模拟酸雨对大豆田土壤N2O通量及植株和土壤氮含量的影响

张寒，胡正华，陈书涛，胡冰冰，盛露，孙银银

1. 南京信息工程大学气象灾害预报预警与评估协同创新中心//江苏省农业气象重点实验室，江苏 南京 210044；

2. 南京外国语学校，江苏 南京 210008；3. 中国科学院大气物理研究所大气边界层物理和大气化学国家重点实验室，北京 100029

模拟酸雨对大豆田土壤N2O通量及植株和土壤氮含量的影响

张寒1,3，胡正华1*，陈书涛1，胡冰冰2，盛露1，孙银银1

1. 南京信息工程大学气象灾害预报预警与评估协同创新中心//江苏省农业气象重点实验室，江苏 南京 210044；

2. 南京外国语学校，江苏 南京 210008；3. 中国科学院大气物理研究所大气边界层物理和大气化学国家重点实验室，北京 100029

氧化亚氮（N2O）是一种重要的温室气体，而农田生态系统是N2O的重要排放源。酸雨是中国重要的环境问题，然而少有研究关注酸雨对农田土壤N2O排放的影响。在大豆（Glycine max (Linn.) Merr.）生长季开展了2年的田间模拟酸雨试验，设置了pH值分别为6.7（对照，CK）、4.0（T1）、3.0（T2）和2.0（T3）的4个不同酸雨处理水平，采用静态箱-气相色谱法测定N2O排放通量，以研究模拟酸雨对大豆田土壤N2O排放通量及植株与土壤氮含量的影响。结果表明：与CK相比，酸雨没有改变土壤N2O排放的季节性规律，虽然整个大豆生长季土壤N2O平均通量并没有显著变化，但在第二年大豆鼓粒期，与CK相比，T1和T3处理使土壤N2O平均排放通量分别显著增加35.1%（P=0.020）和71.2%（P=0.000）。通过植株和土壤理化分析发现，酸雨处理显著降低了开花—结荚期大豆植株地下生物量，T1和T3处理的地下生物量分别下降了31.93%（P=0.039）和24.30%（P=0.027）。在分枝期、开花—结荚期和鼓粒期，各酸雨处理不同程度地降低了叶片可溶性蛋白质含量；在开花—结荚期，酸雨各处理均降低了叶片全氮和硝态氮含量。酸雨处理没有显著改变土壤有机碳及全氮含量，但在分枝期和开花—结荚期，酸雨处理显著减少了土壤硝态氮含量。

酸雨；土壤；N2O排放；氮含量；大豆

酸雨是威胁世界环境的首要问题之一，引起了各国科学家的广泛关注（Menz et al.，2004）。二氧化硫（SO2）和氮氧化合物（NOx）是形成酸雨的重要前体物，主要来源于化石燃料的燃烧（Driscoll et al.，2001）。随着经济的发展和人口的激增，中国南方地区成为了继欧洲和北美之后的第三大酸沉降区（Menz et al.，2004），且有不断发展的趋势（Xie et al.，2009；Tang et al.，2010；Zhang et al.，2012）。据报道，中国酸雨区面积约占国土面积的40%，特别是在经济高速发展地区尤为严重，如长江流域（Lv et al.，2014）。

氧化亚氮（N2O）不仅是一种重要的长效温室气体，还能参与多种光化学反应，对臭氧层有严重的破坏作用（Ravishankara et al.，2009；IPCC，2013）。农田生态系统是N2O的重要排放源，其排放量估计为4.1（1.7~4.8）Tg·a-1（以N计），约占全球人为排放源的60%（Ciais et al.，2013）。通常认为，农田N2O主要来源于土壤中微生物参与下的硝化和反硝化作用（Firestone et al.，1989），因此任何影响微生物群落功能的因素都能影响土壤N2O的排放，其释放通量受到水热条件（Ruser et al.，2006；Liu et al.，2007）、土壤性状（黄耀等，2002）、管理方式（Snyder et al.，2009；Trost et al.，2013）、作物类型（Metay et al.，2007；Oorts et al.，2007）等因素的综合影响。

