来自大兴安岭凋落物的绿僵菌及其相近菌属真菌的生物活性

高思禹 郑旭 岳群 张李香 徐利剑

摘要 为研究绿僵菌Metarhizium及其相近菌属真菌的生物活性，采用形态学和分子生物学的方法对来自大兴安岭凋落物的肉色基思菌Keithomyces carneus（曾用名：肉色绿僵菌M.carneum）与马氏马昆德菌Marquandomyces marquandii（曾用名马昆德绿僵菌M. marquandii）以及金龟子绿僵菌Metarhizium anisopliae进行了鉴定，并分析了它们对3种害虫、4种植物病原菌的活性。杀虫活性测定表明，肉色基思菌与马氏马昆德菌对双斑萤叶甲Monolepta hieroglyphica、玉米蚜Rhopalosiphum maidis、绿豆象Callosobruchus chinensis具有侵染能力，为非寄主专化型真菌。抑菌活性测定表明，肉色基思菌对立枯丝核菌Rhizoctonia solani，水稻白叶枯病菌Xanthomonas oryzae pv. oryzae等病原菌具有抑菌活性。本研究揭示了3种供试真菌具有防治双斑萤叶甲的潜力，也发现了肉色基思菌与马氏马昆德菌的生防潜力，为它们进一步开发利用打下了基础。

关键词 绿僵菌; 杀虫活性; 抑菌活性; 双斑萤叶甲; 生物防治

中图分类号： S 476.12

文献标识码： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2020334

Biological activities of species of Metarhizium and its close genera

from litters in the Greater Khingan Mountains

GAO Siyu1， ZHENG Xu2， YUE Qun3， ZHANG Lixiang1， XU Lijian1 *

（1. College of Advanced Agriculture and Ecological Environment， Heilongjiang University， Harbin 150080， China;

2. Qiqihar Branch of Heilongjiang Academy of Agricultural Sciences， Qiqihar 161006， China;

3. Biotechnology Research Institute， Chinese Academy of Agricultural Sciences， Beijing 100081， China）

Abstract

In order to investigate the biological activities of species of Metarhizium and its close genera fungi， Keithomyces carneus （former name： Metarhizium carneum） and Marquandomyces marquandii （former name： Metarhizium marquandii） as well as Metarhizium anisopliae were identified from the litters in the Greater Khingan Mountains by using morphological and molecular biological methods. Their activities against three pests and four plant pathogens were investigated by biological activity assays. According to the insecticidal activity test， K.carneus and Ma.marquandii had an infectivity against Monolepta hieroglyphica， Rhopalosiphum maidis and Callosobruchus chinensis， demonstrating that K.carneus and Ma.marquandii were non host-specific fungi. According to the antimicrobial assays， K.carneus had antimicrobial activities against Rhizoctonia solani， Xanthomonas oryzae pv. oryzae and the others. This study revealed that three tested fungal species had the potential for biocontrol of M.hieroglyphica. It was also found that K.carneus and Ma.marquandii had the biocontrol potential. It laid the foundation for their further development and utilization.

Key words

Metarhizium; insecticidal activity; antimicrobial activity; Monolepta hieroglyphica; biocontrol

綠僵菌Metarhizium spp.作为昆虫病原真菌可以用作生物农药已广为人知。绿僵菌广泛分布在世界各地，通常作为植物根际菌[1]、植物内生菌[2]、昆虫病原菌[3]以及土壤真菌生存在于自然界中。1883年，Sorokin正式将第一种绿僵菌命名为金龟子绿僵菌M.anisopliae[4]，从此开始了绿僵菌作为昆虫病原菌与生物农药的研究。绿僵菌还可以提高植物对病原菌的抗性[5]，例如Lara等[6]发现棕色绿僵菌M.brunneum可减轻镰刀菌Fusarium spp.引起的小麦根腐病。一些绿僵菌由于展现了良好的杀虫、抑菌能力，可以作为生物农药广泛应用在农业上[7-11]。目前已有许多成功的室内及田间防治案例，如金龟子绿僵菌、黄绿绿僵菌M.flavoviride和罗伯茨绿僵菌M.robertsii等菌种对葡萄黑象甲Otiorhynchus sulcatus[10]、摩门螽Anabrus simplex[9]、小菜蛾Plutella xylostella[12]、灰飞虱Laodelphax striatellus[13]等鞘翅目、直翅目、鳞翅目、半翅目的昆虫皆有侵染作用。绿僵菌具有丰富的次生代谢产物[14]，这些代谢产物除了可以杀死昆虫外，还具有抑制真菌和细菌的功能。例如，肖代敏等发现戴氏虫草无性型戴氏绿僵菌M.taii发酵液具有较强的抑菌能力[15]。

