长期施肥对水稻根系有机酸分泌和土壤有机碳组分的影响①

关 强，蒲瑶瑶，张 欣，王媛媛，李大明，李辉信，胡 锋，焦加国*，管晓进



长期施肥对水稻根系有机酸分泌和土壤有机碳组分的影响①

关 强1，蒲瑶瑶1，张 欣1，王媛媛1，李大明2，李辉信1，胡 锋1，焦加国1*，管晓进3*

(1南京农业大学资源与环境科学学院/江苏省有机固体废弃物资源化协同创新中心，南京 210095；2江西省红壤研究所，南昌 331717；3 环境保护部南京环境科学研究所，南京 210042)

本研究以江西省红壤研究所水稻土长期定位试验田（始于1981年）为对象，分析了不施肥（CK）、单施化肥（NPK）、有机无机配施（NPKM）3种施肥措施对水稻根系有机酸分泌速率及土壤有机碳组分的影响。结果表明：NPK和NPKM处理水稻根系分泌有机酸总量均显著高于CK处理(<0.05，下同)，其中NPKM处理最高，提高了54.78%；相对于CK处理，NPK处理水稻根系酒石酸分泌速率显著增加，提高了82.63%，NPKM处理的草酸与苹果酸分泌速率显著增加，分别增加了69.93%、110.98%，而NPK和NPKM处理的柠檬酸分泌速率分别降低了36.57% 与40.57%。与CK处理相比，NPKM处理土壤有机碳、颗粒有机碳、微生物生物量碳与可溶性有机碳均显著增加，而NPK处理却无显著变化；可溶性有机碳结构的进一步分析表明，NPKM处理促进了可溶性有机碳中类胡敏酸和类富里酸物质的累积，在可溶性有机碳中所占比例分别为31%、44%，NPK处理可溶性有机碳结构无明显变化；CK和NPK处理中可溶性有机碳的有机物来源主要是植物与微生物的混合源，而NPKM处理主要是微生物代谢所分泌的产物。

长期施肥；红壤性水稻土；有机酸；有机碳组分；可溶性有机碳

我国红壤主要分布于南方地区，其面积达到5.7× 105km2，该地区资源丰富复种指数较高，农业生产潜力巨大，而水稻是红壤地区最主要的种植作物[1-2]。在农业耕作中大量施用化学肥料虽增加了水稻产量，却导致土壤板结、酸化等问题[3-4]。而在农业耕作中有机肥的施用能显著提高土壤有机碳含量，改善土壤有机碳结构，使得我国农业健康持续地发展[5-6]。

不同施肥措施对土壤有机碳的影响存在显著差异，相对于施用化肥，长期施用有机肥土壤有机碳含量升高的同时有机碳活性也随之升高[7]，使得土壤有机碳更易被植物与土壤微生物吸收利用。其中土壤可溶性有机碳受施肥措施影响较强烈，虽然可溶性有机碳相对于总有机碳含量极低，却是土壤有机碳中最为活跃与重要的组分，即可为土壤微生物生长提供充足的能源，又是各微生物进行物质传递最直接的媒介[8-9]。

根系分泌物是植物通过根系释放到土壤中有机物的总称，占植物体通过光合作用固定碳的40% ~ 60%。根系分泌中的有机酸，作为三羧酸循环的中间产物，是土壤低分子量有机酸的主要来源[10]。有研究表明，有机酸进入土壤中刺激根际区域微生物与酶活性，增加根际区域养分含量，促进植物根系对土壤养分吸收[11-12]。同时其进入土壤中破坏土壤矿物相结构，降低矿物对土壤有机碳的保护，促进土壤有机碳转化[13]。

本研究选取江西红壤所水稻长期定位试验田，调查分析不施肥、施用氮磷钾肥、施用氮磷钾肥+有机肥处理水稻根系有机酸分泌与土壤有机碳组成，以研究不同施肥措施对水稻根系分泌有机酸与各组分有机碳的影响。

