132种植物种子大小、生活型、传播方式的关系

郭亚亚，王树林，车昭碧，曹佳敏，孙海荣，鲁为华,2*

(1 石河子大学动物科技学院，新疆 石河子 832003；2 省部共建绵羊遗传改良与健康养殖 国家重点实验室/新疆农垦科学院，新疆 石河子 832000)

种子植物的出现是植物进化史上的一次重大飞跃，作为种子植物生活史中一个不可或缺的关键阶段，种子一直是生物学家关注和研究的重点对象[1]。种子大小是种子植物诸多性状中的一个重要性状，处于中心地位[2,3]，在自然选择和进化的双重压力下，植物为了延续后代，适应性地产生了不同大小的种子。种子大小(seed size,文中以千粒重表示)包括体积和质量2个方面，但由于种子体积大小相对于种子质量难以测定或测定起来费时费力，目前对种子体积大小研究的文献相对较少[4,5]。因此，种子大小一般指种子质量大小，或种子重量(seed mass，SM)。种子大小存在变异是一个不争的事实，植物产生不同大小的种子是其适应环境和进化的结果[6,7]。关于种子大小的变异应从4个方面去理解：一是特定植被类型中物种间的变化；二是同一物种不同种群间的变化；三是同一种群不同个体间的变化；四是同一个体所产生的种子之间的变化[3]。大量研究表明，种子大小与植物的散布类型[8,9]、种子萌发[10-12]、幼苗存活[13-15]、植被动态[16,17]关系密切。目前，种子大小的变异特征和机制是植物生物学和生态学研究关注的重点[3]。

有关种子大小与植物生活型相关性的研究起步较早，结论也较统一[18]。一般情况下，灌木类植物比草本类植物所产生的种子大，乔木类植物和藤木类植物比灌木类植物产生的种子大[19]，即从草本、灌木到乔木，种子大小有不断增大的趋势[1]。另一方面，株高是植物生活型的重要体现，研究[20,21]表明，种子大小与植株高度呈正相关，即植株越高，其所产生的种子就越大。但当植株高度增加到10 m后，种子大小随植株高度增加反而减少[22]。此外，生活型对种子大小的影响也体现在不同生活型内部种子大小和植物其他特征或生活史间关系的不同。生活型的差异可以解释种子大小总体变异的17.6%，从植物生活型角度研究植物种子大小是种子生物学的一个重要方面[1]。

种子传播是指种子以某种方式离开母株、到达适宜生境、萌发成幼苗、实现定居的过程[23]，它影响植物种群的续存和群落物种多样性的维系[24]。种子的传播、扩散和散布主要依靠风力、水力、火力、动物和人的携带以及通过种子(果实)载体本身产生的机械力量[25]。研究[22]表明，种子大小与扩散模式密切相关。大于100.00 mg的种子倾向于适应依靠脊椎动物传播；小于0.10 mg的种子倾向于没有媒介的无助力传播；0.10～100.00 mg重量范围内的种子散布方式则是多种多样的[2]。尽管由于研究目的及方法、范围的不同，不同文献对种子散布模式的分类不尽相同，但一般来说，动物传播(体内传播、体外传播)、风力传播和无助力传播是植物种子传播的3种主要方式[26]。在所有有关动物对植物种子的研究报道中，以食果类动物对植物种子消化道传播的研究内容为多，如食果鸟类[27]、啮齿[28]、食果昆虫[29]等。对于大多数植物尤其是草本植物而言，其有性繁殖体在空间位置上和叶片等营养器官接触紧密，且距地面较近，很容易被草食动物所采食，植株较高大的乔木在有性繁殖体成熟后通过重力作用掉落至地面，也能被食果动物所取食，因此，许多非肉质果类植物的种子也要依靠动物采食并经过消化排泄到外界环境中而实现传播[30]。此外，肉质果的形体较大，对种子去向的跟踪十分方便[31]，在研究方法的选择上较为容易。因此草食动物对植物种子的消化道传播是植物种子传播生物学的研究热点，但目前有关草食动物的体重与其所采食的植物种子大小的相关性研究较为匮乏。