2014年，基于多基因系统发育分析，进一步修订了绿僵菌属分类系统[16]。绿僵菌属由原来的11个种扩增至31个种，包括26种核心绿僵菌（core-Metarhizium）与5种非核心绿僵菌。核心绿僵菌为系统发生学的单系群，在属内拥有共同的祖先。形态学上核心绿僵菌能产生大量深色色素的分生孢子。非核心绿僵菌系统发生学分支位于核心绿僵菌单系群以外，与核心绿僵菌的祖先不同;且形态学上非核心绿僵菌不产生深色色素的分生孢子。5种非核心绿僵菌分别为肉色绿僵菌M.carneum、马昆德绿僵菌M.marquandii、M.khaoyaiense、M.yongmunense和M.kusanagiense[16]。相比于金龟子绿僵菌、蝗绿僵菌M. acridum、棕色绿僵菌等核心绿僵菌[6，18-19]，这些非核心绿僵菌的活性很少被报道。2020年，绿僵菌属分类系统再次被修订，将5种非核心绿僵菌分别归为5个新建立的属，命名为肉色基思菌Keithomyces carneus、马氏马昆德菌Marquandomyces marquandii、Purpureomyces khaoyaiense、Sungia yongmunense和Yosiokobayasia kusanagiense[17]。

本文研究了肉色基思菌与马氏马昆德菌的生物活性。据报道，马氏马昆德菌可以抑制根结线虫Meloidogyne incognita[20-22]，侵染率70%以上[20];肉色基思菌对欧洲玉米螟Ostrinia nubilalis具有一定的侵染活性，侵染率在20%～30%之间[23]。目前尚未检索到有关肉色基思菌与马氏马昆德菌侵染双斑萤叶甲Monolepta hieroglyphica、玉米蚜Rhopalosiphum maidis以及绿豆象Callosobruchus chinensis的相关报道。它们是否同样是昆虫病原真菌（是否为寄主专性寄生），是否具有抑制植物病原菌的活性[24]，以及它们的生防谱是否与绿僵菌一样等问题值得研究。

双斑萤叶甲（叶甲科）是杂食性昆虫，可取食多种农作物的叶片及果实，在玉米田和棉花田发生较多[25-26]，严重时可造成减产20%左右[27]。目前双斑萤叶甲主要是采用化学防治[28]，存在潜在的农产品与环境安全问题。除化学防治外，还可通过人工和机械网捕捉来减少双斑萤叶甲数量[29]，但这两种方法见效较慢并且对人力物力要求较高。对双斑萤叶甲缺少绿色农药防控的有效方法。未见绿僵菌及其相近菌属真菌对双斑萤叶甲的生防活性的报道。

本研究从大兴安岭林下凋落物中分离出了3株真菌，分别为肉色基思菌SGSF001、马氏马昆德菌SGSF043与金龟子绿僵菌SGSF221，研究了它们对双斑萤叶甲、玉米蚜以及绿豆象的侵染活性，目前这3种害虫的防治主要依赖于化学手段[8，30-31]同时还研究了它们的抑菌活性。

1 材料与方法

1.1 材料

凋落物样品于2018年9月采集自黑龙江省大兴安岭地区南瓮河国家级自然保护区，主要植物种类有紫椴Tilia amurensis Rupr.、蒙古栎Quercus mongolica Fischer ex Ledebour和水曲柳Fraxinus mandshurica Rupr.等。将凋落物从上至下分为未分解层、半分解层、分解层，并分层收集样品。每份样品大约15 g，放于灭菌的信封中，写明样品来源、采集日期，带回实验室，在阴凉处自然风干，并保存。

供试昆虫为双斑萤叶甲成虫、玉米蚜无翅成虫和綠豆象成虫。供试害虫收集于黑龙江省农业科学院嫩江农业科学研究所试验田。供试细菌包括青枯劳尔氏菌Ralstonia solanacearum和水稻白叶枯病菌Xanthomonas oryzae pv. oryzae。供试真菌包括立枯丝核菌Rhizoctonia solani和串珠镰刀菌Fusarium moniliforme。供试植物病原菌为本实验室采集分离自黑龙江省尚志市帽儿山镇农田。