酸雨对生态系统的影响已经成为人们越来越关注的环境问题。对于农田生态系统，以往的研究多关注酸雨对作物品质、产量及氮硫代谢等的影响（Smith et al.，1991；梁永超等，1999；郑有飞等，2008a；卞雅姣等，2013；吴晓静等，2016)，但研究结果不尽一致。有研究显示酸雨的酸度胁迫效应改变了植物内部的酸碱平衡，对作物有负面的影响，如伤害植物叶片、降低叶绿素含量、抑制植物的光合作用及物质合成（麦博儒等，2008；Chen et al.，2013）；但同时也有研究表明酸雨处理显著增加了作物的生物量、株高、叶片面积，叶片中氮和硫的浓度等，原因可能是酸雨中SO42-和NO3-具有肥效作用（Dixon et al.，1995；郑有飞等，2008b；梁晓琴等，2013)。此外，酸雨对生态系统的影响还表现在如土壤酸化（Liao et al.，2007）、土壤微生物群落功能衰退（Lv et al.，2014）、土壤酶活性降低（Jagels et al.，2002；Singh et al.，2004）等，并通过土壤和植物叶片的养分淋失影响生态系统的碳氮循环，妨碍有机质的分解，破坏氮素固定过程等（Turner et al.，1990；Wright et al.，1990；Zhang et al.，2007；Lovett et al.，2009；Ling et al.，2010），因此，酸雨很可能对农田土壤N2O排放造成显著影响。有研究表明，土壤pH的降低会提高硝化作用中N2O/NO3-和反硝化作用中N2O/N2的比值（Morkved et al.，2007；Cuhel et al.，2011；Zhang et al.，2011），从而可能导致N2O排放的升高。Cai et al.（2012）通过对中国亚热带湿润地区多地点的田间观测表明大气SO2沉降导致的土壤酸化可能是刺激土壤N2O排放的原因之一。农田土壤是N2O的重要排放源，在全球温室气体收支中占有重要地位，然而目前关于酸雨对农田N2O排放影响的研究仍较少。

在全球酸雨日益严重的形势下，有关农田温室气体的研究如果不考虑酸雨的影响，将会影响到农田温室气体收支的精确评价。然而，目前尚不清楚酸雨对农田N2O排放通量的影响程度。本研究采用静态箱-气相色谱法对不同酸雨强度处理的农田土壤N2O排放通量进行观测，并分析了植株氮代谢指标和土壤产N2O底物的指标，以期为客观评价酸雨的生态效应，估测酸雨对农田生态系统温室气体排放的影响程度提供基础性科学资料。

1 材料与方法

1.1 试验地点与田间管理

田间试验于2010年和2011年大豆（Glycine max (Linn.) Merr.）生长季在南京信息工程大学农业气象与生态试验站（32.16°N，118.86°E）进行。该区多年平均气温为15.6 ℃，多年平均降水量为1100 mm。农田土壤为潴育型水稻土（灰马肝土属），质地为壤质黏土，耕层土壤黏粒含量为26.1%，土壤pH（H2O）值为6.15，有机碳和全氮的含量分别为18.91 g·kg-1和0.65 g·kg-1。供试大豆品种为8月白，主要生育期及田间管理见表1。

1.2 实验设计

2001—2006年，研究区酸雨年平均pH值分别为5.1、5.2、4.9、4.9、5.0、5.0， 6年pH均值为5.0，平均H+载荷为1×10-2mol·m-2·a-1（张新明等，2006）。据此，设置本试验的模拟酸雨pH水平：6.7（CK，对照，去离子水）、4.0（T1）、3.0（T2）、2.0（T3），共4种处理。采用随机区组试验，设3个试验区组，每个区组随机设置4个试验小区（共计12个试验小区，每个试验小区1 m2）。各小区间隔1 m并在小区之间挖约40 cm深的沟，防止处理间互相影响。试验小区随机分布，见图1。