1 材料与方法

1.1 试验区与试验设计

试验地位于江西红壤研究所，地理坐标为116°20′24″ E、28°15′30″ N，供试土壤为第四纪红黏土发育的水稻土。施用化肥定位试验始于1981年，实行“稻-稻-冬闲”耕作制。本研究选取其中3个施肥处理，分别为：①不施用肥料(CK)；②单施氮磷钾化肥(NPK)：每季施用N 90 kg/hm2，P2O545 kg/hm2，K2O 75 kg/hm2；③有机无机肥配施(NPKM)：在单施氮磷钾化肥的基础上，早稻施用紫云英，晚稻施用猪粪，各22 500 kg/hm2。

各处理小区面积为46.7 m2，设置3个重复。施肥过程中磷肥(含P2O5125 g/kg)与有机肥作为基肥施用，尿素(含N 460 g/kg)与钾肥(含K2O 600 g/kg)分别在水稻返青后与分蘖盛期分两次追施。试验地气候与试验前耕层土壤基本理化性质等信息见文献[14]。

1.2 土壤样品采集与根系分泌物的收集

1.2.1 土壤样品的采集 于2015年6月上旬采集红壤性水稻土耕层(0 ~ 20 cm)土壤，各小区采用S形采样并分别混匀，剔除较大的植物残体与石块等。部分土样立即过筛(10目)，测定微生物生物量碳与可溶性有机碳。其余土样室内通风阴干，过100目筛，测定土壤有机碳与颗粒有机碳。

1.2.2 根系分泌物的采集 同一时间采集水稻植株(抽穗期)样品，各小区随机采集5株水稻植株并保持根系完整，用蒸馏水洗去水稻根系表面吸附的物质，置于500 ml烧杯中，保持根部避光，光照培养4 h，收集溶液，用真空旋转蒸发仪37℃浓缩定容至25 ml，用于有机酸含量测定。

1.3 测定方法

采用高效液相色谱(Agilent 1100)测定有机酸包括草酸、酒石酸、苹果酸、柠檬酸、乙酸、反丁烯二酸的含量，具体测定条件参照谢明吉等[15]的方法。土壤有机碳与微生物生物量碳采用常规分析方法测定[16]。土壤颗粒有机碳与矿物结合有机碳的测定参照Cambardella和Elliott[17]的方法。可溶性有机碳采用超纯水按水土比5∶1浸提，震荡120 min，TOC分析仪(Elementar Vario EL III)测定[18]。可溶性有机碳三维荧光参照Chen等[19]采用荧光光度计(Varian Eclipse)测定。

三维荧光光谱可分成5个连续的区域：类酪氨酸蛋白质区(区域I，Ex/Em：220 ~ 250/280 ~ 330 nm)、类色氨酸蛋白质区(区域II，Ex/Em：220 ~ 250/330 ~ 380 nm)、类富里酸区(区域III，Ex/Em：220 ~ 250/ 380 ~480 nm)、类溶解性微生物代谢产物区(区域IV，Ex/Em：250 ~ 360/280 ~ 380 nm)、类胡敏酸区(区域V，Ex/Em：250 ~ 420/380 ~ 520 nm)[19-21]。通过计算各区域积分体积，然后对各积分体积进行标准化后计算各区域标准积分体积所占比例。三维荧光光谱中各区域物质荧光强度用硫酸奎宁进行标准化计算相对荧光强度(QSU)[22]。将0.05 mol/L的硫酸溶液溶解10 μg/L硫酸奎宁在Ex/Em=350/455 nm处的荧光强度定义为10 QSU。

1.4 数据处理

试验结果采用Microsoft Excel 2013以及IBM SPSS Statistic 22进行方差分析，采用Sigmaplot 12.0作图。

2 结果与讨论

2.1 长期不同施肥对水稻植株生物量及根系分泌有机酸的影响

长期不同施肥处理水稻生物量与各部位生物量均表现为NPKM>NPK>CK。相对CK处理，NPK处理单株水稻生物量与地上部生物量显著增加，分别增加50.86%、68.06%，NPKM处理单株水稻总生物量与地上、地下生物量均显著增加，分别增加102.26%、123.02%、73.34%。长期不同施肥对水稻根系有机酸分泌速率的影响如表1所示，水稻根系分泌有机酸组成以草酸、酒石酸、柠檬酸、苹果酸和乙酸为主，其中草酸分泌速率最高，这与先前报道的结果一致[23-24]。相对CK处理，NPK与NPKM处理水稻根系分泌有机酸总量显著增加，并以NPKM处理最高。NPK处理水稻根系酒石酸、反丁烯二酸分泌速率显著增加，NPKM处理水稻根系草酸、苹果酸分泌速率显著增加，而NPK和NPKM处理的柠檬酸分泌速率均显著降低。