培养及形态学鉴定所需培养基（1 000 mL）。1/4马铃薯葡萄糖培养基（1/4PDA）：葡萄糖5 g、马铃薯50 g、琼脂20 g。马铃薯葡萄糖培养基（PDA）：葡萄糖20 g、马铃薯200 g、琼脂20 g。麦芽提取物琼脂培养基（MEA）：麦芽浸粉30 g、琼脂20 g。酵母提取物萨氏培养基（SDAY）：酵母浸粉10 g、葡萄糖40 g、蛋白胨10 g、琼脂20 g。燕麦培养基（OA）：燕麦30 g、琼脂20 g。

菌株发酵所需培养基（1 000 mL）。马铃薯葡萄糖液体培养基（PD）：葡萄糖20 g、马铃薯200 g。马铃薯葡萄糖液体培养基加烟酰胺（PD+Nic）：烟酰胺终浓度为100 μg/mL。大米培养基（大米）：甘油2 g，酵母浸粉2 g，酒石酸钠10 g，磷酸二氢钾1 g，七水硫酸镁1 g，七水硫酸亚铁0.05 g，每10 mL溶液加入大米10 g。酵母提取物蔗糖培养基（YES）：酵母浸粉20 g、蔗糖100 g、硫酸镁1 g，根据溶液体积加入适量蛭石。

抑菌活性测定所需培养基（1 000 mL）。水琼脂培养基（WA）：琼脂30 g。细菌基础培养基（LB）：胰蛋白胨10 g、酵母浸粉5 g、氯化钠10 g、琼脂20 g。PDA（配方见上文）。

1.2 方法

1.2.1 绿僵菌及其相近菌分离与保存

采用平板稀释法。将大兴安岭林下凋落物样品干燥后，利用粉碎机粉碎成颗粒，用筛网过滤至100～200 μm。称取1 g样品颗粒加至装有10 mL无菌水的离心管中摇晃均匀，用移液器分别吸取50、100、150、200、250 μL颗粒悬浮液加到1/4PDA平板上，用三角棒涂抹使颗粒均匀分布，待有菌落长出后，利用体视显微镜观察菌落，挑取至新的PDA平板，划线纯化培养。在完成菌株分子鉴定后，将纯化的菌株保存于含1 mL 30%甘油的冻存管内。

1.2.2 菌株鉴定

形态学观察：将分离纯化获得的疑似菌株转接至PDA、MEA、SDAY与OA等培养基上[16，32]，培养14 d后，记录菌落特征。利用显微镜观察真菌在不同培养基上的形态学特征。结合杀虫活性试验（1.2.4）中被侵染昆虫的症状及其真菌特征，对比相关文献[16-17，35]进行形态学鉴定。

核酸序列鉴定：利用CTAB法提取菌株总DNA[33]，采用真菌通用引物ITS1/ITS4扩增内转录间隔区（internal transcribed spacer，ITS）[34]，进行初步鉴定。参考Bischoff 等的方法[35]利用引物EF-983F（5′-GCYCCYGGHCAYCGTGAYTTYAT-3′）和EF-2218R（5′-ATGACACCRACRGCRACRGTYTG-3′）进一步对供试菌的翻译延伸因子1-α（translation elongation factor 1-α，TEF）序列片段进行扩增。对PCR产物进行双向测序，利用NCBI网站的BLAST进行比对分析。

1.2.3 绿僵菌及其相近菌的抑菌活性测定

1.2.3.1 提取物制备

将已鉴定的3株菌的菌丝体接入PD液体培养基（种子培养基），置于25℃、180 r/min摇床培养3～5 d。然后分别利用4种培养基（PD、PD+Nic、大米、YES）进行菌株发酵[32]。PD和PD+Nic培养基发酵：吸取300 μL种子发酵液分别加入至含有10 mL PD或PD+Nic的100 mL三角瓶中，转移至摇床中，25℃、180 r/min条件下培养14 d;大米培养基发酵：吸取300 μL种子发酵液加入到含有10 mL大米培养基的100 mL三角瓶中，放入25℃培养箱黑暗静置培养14 d。YES培养基发酵：吸取300 μL种子发酵液加入至含有10 mL YES的100 mL三角瓶中，摇晃均匀后，倒入装有5 g无菌蛭石的100 mL三角瓶中，放入25℃培养箱黑暗静置培养14 d。发酵结束后，加入10 mL乙酸乙酯浸泡24 h，用加有滤纸的三角漏斗过滤除掉固体，利用分液漏斗取上层液体（乙酸乙酯提取液），利用旋转蒸发仪减压浓缩，得到的固体为粗提物，再加入二甲基亚砜（dimethyl sulfoxide，DMSO）配制成4 mg/mL的待测样品。每株菌得到4种发酵方式的粗提物，用于抑菌活性筛选。