图1 田间试验小区设计Fig. 1 Field plot design

根据中国是硫酸型酸雨并向硫酸型-硝酸型转变的特征（郑有飞等，2007；张新民等，2010）配制酸雨，用H2SO4和HNO3配制SO42-与NO3-摩尔比为4.5∶1的酸雨母液，然后用适量母液与去离子水配制成所需pH值酸雨。喷淋水量参考南京1970—2000年30 a的月平均降水量（郑有飞等，2007），从作物出苗开始至收获结束，频率为每两周1次，每次每个试验小区喷施1.25 L酸液（相当于1.25 mm降水量），用喷壶缓慢均匀喷施。

1.3 气体采集与分析

采用静态箱-气相色谱法分析N2O通量。采样底座为无底盆钵（高10 cm，内径22 cm），底座上沿有1.5 cm深的凹槽，用于采样时注水与采样箱密封。采样箱为1 m高的PVC圆柱，外侧包一层海绵并用铝箔覆盖，以减小因太阳辐射而引起的箱内温度变化。采样时将采样箱套在底座上，连接好带三通阀的塑料针筒和温度计。分别于关箱后的0、10、20 min，抽推针筒数次以混合箱内气体并采集气样，每次60 mL。记录箱内气温和土壤温湿度。每周采样1次，于8:00—10:00完成。

表1 大豆主要生育期和肥料管理Table 1 Main growth stages of soybean and fertilization schedules

用Agilent-6890N气相色谱仪检测气样中N2O的混合比。通过对每组3个样品（于0、10、20 min采集）的N2O混合比与相对应的采样间隔时间（0、10、20 min）进行线性回归，求得N2O的排放速率。再根据大气压、气温、普适气体常数、采样箱的有效高度、N2O分子量等，求得单位面积的排放量，即排放通量。气相色谱仪配置、温度等分析条件以及通量计算方法等参照文献（Wang et al.， 2003）。

1.4 植物与土壤指标的测定

在每个小区 选择长势均匀 的植株，带土整 株取回，洗 净，105 ℃杀 青1 h，分地上部分和根系，80 ℃烘干至恒重，测定植株生物量。土壤全氮采用全自动凯氏定氮仪（Kjeltec2300，FOSS，瑞典）测定（李宇庆等，2006）；FOSS流动 注射分析仪（FIAstar5000，FOSS，瑞典）测定土壤硝态氮含量；外加热KCrO4氧化法测定土壤总有机碳（鲍士旦，2000）。植物叶片可溶性蛋白质和硝酸还原酶分别采用考马斯 亮蓝-染色法测定和磺胺比 色法（活体法）测定。

1.5 统计方法

实验数据在Excel 2010中进行计算，采用SPSS 17.0（SPSS Inc.，Chicago，USA）统计软件进行显著性检验及相关性分析。

2 结果与分析

2.1 酸雨对N2O排放季节性变化的影响

图2所示为土壤N2O排放通量季节性变化，CK与T1、T2、T3处理变化规律大致相同，模拟酸雨没有改变土壤N2O季节性排放规律。土壤N2O通量没有大幅度的起伏。2010年（图2a）土壤N2O排放通量为12.92~38.22 μg·m-2·h-1，2011年（图2b）为7.83~27.68 μg·m-2·h-1，2010年的土壤N2O排放通量比2011年的略高。

2.2 酸雨对N2O平均排放通量的影响

表2所示为模拟酸雨处理下土壤N2O平均排放通量。2010年，与CK相比，分枝期、开花期、结荚期和鼓粒期，T1、T2、T3处理都没有显著改变土壤N2O平均排放通量。从整个生育期来看，3种不同酸度的酸雨处理均没有改变土壤N2O平均排放通量。

图2 模拟酸雨对N2O排放通量的影响Fig. 2 Effects of simulated acid rain on N2O emissions fluxes from soil

表2 模拟酸雨对土壤N2O各生育期平均排放通量的影响Table 2 Effect of simulated acid rain on average N2O emission fluxes from soil during different growth stages μg·m-2·h-1

2011年，与CK相比，三叶期、分枝期、开花期和结荚期，T1、T2、T3处理也都没有显著改变土壤N2O平均排放通量。鼓粒期，T1处理使土壤N2O平均排放通量显著增加35.1%（P=0.020），T3处理使土壤N2O平均排放通量显著增加了71.2%（P=0.000）。从整个生育期平均值来看，T1、T2、T3处理与CK相比没有显著变化。

