卵部位)，并解剖换出的苗,记录产卵量、产卵部位、产卵的雌虫头数，连续观察3 d。

下面以重庆万州500 kV长江大跨越工程为例，对比分析计算了6种大跨越导线方案，结果表明高强度耐热铝合金导线方案具有明显优势，为今后低海拔地区500 kV大跨越工程提供参考。

雌虫终身交配次数及每日产卵量观察：配对白背飞虱30对，交配一次后剔除雄虫，雌虫单虫单管饲养，每天更换供新鲜的无虫苗，并统计产卵量；另选30对雌雄虫分开单头单管饲养，每天凌晨24∶00至4∶00点将雌雄虫配对，记录此时段内雌雄虫交配次数(观察到雌雄虫结合超过10 s即为成功交配)。每天换新鲜苗，记录雌虫终身交配次数，统计每日产卵量。

雌虫孤雌生殖能力验证：收集白背飞虱5龄若虫100头单管饲养，羽化后单头单管饲养30头处女雌虫，以分蘖期无虫水稻苗做产卵介质，配对30对白背飞虱单对单管饲养作为对照，验证白背飞虱的孤雌生殖能力。

1.3数据统计与分析

实验所得数据以Microsoft Excel 2007进行整理，并对所得数据进行统计分析。

2结果与分析

2.1羽化昼夜节律

每2 h观察统计白背飞虱的羽化昼夜节律(图1)结果表明：白背飞虱500头5龄若虫自开始羽化起3 d内羽化273头，且全天均可羽化，以3 d内分时间段的观测值平均数绘图发现，雌雄虫均有一个羽化高峰期，雄虫羽化高峰期在10∶00～12∶00，各时间段之间羽化雄虫数量差异不显著；雌虫羽化高峰期在12∶00～14∶00，该时间段内羽化的雌虫数(平均6.33头)显著多于凌晨4∶00～6∶00羽化的雌虫数(平均1.67头)(P<0.05)，其余各时间段内羽化的雌虫数量差异不显著；雄虫比雌虫先羽化，但雌雄虫羽化总数差异不显著。

图1　白背飞虱羽化昼夜节律Fig.1　Circadian emergence rhythm of WBPH

2.2交配昼夜节律

对100对白背飞虱交配昼夜节律连续观察3 d(图2)表明：白背飞虱配对后交配率为88%，且昼夜均能交配，高峰期在凌晨0∶00～2∶00和中午12∶00～14∶00，凌晨0∶00～2∶00的交配虫数(平均8.5头)显著多于18∶00～20∶00的交配虫数(平均0.5头)，其余时间段之间交配虫数差异不显著；交配场所多在叶鞘，极少部分交配在叶片进行，且二者之间数量差异显著(P<0.05)。

图2　白背飞虱交配昼夜节律Fig.2　Circadian mating rhythm of WBPH

配对30对白背飞虱，在交配2 d后每4 h更换新鲜苗并统计产卵量、产卵雌虫数和产卵部位，结果(图3，图4)表明：白背飞虱产卵量和产卵雌虫数高峰均在12∶00～16∶00，且8∶00～12∶00和12∶00～16∶00的产卵量分别为300.33粒和557.67粒，均显著多于其余时间段内的产卵量；单雌产卵量昼夜节律高峰在8:00～12:00(平均50.06粒)，且该时间段内单雌产卵量显著多于其余时间段(P<0.05)。白背飞虱产卵部位大多在叶鞘上部近叶舌处，只有极少部分的卵被产在叶片中脉。

图3　白背飞虱产卵雌虫数和产卵量昼夜节律Fig.3　The circadian rhythm of WBPH on number offemales spawning and amount of eggs laid

图4　白背飞虱单雌产卵量昼夜节律Fig.4　Circadian fecundity rhythm per female of WBPH

2.4雌虫日产卵量

对白背飞虱交配一次和交配多次的雌虫进行逐日产卵量观察(表1，图5)，白背飞虱羽化后第4 d即可产卵，产卵前期为5 d左右，产卵期在10 d左右，每个产卵痕卵粒数量差异较大，一般为10粒左右，少数产卵痕卵粒数能达到几十粒。交配1次后的白背飞虱逐日产卵量呈单峰型，当雌虫进行再次交配后第二或第三天，每日产卵量明显增加。交配1次的雌虫产卵量显著少于交配多次的雌虫产卵量，交配多次的雌虫寿命比交配1次的雌虫寿命短。

表1　白背飞虱交配次数对成虫的影响

注：表中“*”表示同列数据比较差异显著。

图5　白背飞虱逐日产卵量Fig.5　Daily fecundity of WBPH

2.5雌虫孤雌生殖验证

对白背飞虱雌虫孤雌生殖能力验证发现(表2)：处女雌虫单头饲养的平均单雌产卵量显著少于配对饲养的平均单雌产卵量，且处女雌虫所产卵均未孵化；处女雌成虫寿命比配对后雌成虫寿命长，且差异显著。研究结果表明：白背飞虱不能进行孤雌生殖。

