丛枝菌根真菌在农业领域的作用与应用前景

黎剑锦，薛杨，毛瀚，宿少锋

（1.五指山市林业局，海南五指山 572299；2.海南省林业科学研究院，海南海口 571100；3.海南大学热带作物学院，海南海口 570228）

1 丛枝菌根真菌（AMF）

菌根是指真菌与植物根系形成的互惠共生体。能够侵染植物根系形成菌根的真菌叫做菌根真菌。形成菌根的植物被称为菌根植物或寄主植物。因而, 菌根是菌根真菌和植物在长期生物进化过程中形成的伙伴关系[1]。丛枝菌根自然存在于土壤中，是与80%～90%的高等植物共生的最古老的生物体[2]。在诸如高原山地，寒带、热带森林，草原以及农田都有分布[3]。菌根按照其形态特征和在植物体内的着生部位，可分为3 种：外生菌根、内生菌根和内外生菌根。通常最常见的是内生菌根[4]，属于球菌门[5]。内生菌根中的丛枝菌根是分布最广的类群，可以和大多数植物建立互惠共生体[6]。AMF 与植物的相互作用对植物、真菌和土壤都有好处。一方面AMF 从宿主植物体内获取能量支持自我生长，同时为植物体输送土壤中的C、N、P 等营养元素[7]，改善植物土壤养分吸收效率，并提高植物抗病、耐寒、耐旱、耐盐碱等功能，缓解土壤重金属带来的不利影响[8，19]；另一方面，AMF 从寄主植物中获得养分的同时，能够改善土壤结构、土壤团聚体等主要土壤特性，从而提高了土壤抗侵蚀能力，减少土壤养分的流失[9]。已有研究表明，由于在低土壤养分条件下提高了农作物的产量以及退化土壤的开垦，AMF 的应用在可持续农业和生态系统中可以发挥重要作用[10]。

2 AMF 在农业生产中的作用

2.1 缓解气候变化对农作物的不利影响

迄今为止，耕地是全球主要的土地利用类型之一[11]。由于人口的激增，其管理强度以及对环境的影响在未来可能会增加[12]。同时，单作造成的生物多样性低，以及气候变化引起的严重干旱，使耕作系统容易受到压力和干扰[13]。这是因为全球变化驱动因素对生态系统的不利影响在一定程度上会对传统的农业生产带来不利影响，从而对粮食安全带来挑战。但AMF 能够改善植物生长环境以及植物受外部胁迫带来的不利影响[14]。

干旱胁迫（DS）是最常见的非生物胁迫之一，它给作物生长和生产带来的危害严重威胁全球农业生产。研究表明，AMF 通过多种机制显著增强了寄主植物的抗旱性[15]。Zou 等[16]人报道，在DS 条件下，AMF显著增加了枸橘的根毛密度和长度，而对根毛直径没有任何影响。菌根对根毛密度和长度的这种响应可能会增加表面积，以促进菌根植物吸收更多的水分和养分。Li 等[17]使用大麦及其野生性来评估灌溉条件与DS 条件下AMF 的作用。他们研究表明，AMF和根毛共同提高了磷的吸收，从而促进了干旱胁迫下植物生长、植物水分吸收和光合能力，提高干旱胁迫下宿主植物的耐旱性。另外在干旱胁迫条件下，植物接种AMF 后有利于土壤大团聚体的形成，对提高土壤养分、改善土壤结构具有重要作用[18]。

宋凤鸣等[19]在对任豆抗旱性的影响研究中发现接种丛枝菌根真菌能提高植物对水分利用效率，同时对光合同化能力也有显著的提高，减轻光合反应中心的伤害程度，对提高苗的抗旱性有显著作用。邢红爽等[20]研究表明，AMF 与狭叶薰衣草形成了良好的互利共生关系，摩西斗管囊霉、变形球囊霉均对高温胁迫下寄主植物的耐热性有明显促进作用，能提高狭叶薰衣草的耐热性。王英男等[21]通过对盐碱胁迫下羊草的抗性研究发现，接种AMF 可明显提高羊草幼苗抗盐碱能力，增强宿主植物体内氧自由基的清除能力，尤其对羊草体内抗坏血酸过氧化物酶（APX）、过氧化物酶（POD）、超氧化物歧化酶（SOD）和过氧化氢酶（CAT）的活性的提高具有明显的影响。因此AMF 在未来的农业发展中可能会发挥重要作用。