2.3 酸雨对生物量和植株氮代谢的影响

2.3.1 酸雨对生物量的影响

2011年大豆植株生物量见表3。分枝期，与CK相比，T1、T2、T3处理的地上、地下和总生物量都没有显著性差异。开花—结荚期，T1处理的植株地下生物量和总生物量分别减少了31.93%和34.51%（P=0.039、0.043）；T3处理的植株地下和总生物量分别减少了24.30%和36.36%（P=0.027、0.035）。鼓粒期，T1处理地上、地下和总生物量分别下降了31.85%、25.77%和31.27%（P=0.174、0.071、0.074），但差异不明显；T2处理地上、地下和总生物量分别减少了21.39%、18.85%和21.15%（P=0.307、0.200、0.203），差异不明显；T3处理地上、地下和总生物量分别降低了27.50%、12.41%和26.05%（P=0.493、0.110、0.126），但都没有达到显著差异。

表3 模拟酸雨对大豆生物量的影响Table 3 Effects of simulated acid rain on biomass of soybean g·m2

2.3.2 酸雨对植株氮代谢的影响

从表4可知，开花—结荚期，与CK相比，T1、T2、T3的叶片全氮含量分别显著减少了10.73%、22.31%和14.98%（P<0.01）；叶片硝态氮含量T1没有显著变化，T2、T3的分别显著减少了9.01%和16.8%（P<0.01）。鼓粒期与开花—结荚期不同，T3的叶片全氮含量减少了2.75%，而T1和T2却分别增加了6.06%和5.22%（P<0.01）；T1的叶片硝态氮含量增加了6.43%（P<0.01），但T2和T3的硝态氮没有显著变化。

与CK相比，在分枝期、开花—结荚期和鼓粒期，T1、T2、T3处理的叶片硝酸还原酶活性都没有显著性变化。与CK相比，在分枝期，T1、T2、T3的可溶性蛋白质含量分别减少了29.19%、32.62%、35.02%，差异均达极显著水平（P<0.01）；开花—结荚期，T1的可溶性蛋白质含量显著减少了27.52%（P<0.01），T2和T3的分别减少了24.57%和19.50%（P<0.05）；在鼓粒期，各处理的叶片可溶性蛋白质含量没有显著性差异。

表4 模拟酸雨对大豆叶片相关氮代谢指标的影响Table 4 Effects of simulated acid rain on items related to nitrogen metabolism of soybean leaves

2.4 酸雨对土壤相关指标的影响

如表5所示，与CK相比，在分枝期，T1、T3处理的土壤有机碳含量变化不显著（P=0.925、0.494），T2的土壤有机碳含量降低了19.79%（P<0.05）；在开花—结荚期和鼓粒期，T1、T2和T3处理对土壤有机碳影响不显著。在3个生育期阶段，不同处理与CK相比，对土壤全氮含量的影响不显著。与CK相比，在分枝期，T1、T2的土壤硝态氮含量分别减少了14.41%和8.00%（P<0.01）；在开花—结荚期，T1、T2和T3处理的土壤硝态氮含量分别降低了6.22%、7.37%和7.33%（P<0.01）；在鼓粒期，T2处理使土壤硝态氮含量增加了10.64%（P<0.01）。

表5 模拟酸雨对土壤相关指标的影响Table 5 Effects of simulated acid rain on soil items related to N2O emission