研究种子大小有助于揭示种子的散布、休眠、萌发、幼苗定居、种群分布格局等深层次问题，同时也能为种子生态学和进化生物学等国际前沿研究领域和热点问题提供理论素材。

1 材料与方法

1.1 数据收集与整理

通过查阅文献资料，本研究共收集了132种不同植物的数据，隶属于26科32属，且不同种类植物种子大小各不相同；共有22种反刍动物采食其种子，进行消化道传播，这些反刍动物的体重也各不相同。将这132种植物种子按种子大小(SM)划分成7个等级[32]，即A：SM<0.01 g；B：0.01≤SM<0.10 g;C：0.10≤M<1.00 g;D：1.00≤SM<10.00 g；E：10.00≤SM<100.00 g；F：100.00≤SM<1 000.00 g；G：SM≥1 000.00 g。另外，根据《中国植物志》(1959—2005)[33]将本研究植物类群分为4种生活型，即草本(herb，H)、乔木(tree，T)、藤本(climber，C)、灌木(shrub，S)。根据传播方式的不同，这132种植物种子的传播方式分为7种类型，即脊椎动物消化道传播(endozoochory，ENDO)、弹射性传播(ballistic dispersal，B)、水力传播(water dispersal，WA)、脊椎动物体外携带传播(exozoochory，EXO)、蚂蚁传播(ant dispersal，ANT)、风力传播(wind dispersal，WI)和无助力传播(unassisted dispersal，NONE)[34]。在研究这132种植物的传播方式时，重点关注22种反刍动物对其进行的消化道传播；在研究种子大小与生活型和传播方式的关系时，为了增加方差齐次性，统计分析前对种子大小数据进行了对数转换[1]。

1.2 数据分析

采用SPSS 13.0软件进行单因素方差分析，相关性分析采用Pearson相关系数法，所有数据均采用Excel进行输入并作图。

2 结果与分析

2.1 种子大小变异性与分布频度

通过对26科132种植物种子平均重量的统计分析，结果显示，这132种植物种子大小变化范围较大，种子重量的7个等级中，其中C级物种数最大，有60种，占总数的45%；D级物种数次之，有48种，占总物种数的36%；G级物种数最少，只有1种，占总数的0.7%。杜英科种子的平均重最大，为3497.65 g，景天科种子平均最小，为0.01 g，二者相差约35万倍(表1)。这132种植物种子千粒重大体呈现正态分布，物种数和种子大小存在形如y=-4.3929x2+32.25x-22.286(R2=0.50957)的曲线方程(图1)。对不同科间的植物种子平均大小进行单因素方差分析，结果显示，除杜英科、楝科、柿树科和大戟科这4科植物种子大小差异显著(P<0.05)外，其余22种植物种子大小差异不显著(P>0.05)。

表1 26科植物种子大小(平均值±标准误差)及重量分级

注：同列不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。

图1 种子重量分级

2.2 种子大小与传播方式和生活型的关系

不同植物的种子大小影响其传播方式。本研究中132种植物其种子共包括7种传播类型，其中依靠NONE的植物有56种，依靠ENDO的植物有27种，依靠EXO的植物有27种，依靠WI的植物有11种，依靠B的植物有6种，依靠WA的植物有4种，依靠ANT的植物有1种。在这7种传播方式中，依靠ENDO的植物平均种子大小最大，为150.00 g，依靠WI的植物平均种子大小最小，为0.09 g，二者相差1 600多倍。不同传播方式的植物SM由大到小顺序为：ENDO、B、WA、EXO、NONE、ANT、WI(图2 A)。对不同传播方式的植物平均种子大小进行单因素方差分析，结果显示，除ENDO外，其他6种传播方式的植物种子大小差异不显著(P>0.05)。

植物种子大小与其生活型之间关系密切。本研究中132种植物共分为4种不同的生活型，其中H类植物108种，S类植物13种，T类植物10种，C类植物1种，不同生活型的植物种子大小不同。T类种子平均千粒重最大，为1 054.00 g；H植物种子平均千粒重最小，为1.00 g；二者相差1 000倍。种子平均重量由大到小依次为：T、S、C、H(图2B)。对不同生活型的植物种子大小进行单因素方差分析，结果显示，除T类植物外，其它3种生活型的植物平均种子大小差异不显著(P>0.05)。