表2　交配对雌虫寿命和单雌产卵量的影响

3讨论

在早期，学者对飞虱科的交配行为做了一些研究，上世纪90年代有学者对飞虱交配研究进行整理：雄性比雌性早成熟，雌性性成熟之后周围聚集多个雄性个体导致雄性竞争，褐飞虱在性成熟后立即交配并产卵，有些雌虫会在交配后产下受精卵后再次交配，雄性能在一次交配后继续求偶行为[14]。雄虫羽化后24 h之内不交配[9]，雄虫一生可多次交配，以雌虫交配囊内精包数计数雌虫终身交配次数发现雌虫一生最多可交配3次[10]。但也有不同的研究结果，张建新[9]配对225对活力较强的白背飞虱成虫，只观察到93对有交配行为，交配率为41.33%，且雌虫一生只交配1次。其他学者对白背飞虱生殖行为的研究多集中于产卵行为，而白背飞虱的产卵行为，特别是产卵量受到诸多因素的影响，如温度、水稻品种及生育期均能明显影响白背飞虱产卵量[11]，水稻品种、饲养代数和氮肥水平对白背飞虱雌虫体的质量和产卵量均有着显著影响[15]，实验条件的差异，导致各研究中白背飞虱雌虫产卵量存在较大差异。

本研究中白背飞虱雄虫比雌虫羽化早，雄虫羽化高峰期也比雌虫早，这是雄虫进化出的一种生殖策略，推测为雄虫先羽化后主动寻找雌虫羽化场所而进行求偶。本实验中白背飞虱的交配率为88%，比前人报道的交配率高，可能是实验条件的差异导致。白背飞虱在凌晨的交配频率最大，交配场所多在叶鞘中部，与前人报道相似[9]。在本实验条件下白背飞虱雌虫可交配2次以上，交配1次后雌虫逐日产卵量呈单峰型，在日产卵量下降后雌虫能再次进行交配，交配后日产卵量会增加，此结果与早期学者的研究结果相同[14]，多次交配的雌虫产卵量显著多于单次交配的雌虫产卵量，表明多次交配有利于增加雌虫产卵量。本实验中白背飞虱的产卵部位多在叶鞘，极少部分在叶片中脉，这和一些报道结果相同，植株老化后，白背飞虱产卵器难以划破叶鞘，此时白背飞虱会选择叶片中脉等稍嫩的部位产卵。

张建新[9]研究认为白背飞虱有孤雌生殖现象，但文中没有对该实验的材料与方法进行详细描述。本实验中白背飞虱处女雌虫自5龄若虫即被单头单管饲养至死亡，能保证处女雌虫一生未经交配，且所用饲料均是室内所育的无虫苗，发现处女雌虫虽然能产卵，但是所产卵均不孵化，结果表明：白背飞虱不能进行孤雌生殖。

本文对白背飞虱的交配、产卵等生殖行为进行了研究，明确了白背飞虱室内种群的羽化、交配及产卵昼夜节律。本研究中白背飞虱雌虫一生可进行多次交配，且多次交配有利于增加雌虫产卵量，而未交配的雌虫也能产卵，但处女雌虫所产卵不能孵化，此结果是白背飞虱雌虫不能进行孤雌生殖的有力证据。相比已交配的雌虫，处女雌虫寿命显著较长，表明交配会对雌虫寿命产生消极影响。

白背飞虱是重要的迁飞性害虫，研究白背飞虱的交配和产卵行为对明确白背飞虱的生殖生物学有着重要意义。有学者报道白背飞虱卵的形成与交配无关，而与卵从卵巢小管排出体外有关[10]，白背飞虱未经交配的雌虫也能产卵，虽然很多昆虫未经交配也能产卵，但产下不孵化的卵对雌虫具有怎样的意义，目前尚不明确。白背飞虱雄虫在交配后是否有配后保护行为，雌雄虫多次交配之后对孵化率和成虫分别有怎样的影响，还需要进一步的研究。

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Study on the mating and oviposition behavior of Sogatellafurcifera(Horváth)[Hemiptera: Delphacidae]

YANGHang1,YANGHong2*,JINDao-chao1,DAIRen-huai1,ZHOUCao1

(1.InstituteofEntomology,GuizhouUniversity;ProvincialKeyLaboratoryforAgriculturalPestManagementofMountainousRegions,Guiyang,Guizhou550025,China; 2.CollegeofTabaccoScienceofGuizhouUniversity,Guiyang,Guizhou550025,China)

Abstract：Reproductive behavior is an important part of individual biology research. The mating and oviposition behavior of white backed plant hopper (WBPH) was studied on paper in laboratory conditions. Results showed that the peak of adult emergence for females was between 12:00～14:00; the peak of adult emergence for males was between 10:00～12:00, thus males emerged before females. The peak of circadian mating rhythm was between 0:00～2:00 and 12:00～14:00, respectively; the peak of circadian spawning rhythm is between 12:00～16:00. Both male and female could mate more than once. The fecundity of multiple mated females was significantly higher than single mated females. Virgin females could lay eggs, but the amount of eggs laid was significantly less than mated females. The eggs laid by virgin females could not hatch, indicating that WBPH has no phenomenon of parthenogenesis.

Key words：Sogatellafurcifera(Horváth); mating behavior; oviposition behavior; parthenogenesis

文章编号：1008-0457(2016)01-0014-04国际DOI编码：15958/j.cnki.sdnyswxb.2016.01.004

中图分类号：S435.1

文献标识码：A

*通讯作者：杨洪(1975-)，男，博士，教授，主要研究方向：昆虫生态学、害虫生物防治以及水稻害虫综合治理研究；E-mail：agr.hyang@gzu.edu.cn。

基金项目:贵州省农业科技攻关项目[黔科合NY字(2013)3006]; 国家自然科学基金项目(31560522); 贵州省农业科技攻关项目[黔科合NY字(2010)3064]; 贵州省研究生卓越人才计划项目[黔教研合ZYRC字(2013)010]。

收稿日期：2015-11-30；修回日期：2015-01-02