3 讨论

3.1 酸雨对土壤N2O排放的影响

土壤pH是影响硝化-反硝化作用的重要变量，其可进一步影响N2O的排放。土壤酸化往往会使得硝化作用所产生的N2O与NO3-之比升高。Morkved et al.（2007）发现硝化作用所产生的N2O与NO3-之比在土壤pH为4.2时为1.4%，在土壤pH为4.1时达到7.6%。反硝化作用所产生的N2O的产量比同样会在酸性土壤中得到提高（Šimek et al.，2002）。Nägele et al.（1990）在对所收集的云杉Picea asperata林土壤进行室内试验时观察到降低土壤pH会降低土壤反硝化速率，却增加了N2O的排放速率，这说明酸度胁迫抑制了微生物活性，却提高了N2O产量。Cai et al.（2012）进一步研究发现SO4-可能抑制了反硝化作用中最后一步N2O还原成N2的过程，致使反硝化作用中N2O的升高。本研究通过2年试验发现，不同酸度酸雨处理对大豆整个生育期的N2O平均排放通量影响不显著，但值得注意的是，第二年大豆鼓粒期酸雨处理（T1、T3）的N2O平均排放通量显著高于对照（CK）排放。其原因可能在于，土壤是一个巨大的缓冲体系，对酸性物质的输入具有较强的缓冲作用，因此短期的模拟酸雨处理并不能显著影响土壤N2O的排放，但较长期的酸雨胁迫使得土壤有提高N2O排放的趋势。封克等（2004）研究指出，酸性条件可以提高总还原气体中N2O的比例，但就N2O产生速率的绝对值来说，近中性条件是最为有利的，因此可以认为酸雨胁迫下土壤N2O的排放量最终取决于两者的相对强弱。本研究中，在第二年大豆鼓粒期，T2处理也表现出N2O排放升高的趋势，但没有达到显著水平，可能是在这一酸度（pH=3.0）下土壤产N2O比例升高与产生速率绝对值相平衡的结果。另外，酸雨胁迫对土壤N2O排放的影响与土壤本身的理化性质如土壤pH、质地、有机碳氮等有关。Cai et al.（2012）的研究指出SO2沉降（迅速转变成SO4-）刺激土壤N2O排放的效应会因土壤类型及环境条件的不同而不同，如在中国北部平原的土壤（pH>7.5）中就很难观测到这种效应。

3.2 酸雨对植株和土壤理化性质的影响

叶片硝酸还原酶是植物氮素同化过程中的关键酶（Solomonson et al.，1977），常用其活性表示氮代谢的强弱。齐泽民等（2001）的研究发现，酸雨处理抑制了杜仲叶片中的硝酸还原酶活性，降低了可溶性蛋白质和总氮含量。然而，也有研究显示出不同的结果，吴晓静等（2016）发现酸雨处理提高了“扬麦16”旗叶中的硝酸还原酶活性并提高了籽粒中蛋白质及组分含量，并指出酸雨处理会因作物品种的不同而产生不同的影响。本研究发现，在大豆生长的各时期，不同酸度酸雨处理均没有显著改变大豆叶片中硝酸还原酶活性，在大豆植株开花—结荚期，随pH的降低叶片可溶性蛋白质和总氮含量降低并且明显降低了大豆植株的地下生物量，这说明酸雨对大豆的氮代谢活动影响不明显，可能是因为酸雨在对作物进行酸度胁迫的同时，因其中含有的氮硫元素等具有一定的肥效，在某种程度上对植物有着营养效应进而影响其氮代谢过程。酸雨胁迫对作物的生长产生了一定的抑制作用致使大豆植株的地下生物量显著减少，而可溶性蛋白质、总氮含量的降低可能与酸胁迫下蛋白质的水解加剧以及含氮化合物的淋失有关。

酸雨对农田生态系统的另一个重要影响主要表现在使土壤中作物生长所需的营养元素淋失，导致土壤肥力下降（高太忠等，2004）。本研究中，酸雨处理使分枝期、开花—结荚期的土壤NO3-含量降低，与前人研究结果基本一致。但是，在大豆生长季后期（鼓粒期），不同酸度酸雨处理下的NO3-含量表现出不同程度的升高，其中T2处理显著升高（P<0.05），原因可能是酸度胁迫的累积效应使得以NO3-为底物的微生物活性下降，同时植物根系对硝态氮的吸收也受到抑制所致。土壤全氮、有机碳含量相对比较稳定，本研究中土壤全氮、有机碳等在大豆生长各生育期基本无明显变化，仅在分枝期，T2处理土壤有机碳含量略有降低。在以往的研究中，虽有报道称酸性淋入液会使土壤有机质轻微下降（刘洪杰，1991），但多数报道称短期的模拟酸雨处理对土壤有机碳无显著影响（吴建平等，2015）。