2.2 改善农田土壤结构，减少土壤养分流失

Rillig 和Mummey[9]研究表明，菌根真菌能在不同的尺度通过不同的机制影响土壤团聚体。菌根真菌可以通过改变土壤颗粒组成以及改变地下微生物群落功能结构等过程影响土壤团聚体的组成和结构，还能够通过对地表植物群落生长调节影响土壤结构。此外，AMF 菌丝分泌的特殊蛋白—球囊霉素相关蛋白（Glomalin-Related Soil Protein，GRSP），也被认为是促进土壤团聚体形成和稳定的重要因素，具有“超级胶水”的功能，能够提高土壤的多孔结构，有利于提升水分的渗透力和土壤稳定性，为植物根系的生长提供必须的气体交换通道以及所需的空间[22]。邢丹等[23]通过分析岩溶干旱环境下植物水分利用策略，发现丛枝菌根真菌对植物水分吸收利用及其菌丝输水、改善土壤团聚体和植物营养、影响水通道蛋白基因表达等有调控机制作用。在另一篇文章中通过对比分析，发现接种AMF 显著提高桑树根围土壤大团聚体百分含量、平均重量直径（MWD）和几何平均直径（GMD），桑树在AMF 作用下，根围土壤孔隙度与水分入渗能力提高，并且土壤释放较多的水分供根系吸收。另一方面，接种AMF 可提高土壤养分有效性，促进N、P 养分吸收，缓解桑树营养受限问题[24]。所以丛枝菌根真菌促进宿主植物生长和增强抗旱性可能是AMF 直接促进宿主植物根系对土壤水分和矿质元素吸收和间接改善植株体内生理代谢活动的缘故[25]。总之，AMF 的菌丝网络对植物根系的发育及自身的生长发育具有促进作用，而且还对土壤具有保护作用，使其免受风雨侵蚀的同时避免土壤肥力流失，所以AMF 对于干旱地区的植物尤为重要。

3 丛枝菌根对农作物营养元素吸收及生长影响

在大多数陆地生态系统中，氮和磷被认为是最主要的养分限制因子。在磷肥资源匮乏的发展中国家，迫切需要提高农作物磷肥利用效率，尽量减少磷输入的低效利用并减少磷向环境损失的可能性[26]。磷是植物生长发育最主要的矿质元素之一，对植物的生长发育有着重要作用。大量研究表明，AMF 可以改善宿主植物营养状况，尤其是P 营养元素[7]。一方面，AMF 可调节根际pH，对于根系磷酸酶以及难溶性磷酸盐具有活化作用，从而提高植物对土壤P 元素的利用率。另一方面，其能增强宿主植物根系对土壤营养元素的吸收范围，促进P 元素在植物体内的流通，增加植株体内磷的储存与利用效率[27-28]。AMF 能够对植物提供磷元素的同时也受土壤及植物磷素营养状况等因素的影响[29]。

王岩等[30]在对AMF 对玉米侵染和锌、磷吸收的影响研究中发现，接种AMF 可改善玉米的锌营养状况，有效缓解玉米锌磷拮抗作用，提高玉米对锌磷等元素的利用率。张晓飞等[31]研究表明，集约化玉米生产中AMF 依然帮助植株从土壤中吸收有效磷。高密度体系下玉米对磷的吸收更加依赖于AMF 真菌，高密度种植增加AMF 对玉米对土壤有效磷的吸收。在红三叶草的研究中也得到了相同的结果。与非菌根植物相比，由于菌根真菌的作用，植物能更容易从有机磷中获得磷营养以满足植物生长的需要，从而提高磷的利用率[28]。如果将AMF 应用于缺磷较严重的草地土壤，对于牧草作物的增产具有重要的意义，并可减少过量的磷肥对草原生态系统的污染，有利于畜牧业的可持续发展。

另外，丛枝菌根能够促进植物对土壤中氮元素的吸收、提高植物体内氮含量，从而对植物生长发育、改善植物营养状况也有重要的作用[32]。AMF 根外菌丝能够利用NO3-、NH4+等离子和一些简单形态的氨基酸[33]，对于有机氮矿化以及有机氮的形态的转化具有促进作用，有利于植物对氮元素的吸收[34]。与此同时，AMF 还可通过地下菌丝网络将植物间矿质营养元素的再分配中起到重要的作用[35]。多种研究表明，丛枝菌根对羊草（Leymus chinensis）[36]、蚕豆（Vicia faba）[37]、无芒稗（Echinochloa crusgallivar.mitis）和稻（Oryza sativa）[38]等植物氮的利用和吸收也具有明显的促进作用。李敏等[39]研究发现接种AMF 对于菜豆豆荚中氮含量与对照相比可提高17.1%。红三叶在接种丛枝菌根真菌的情况下，土壤铵态氮、硝态氮和有效磷含量明显增加[40]。在不同施氮水平下，接种不同种类丛枝菌根真菌均能够侵染小麦根系，能够显著提高小麦的生物量以及地上部氮吸收量[41]。