表1 长期施肥对水稻植株生物量及根系有机酸分泌速率的影响

注： 同行不同小写字母表示处理间差异在<0.05水平显著。

有研究表明，在缺乏营养元素或不施肥条件下水稻根系分泌有机酸总量会降低[25-26]，本试验也得到了相同的结果。NPKM处理水稻根系分泌有机酸总量最高，说明有机物的施用有利于水稻根系有机酸的分泌[25]。水稻根系总有机酸分泌速率的增加与植物生物量的增加和根系活力的提高密切相关，施用适量的化肥或有机肥可提高植物生物量和水稻根系活力[27-28]。对于各有机酸分泌速率，有研究发现施肥可增加根系分泌草酸、酒石酸、苹果酸与反丁烯二酸分泌速率[25]，本试验研究结果与其基本一致。相比CK处理，NPK和NPKM处理柠檬酸分泌速率显著降低，分别降低了36.6% 与40.6%，而在常二华等[26]的研究中，缺磷条件下水稻根系分泌草酸、酒石酸与柠檬酸增加，与本试验结果不同，这可能与施肥差异有关。本试验中CK处理土壤磷含量较低，而柠檬酸对土壤磷素有持续活化作用[29]，因此水稻根系分泌柠檬酸速率增加刺激土壤磷的活化，促进水稻生长。

2.2 长期不同施肥对土壤有机碳组分的影响

2.2.1 长期不同施肥对土壤有机碳组分的影响 颗粒有机碳(POC)主要以土壤中新鲜的动植物残体与腐化的有机物之间过渡的有机碳的形态存在，易被微生物分解利用，可表征土壤易被利用有机碳的量[17,30-31]；矿物结合有机碳(MOC)主要是土壤中被吸附保护的有机碳，不易被微生物分解利用，可间接表示土壤有机碳被利用的难易程度[17,32-33]。土壤中颗粒有机碳与矿物结合有机碳的比值(POC/MOC)可反映土壤有机碳的稳定程度，POC/MOC值越大说明土壤有机碳活性较高、易矿化，反之则说明有机碳越稳定[34]；微生物生物量碳(MBC)主要存在于土壤微生物体内，属于较为活跃且易变化的有机碳[35]；可溶性有机碳(DOC)是土壤有机碳中最活跃的组分，主要来源于有机碳分解、植物根系分泌、微生物的代谢与凋落，极易被微生物吸收利用[8,36]。

长期不同施肥对水稻土各组分土壤有机碳的影响见表2。相较CK处理，NPKM处理SOC、POC、POC/MOC、MBC与DOC均显著提高，分别增加23.2%、59.9%、39.6%、75.2% 与42.8%，而MOC变化不显著，而NPK处理的各有机碳组分含量虽略有升高但无显著差异。总体来说，NPKM处理能显著增加SOC含量，而NPK处理却无显著增加。许多研究表明有机无机配施相对于单施化肥能促进SOC的累积及POC的增加[37-38]。陈小云等[7]研究发现，在施用化肥的基础上增施有机肥增加了水稻土中活性有机碳的含量；孙凤霞等人[39]的研究发现，有机肥的施入能大幅增加土壤微生物的活性，从而促进土壤有机碳的活化。NPKM处理显著增加MBC含量，因为施用有机肥显著改善土壤环境使其更适宜微生物生长，并为微生物生长繁殖供给了充足的碳源，使MBC含量显著增加[15,35]。有研究表明，有机无机配施处理土壤有机碳在微生物和养分的共同作用下加速分解，释放出大量的活性有机碳，同时土壤微生物活性的提高促进细胞代谢与凋落，从而增加了DOC的含量[20,40]。

表2 长期施肥对土壤有机碳组分的影响

注： 表中SOC表示土壤有机碳，POC表示颗粒有机碳，MOC表示矿物结合有机碳，MBC表示微生物生物量碳，DOC表示可溶性有机碳；同列不同小写字母表示处理间差异在<0.05水平显著。