图2 种子大小与传播方式(A)和生活型(B)的关系

2.3 不同反刍动物体重及其消化道传播的种子大小

ENDO是植物种子传播的一种重要方式。脊椎动物能够传播较大的植物种子，种子在脊椎动物消化道内储存至随粪便排出，从而实现种子的远距离传播。但脊椎动物的体重大小与传播的种子大小之间是否存在函数关系有待研究。本研究中共有22种反刍动物摄食这132种植物种子，从而对这些植物种子进行消化道传播，其中家牛(Bostaurus)的体重最大，为800.00 kg，传播种子大小为1.16 g，小麂(Muntiacusreevesi)的体重最轻，为13.50 kg，传播种子大小为1.96 g，二者体重相差59倍，传播的种子大小之间无显著差异；赤鹿(Muntiacus)所传播的植物种子平均重量最大，为3 500.00 g，白尾鹿(Odocoileus)所传播的植物种子平均重量最小，为0.87 g，二者相差4 000倍,体重相差2倍多。通过对不同反刍动物消化道传播的植物种子平均大小进行单因素方差分析，结果显示，赤鹿、小羚羊(Muntiacus)、麂(Muntiacusmuntjak)和捻角羚(Tragelaphus)这4种反刍动物所传播的植物种子大小差异显著(P<0.05)，其余18种反刍动物所传播的植物种子平均大小差异均不显著(P>0.05)(表2)。且随反刍动物体重的增大，种子大小有减小的趋势，且种子大小与反刍动物体重之间具有形如y={(1.32+0.19)/[1+(x/22.77)3.49]}-0.19(R2=0.117)的函数关系(图3)。相关分析结果显示，不同种类反刍动物的体重与其消化道传播的植物种子平均千粒重大小之间存在负相关性，但相关性不显著(r=-0.078，P=0.23>0.05)。

表2 反刍动物体重大小及其消化道传播的种子大小

注：同列不同小写字母表示差异显著(P<0.05)。

图3 反刍动物体重与其消化道传播的种子大小的关系

3 讨论

在植物诸多性状中，种子大小是一个重要性状，居于中心地位。一般认为，种子大小在某一植物种内是相对稳定的，然而，与其他任何性状一样，种子大小无论是在种群之内或种群之间，甚至是在同一个体所产生的种子之间都存在很大变异[34]。通过对132种植物种子大小变异的研究，发现这132种植物种子大小多集中在C级和D级之间，即以小种子居多，种子大小大体呈现正态分布[35]。这是由于在通常情况下，较小的种子能提高其后代在群落更新中的贡献[36]。在植物繁殖过程中，植物会对种子大小做出选择：产生小种子还是产生大种子。小种子拥有较多的数量和较远的传播距离，大种子数目少，传播距离短，但其萌发产生的幼苗竞争力强[13]。由于植物繁殖投资相对有限，在环境胁迫下，植物的繁殖会受到种子大小数量权衡的影响，通过产生大而少的种子来增加子代的存活能力或者小而多的种子来分散胁迫伤害[37]。本研究发现这132种植物更倾向于后者，即产生数量较多的小种子，使子代拓展到更广阔的生境中去。自然条件下，由于扩散困难和自然选择压力的存在，使植物种子向着较小的方向进化，相对于大种子而言，小种子更易扩散，在种群繁衍过程中更具优势。此外，幼苗建植成功与否取决于种子能否在新生境中萌发和存活，小种子较强的扩散能力使其在开拓领地方面更具优势，并能充分利用环境中的资源[38]，这也是本研究中以小种子植物所占比例较高的原因。

种子大小与植物的生活型有显著的相关性[39]，且比种子的散布特征和纬度等环境因子相关性要高[30]。一般认为种子大小与植物的生活型呈正相关性，从H、S到T，种子大小有不断增大的趋势[39]。如有研究发现澳大利亚南威尔士半干旱植被中木本植物的种子比草本植物的种子要大[40]。本文通过对132种植物种子大小与生活型关系的研究发现，不同生活型的植物种子由大到小依次为：T、S、C、H，该结论与前面的研究结果一致。这一变化趋势可以解释为植株高度植物与植物生活型之间存在的关系密切[41]，即植物高度和植株生活型之间具有相当大的重叠比例[38,40]，而草本类植物一般比灌木类植物矮小，所利用的资源不及乔木和灌木，产生的种子相对较小。这也是本研究中植物种子大小从乔木到草本逐渐减小的原因。