4 AMF 在农业中的应用前景

在自然生态系统中，根际土壤生物多样性有利于植物生长，营养元素吸收，增加胁迫耐受性，疾病预防等。这些生物包括菌根真菌、细菌、放线菌等，它们可溶解营养并帮助植物根系吸收。其中，丛枝菌根真菌（AMF）在自然生态系统中具有至关重要的作用，但农业化肥的高利用率正在削弱其重要性[42]。自“第一次绿色革命”以来，人们对有益土壤微生物的关注相对较少，尤其是AMF[10]。目前，化学肥料的大量使用对食品质量，环境和农作物生产成本带来一定的不利影响[43]。农业生产过程中不合理地施用化肥、农药等化学品不仅会造成生态环境污染，还会对农产品质量及食品安全带来不利影响。微生物技术作为一种环境友好型技术，在逐步减少化学产品使用的同时不影响农作物的产量和品质，在农业可持续发展中显示出巨大的应用潜力。与化学肥料相反，丛枝菌根真菌（AMF）有利于植物生长和维护土壤健康，对农业生态系统的可持续发展，改善食品质量、安全性，降低生产成本，减少环境危害以及建设生态友好型农业起到了至关重要的作用[44]。在农业生产过程中，AMF 作为可持续作物生产的工具，在养分循环中，提高肥料的使用效率，促进植物的生长和农作物的产量[10，45]，从而减少对化学肥料的依赖。由此可见，AMF 真菌对可持续农业的发展以及改善农业生态系统环境发挥着重要作用。目前，Abdullahi 等[46]已经对番木瓜（Pawpaw）、香蕉（Musa specie）、木薯（Manihot esculenta）和玉米（Zea mays）等4 种农作物土壤中天然AMF 种群进行分离鉴定，证明了AMF 在农业中大规模生产用的可能性。

很多研究表明，接种AMF 对于小麦（Triticumaestivum）[43]、玉米（Zea mays）[47]、大豆（Glycine max）[48]等主要粮食作物的产量都有显著提高，对于改善农作物营养状况，提高农作物对寒冷、盐碱、干旱等逆境胁迫抗性也具有明显作用[19]。赵平娟等[49]在研究丛枝菌根真菌对连翘抗旱性的影响发现，随着菌根侵染率的提高，连翘幼苗脯氨酸含量和叶绿素增加，SOD 活性增强，减缓干旱对苗木细胞膜的破坏，延缓了植物受伤害的速度，提高连翘幼苗的抗旱性。吕星光等[50]对西瓜抗病性研究发现，接种AMF 能提高根系活力、过氧化物酶（POD）活性、过氧化氢酶（CAT）活性、超氧化物歧化酶（SOD）活性和可溶性糖含量，降低丙二醛（MDA）含量，从而减轻嫁接苗根结线虫病害。孔维宝等[51]发现油橄榄在育苗栽培及生长发育过程中往往会受到各种胁迫，影响果实产量和橄榄油品质，而接种可与油橄榄共生的丛枝菌根真菌可以提高苗成活率、改善油橄榄生长状况、抵御胁迫效果显著。张杰[52]在对蔬菜育苗中发现含有AMF 的基质培育番茄、黄瓜、小白莱、生菜幼苗，生长状况明显优于不含有AMF 的基质，且能提高植株净光合速率，从而提高植株生产效率。在药用植物种植方面，AMF 通过菌丝体的延长，分泌磷酸酶、有机酸等物质活化土壤矿质营养元素，提高药用植物吸收效率，从而促进药用植物的生长；在提高药用植物活性物质合成和积累方面，AMF 通过调控次级产物代谢通路相关信号分子及关键酶活性，促进黄酮类、萜类化合物的合成与积累，进而改善药用植物的品质和质量[53]。通过众多文献发现，AMF 对于农作物自身生长、农作物产量的提高及土壤营养元素的吸收具有积极的作用，同时对于减少化学肥料使用，保护农业生态环境具有重要作用。目前国际上已有研究机构和公司能够大规模生产AMF 菌剂。在农业生产过程中，选择商品经济价值高的作物进行菌根生物技术的推广应用，具有巨大的经济和生态效益[54]。除此之外，AMF 共生对于放射性核素和重金属的治理、减少农药的使用、促进农业可持续发展和维持生态系统的多功能性等方面起着至关重要的作用[55]。

综上所述，选择合适的AMF 植物进行接种，不仅可以促进植物对磷（P）等营养元素的吸收，还可以提高植物耐寒、耐旱、耐盐碱等功能，提高植物中、Mn、Cu、Zn 等微量元素的含量[56]。因此，菌根生物技术有利于减少化肥和农药的使用，在提高果蔬品质的同时，避免水果和蔬菜等农产品的农药残留问题。在全球果树及花卉生产过程中，利用AMF 作为生物肥料、生物防护剂已得到广泛的应用。据预测，到2050 年全球人口将超过90 亿，全球面临严峻的资源危机和环境危机。使用AMF 作为生物肥料应用于农业生产，在减少化肥、农药的使用的同时提高农产品的产量和品质，增加农民的收入，减少对农业生态环境的污染。并且在生态环境保护领域，AMF 也可以应用于污染环境和退化生态系统的治理和修复，在人地矛盾日益严峻的今天，AMF 在农业生产以及生态环境修复必然有着更为广阔的发展空间和应用前景。