2.2.2 长期不同施肥对土壤可溶性有机碳组成的影响 1) 长期不同施肥对土壤可溶性有机碳三维荧光图谱特征的影响。三维荧光(EEM)光谱可通过同时改变激发波长与发射波长获取相关物质所有的荧光特征，是一种快速、灵敏、受化学药品影响小的检测技术，可用于研究土壤可溶性有机碳的物理化学特征[41]。长期不同施肥处理土壤可溶性有机碳三维荧光光谱如图1所示，与CK、NPK处理相比，NPKM处理的三维荧光图谱特征发生变化显著，仅能发现类富里酸(C)与类胡敏酸(D)2个荧光峰，其中类胡敏酸(D)峰沿着发射波长轴偏移，CK与NPK处理的三维荧光图谱特征基本一致，均能发现类蛋白质(A)、类溶解性微生物代谢产物(B)、类富里酸(C)与类胡敏酸(D)4个荧光峰，NPK处理各荧光峰位置均未发生显著变化。

对于不同施肥处理荧光光谱各区域峰的相对荧光强度QSU的分析表明(表3)，各处理中C、D峰相对于A、B峰有更高的QSU值，说明土壤可溶性有机碳中类胡敏酸与类富里酸物质普遍高于类蛋白质物质与类溶解性微生物代谢产物。NPK处理荧光光谱中A、B、C、D峰QSU值相对于CK处理小幅增加，而NPKM处理C、D峰QSU值相对于CK处理大幅增加，分别增加了123.77% 和119.45%，而A、B峰在图1中并未显示，这与Yu等[42]的结果相似，这是由于类胡敏酸与类富里酸物质较高的荧光强度掩蔽了类蛋白质与类溶解性微生物代谢产物的峰。

(A： 类蛋白质荧光峰，B：类可溶性微生物副产物荧光峰，C：类富里酸荧光峰，D：类胡敏酸荧光峰)

表3 各施肥处理土壤可溶性有机碳荧光光谱参数

荧光指数(荧光光谱激发波长为370 nm时，发射波长在450 nm与500 nm处的比值)可表征土壤可溶性有机碳中有机物是来源于微生物代谢还是外源植物残体[43]。荧光指数低于1.4时，表明可溶性有机碳中有机物主要来源于外源植物残体；而荧光指数高于1.9时，表明可溶性有机碳中有机物主要来源于土壤微生物分泌[44]。表3中CK与NPK处理荧光指数分别为1.74与1.71，表明其可溶性有机碳中的有机物来源是植物与微生物的混合源。NPKM处理荧光指数高达2.39，则说明可溶性有机碳中的有机物主要是微生物代谢所分泌的产物。这可能与土壤微生物活性的差异有关，有研究结果表明有机无机配施能显著提高土壤微生物活性，而单施化肥对土壤微生物量的影响并不显著[14]，表2中土壤微生物生物量碳含量的结果也证明了这一结果。石坤等[45]研究外源有机物料对水稻土可溶性有机碳三维荧光的影响，发现施用有机物料后荧光指数的变化受微生物活动的影响。因此，NPKM处理荧光指数的增加是由于土壤微生物活性的增加使其消耗更多的外源有机碳，并且土壤微生物代谢与凋落产生的有机碳同时增大。

2)长期不同施肥对土壤可溶性有机碳三维荧光各区域积分的影响。不同施肥处理的土壤可溶性有机碳各区域物质组成分析结果显示(图2)，CK与NPK处理中各区域物质所占比例趋势基本一致，由高到低分别为类富里酸物质(Ⅲ)>类色氨酸蛋白质物质(Ⅱ)>类酪氨酸蛋白质物质(Ⅰ)>类胡敏酸物质(Ⅴ)>类溶解性微生物代谢产物(Ⅳ)，而NPKM处理的类富里酸物质和类胡敏酸物质所占比例大幅增加，分别为31% 和44%，而类色氨酸蛋白质物质、类溶解性微生物代谢产物、类酪氨酸蛋白质3类物质均不同程度降低。这种变化的差异与有机肥施入引起土壤有机碳的激发效应有关，随着有机肥的施入可刺激土壤微生物活性，促进土壤可溶性有机碳中活性蛋白质类物质转化为更稳定的类富里酸与类胡敏酸物质[42,46]，并且此形态的有机物能较长地保存于土壤中，因此NPKM处理土壤可溶性有机碳中类富里酸物质与类胡敏酸物质所占比例显著增加，而类色氨酸蛋白质物质与类酪氨酸蛋白质所占比例显著降低。