种子大小与种子传播方式密切相关[43]。通过对132种植物的种子大小与其传播方式的关系的研究发现，种子大小从依靠ENDO、B、WA、EXO、NONE、ANT到WI依次减小。一般而言，小种子具有较大的散布能力，在繁殖投资相同时小种子数量往往较多，且容易被生物或非生物等各种传播媒介所携带和传播[38]。脊椎动物为媒介散布的物种种子比利用WI、EXO和NONE的物种种子重量要大。在澳大利亚干旱和半干旱生境中，ENDO的植物种子比EXO、NONE和WI的植物种子重量都要大[40,44]。Hammond通过对秘鲁热带森林203种木本植物种子传播方式的调查中发现哺乳动物所传播的植物种子重量最大，在其他热带丛林木本植物的研究中也得到类似的结论[25]。这些研究结果与本研究结论一致。一般认为，种子重量大于100.00 mg的种子依靠脊椎动物的消化道传播，种子重量小于0.10 mg的植物更倾向于无助力扩散，重量介于二者之间的种子采用多种扩散模式[45]。当植物种子较大时，依靠风或水等传播媒介便显得比较困难，由于Janzen-Connell效应的存在，即母株的郁闭和母株附近存在大量的植物病原菌，使得母株附近种子和幼苗的死亡率特别高[46]，植物为了逃避母树下的Janzen-Connell效应，势必要依赖食果动物以获得更远的传播距离；再者，体型较大的动物由于肠道平均滞留时间(mean retention time)较长，能为种子提供更高的传播效率[47,48]，这也是本研究发现依靠ENDO的植物所产生的种子较大的原因。

动物在种子传播过程中起到重要作用，ENDO是动物传播种子的一种重要方式。本研究中的132种植物中有27种依靠ENDO，占总物种数的20%。消化道传播是指种子被食草(果)动物所采食，经过消化道作用以后，通过反刍或粪便排出体外的现象。尤其是后者，传播距离较远，并且覆盖种子的粪便能为种子提供天然保护层和萌发所需的各种营养成分，对植物种群更新和植被恢复具有重要意义。ENDO的有效性是评估动物对植物更新贡献的关键指标，包括传播数量和传播质量2个方面[49]。种子大小是影响自身被草食动物消化道作用后是否存在活力的关键因素。小种子比大种子在经过消化道作用后更容易存活，一是因为小种子更容易在咀嚼过程中成功“逃逸”[50,51]，二是因为小种子通过消化道的速度快[52]，被反刍破坏的几率小[53]。动物体型大小是用来衡量其消化道传播距离的主要因素之一[21]，体型较大的动物拥有较长的消化道和排泄系统，种子在肠道滞留时间较长，故能为种子提供较长的传播距离，更利于种子逃避母树下的Janzen-Connell效应。如体型越大的新西兰鸠(Hemiphaganovaeseelandiae)越能将植物种子传播至更远的区域(约1.50 km)，使种子得到长距离传播[54]。相比而言，兽类传播质量要高于鸟类，这是因为鸟类倾向于将种子排放在同种成树下，而兽类倾向于将种子定向排放在空旷地，因而更利于种子萌发[55]。但目前动物体重与动物所摄食的植物种子的大小之间的相关性尚不明确，本实验通过对22种不同体重的动物以及它们所摄食的132种不同植物种子的大小之间进行相关分析，结果表明动物体重与其所摄食的种子大小之间存在不显著的负相关性(r=-0.078，P=0.23>0.05)。这一结论有助于深入理解动物对种子消化道传播的机制，即动物体重和种子大小之间并不存在一一对应关系，不一定体型大的动物就摄食大种子。

4 结论

通过对132种植物种子的大小与生活型、传播方式及22种反刍动物对其进行消化道传播的研究，主要结论如下：

(1)这132种植物其种子大小变化范围较大，总体呈现正态分布的趋势，种子大小多集中在0.10～10.00 g范围之间，且种子大小和物种数之间存在形如y=-4.3929x2+32.25x-22.286(R2=0.50957)的曲线方程。

(2)这132种植物可分为4种生活型，不同生活型的植物其种子大小不同，种子由大到小依次为：T、S、C、H。

(3)这132种植物种子共有7种传播类型，不同传播方式的植物其种子大小不同，其中以消化道传播的植物所产生的种子最大。通过对不同体重的反刍动物与其消化道所传播的种子大小之间的相关分析，结果表明动物体重与种子大小之间存在显著的负相关性，动物体重和种子大小并不存在一一对应的关系。