4 结论

（1）2年的模拟酸雨试验表明酸雨处理没有改变土壤N2O排放通量的季节性变化规律，整个生长季土壤N2O平均排放通量也没有显著变化，但在第二年大豆鼓粒期，酸雨处理显著增加了土壤N2O排放通量，表明长期酸雨胁迫会增加大豆田土壤N2O排放。

（2）在开花—结荚期，酸雨处理明显降低了大豆植株地下生物量。在分枝期、开花—结荚期和鼓粒期，酸雨处理都降低了叶片可溶性蛋白质含量；在开花—结荚期，酸雨处理降低了叶片全氮和硝态氮含量。

（3）2年的模拟酸雨试验发现，酸雨处理没有显著改变大豆田土壤有机碳含量，但在分枝期和开花—结荚期，土壤硝态氮有明显的减少趋势。

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ZHANG Han, HU Zhenghua, CHEN Shutao, HU Bingbing, SHENG Lu, SUN Yinyin. 2017.

Effects of Simulated Acid Rain on Soil N2O Emissions and Nitrogen Contents of Plant and Soil in Soybean Farmland

ZHANG Han1,3, HU Zhenghua1*, CHEN Shutao1, HU Bingbing2, SHENG Lu1, SUN Yinyin1
1. Collaborative Innovation Center on Forecast and Evaluation of Meteorological Disasters//Jiangsu Key Laboratory of Agricultural Meteorology, Nanjing University of Information Science & Technology, Nanjing 210044, China;
2. Nanjing Foreign Language School, Nanjing 210008, China; 3. State Key Laboratory of Atmospheric Boundary Layer Physics and Atmospheric Chemistry, Institute of Atmospheric Physics, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100029, China

Nitrous oxide (N2O) is a typical greenhouse gases and agroecosystem is a significant source of N2O emission. Acid rain is an important environmental issue in China, but few studies have focused on its impact on soil N2O emission in agricultural ecosystem. To investigate the effects of acid rain on soil N2O emission fluxes and the nitrogen content of plant and soil.,field experiments with simulated acid rain were conducted in the soybean (Glycine max (Linn.) Merr.) farmland for two growing seasons. Four experimental treatments were set up, including the control (CK, pH=6.7), pH=4.0 (T1), pH=3.0 (T2), and pH=2.0 (T3). The N2O emission fluxes were measured by the static chamber-gas chromatography method. Results showed that simulated acid rain did not change the seasonal variation pattern of N2O emission fluxes from soil. Although no significant impact of simulated acid rain on the average flux of N2O was observed during the whole soybean-growing season, the average N2O flux under T1and T3treatments during grain-filling period of the second year was increased by 35.1% (P=0.020) and 71.2% (P=0.000) than CK, respectively. Compared with CK, T1and T3treatments significantly reduced the root biomass by 31.93% (P=0.039) and 24.30% (P=0.02) in the flowering-podding stage. Acid rain treatments reduced the soluble protein content of leaves in the branching, flowering-podding, and grain-filling stages, and decreased the contents of total nitrogen and nitrate nitrogen in leaves during the flowering-podding stage. Acid rain treatments did not significantly change the contents of organic carbon and total nitrogen in soil, while, it significantly reduced the nitrate nitrogen content of soil in the branching and flowering-podding stages.

acid rain; soil; N2O emission; nitrogen content; soybean

10.16258/j.cnki.1674-5906.2017.04.007

X144; S153

A

1674-5906（2017）04-0590-07

张寒, 胡正华, 陈书涛, 胡冰冰, 盛露, 孙银银. 2017. 模拟酸雨对大豆田土壤N2O通量及植株和土壤氮含量的影响[J]. 生态环境学报, 26(4): 590-596.

国家自然科学基金项目（41375006）；江苏省“六大人才高峰”项目（2014-NY-015）；江苏省高校“青蓝工程”项目（2014）；江苏省农业气象重点实验室开放课题（KYQ1302）

张寒（1986年生），男，博士研究生，主要研究方向为地气碳氮交换与全球变化。E-mail: han_zhang@foxmail.com

*通信作者。胡正华，E-mail: zhhu@nuist.edu.cn

2016-11-22

Ecology and Environmental Sciences E-mail: editor@jeesci.com