综上所述，与CK相比，长期的NPKM处理显著改变了土壤可溶性有机碳的形态结构，可溶性有机碳主要来源于土壤微生物的代谢与凋落，其总量的增加主要源于类富里酸物质与类胡敏酸物质的增加；而长期NPK处理对土壤可溶性有机碳结构的影响并不明显，各区域有机物主要由外源植物残体和土壤微生物分泌代谢共同产生。

(I：类酪氨酸蛋白质物质，II：类色氨酸蛋白质物质，III：类富里酸物质，IV：类溶解性微生物代谢产物，V：类胡敏酸物质)

3 结论

长期施肥尤其是有机无机配施能显著提高水稻根系分泌有机酸的速率。有机无机配施处理主要促进了草酸、苹果酸的分泌，单施化肥处理则促进了酒石酸的分泌。有机无机配施相较于不施肥或单施化肥处理能显著增加土壤有机碳的含量，降低土壤有机碳的稳定性，使其更易被微生物分解利用，还能显著改变土壤可溶性有机碳结构，促进可溶性有机碳中蛋白类物质转化为类富里酸与类胡敏酸物质，使得类富里酸与类胡敏酸物质荧光强度大幅增加。

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Effects of Long-term Fertilization on Organic Acids in Root Exudates and SOC Components of Red Paddy Soils

GUAN Qiang1, PU Yaoyao1, ZHANG Xin1, WANG Yuanyuan1, LI Daming2, LI Huixin1, HU Feng1, JIAO Jiaguo1*, GUAN Xiaojin3*

(1 College of Resources and Environmental Sciences/Jiangsu Collaborative Innovation Center for Solid Organic Waste Resource Utilization, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China; 2Red Soil Institute of Jiangxi Province, Nanchang 331717, China; 3 Institute Sciences, Ministry of Environmental Protecton, Nanjing 210042, China)

Based on the long-term fertilization experiment conducted since 1981 in red paddy soil in the Red Soil Institute of Jiangxi Province, China, the effects of different fertilization treatments, including no fertilizer (CK), chemical fertilizer only (NPK), chemical fertilizer plus organic manures (NPKM) were studied on the secreting rates of organic acids in rice root exudates and on SOC components. Results showed that NPK and NPKM treatments increased total organic acid contents in the root exudates compared with CK treatment (<0.05, the below is same). Compared with treatment of CK, NPK treatment significantly increased the secreting rate of tartaric acid by 82.63%, NPKM treatment significantly increased oxalic acid and malic acid by 69.93% and 110.98%, respectively; however, NPK and NPKM treatments significantly decreased citric acid secreting rates by 36.57% and 40.57%, respectively. Compared with CK, NPKM treatment significantly increased the contents of soil organic carbon (SOC), particulate organic carbon (POC), microbial biomass organic carbon (MBC) and dissolved organic carbon (DOC), while NPK treatments influenced these components insignificantly. NPKM treatment also promoted the accumulation of humic acid-like and fulvic acid-like materials, which constituted 31% and 44% of DOC, respectively; whereas NPK treatment changed DOC components little. The organic matters of DOC were botanically and microbially derived in CK and NPK treatments, while they were resulted from the processes such as extracellular release and microorganism excretion in NPKM treatment.

Long-term fertilization; Red paddy soil; Organic acid; Organic carbon fractions; Dissolved organic carbon

国家自然科学基金项目(41201252)和国家重点研发计划课题(2016YFD0200106，2016YFD0300908)资助。

(jiaguojiao@njau.edu.cn；guanxiaojin@ofdc.org.cn)

关强(1991—)，男，安徽阜阳人，硕士研究生，主要研究方向为土壤生态。E-mail：gqiang199104@163.com

10.13758/j.cnki.tr.2018.01.016

S153.6+1；S511.4+2

A