1.2.3.2 抑菌活性测定

利用平板打孔药剂扩散法测定抑菌活性[32]。抑制真菌试验：将PDA培养基上培养的病原真菌菌饼（6.5 mm）接至新鲜配制的PDA平板中间，在距菌饼边缘约15 mm处等间距打孔，每皿5个孔，孔内分别加入每株菌4种不同发酵方式得到的粗提物的待测样品（4 mg/mL）和两性霉素（200 μg/mL）各20 μL。于25℃培养箱内培养3～5 d，观察结果。抑制细菌试验：首先在LB固体平板上划线活化植物病原细菌，待菌落长出后，挑取病原细菌单菌落分别接种至100 mL LB液体培养基，于180 r/min，25℃培养1～2 d，然后采用双层平板法[32]测定抑菌活性。将10 mL 1×105 cfu/mL的病原细菌菌液加至50℃、200 mL熔化的LB固体培养基中，摇匀后倒在水琼脂平板上层，制成双层平板。再在双层平板的上层等间距打5个直径6.5 mm的孔，孔距培养皿中心约为20 mm，各孔分别加入待测样品和200 μg/mL金霉素各20 μL，24 h后观察结果。细菌试验测量抑菌圈直径，真菌试验测量抑菌圈半径，计算出抑菌圈直径，抑菌圈直径包含了孔的直径（6.5 mm）。每个处理设置3次重复。

1.2.4 绿僵菌及其相近菌对3种昆虫的侵染活性

1.2.4.1 制备孢子悬浮液

将待测菌分别接种于PDA培养基上培养14 d，向平板中加入5 mL灭菌的0.05%吐温-80水溶液，刮取表面孢子。用灭菌棉花（薄层网）过滤掉多余菌丝体和琼脂后利用血球计数板计数，将孢子悬浮液最终调整至孢子含量为1×108个/mL。

1.2.4.2 对3种昆虫的致病力测定

将双斑萤叶甲成虫浸泡在1×108个/mL的孢子悬浮液中5 s，然后转移至装有玉米粒的三角瓶内，用灭菌的0.05%吐温-80水溶液作为溶剂对照。每处理35头成虫，各处理重复3次。处理后所有三角瓶转移至（25±1）℃，相对湿度（70±5）%，24 h全黑暗条件的培养箱内培养。

将绿豆象成虫浸泡在1×108个/mL浓度的孢子悬浮液中5 s，然后用毛笔转移至装有绿豆的三角瓶内，用灭菌的0.05%吐温-80水溶液作为溶剂对照。每处理20头成虫，设置3个重复。处理后后所有三角瓶转移至（25±1）℃，相对湿度（70±5）%，24 h全黑暗条件的培养箱内培养。

将无翅玉米蚜成虫用毛笔转移至直径90 mm培养皿内，采用喷雾法[36-37]接种，利用小型手动喷雾器将1 mL 1×108个/mL孢子悬浮液均匀喷洒在蚜虫体表，再将处理过的玉米蚜转移至甘蓝叶上，每处理接种40头玉米蚜，各处理重复3次。处理后所有培养皿转移至（25±1）℃，相对湿度（70±5）%，24 h全黑暗条件的培养箱内培养。

每日观察3种昆虫状态，统计死亡率与校正死亡率，并将死虫转移至铺有无菌湿润滤纸的培养皿内观察绿僵菌侵染情况，共观察14 d。

1.2.5 数据统计分析

利用Excel 2013与SPSS 25.0进行数据分析，采用单因素方差分析法（One-way ANOVA）进行显著性分析，利用Probit幾率值法计算致死中时（LT50）[38]，校正死亡率采用Abbott提出的公式计算[39]：

校正死亡率=（处理组死亡率-对照组死亡率）/（1-对照组死亡率）×100%。

2 结果与分析

2.1 3株真菌的形态学鉴定

图1为3株待测菌在PDA平板上的菌落特征与产孢结构。

肉色基思菌SGSF001菌株的菌落正面为白色绒毛状，有较少褶皱，未见明显色素与渗出物产生;菌落背面为浅褐色，褶皱与正面相对应（图1a1）。白色分生孢子梗具有多级分支，且次级分支呈瓶状，分支较多，大小为（9.11～20.23）μm×（2.38～3.81）μm （图1a2）。分生孢子透明。近球形至球形，大小为（244～4.28）μm×（2.36～4.28）μm（图1a3）。被侵染的昆虫首先从腹部长出白色菌丝，后产生白色产孢结构与分生孢子，遍布全身。

马氏马昆德菌SGSF043菌株的菌落正面呈白色棉花状，无褶皱，未见明显色素与渗出物产生;菌落背部为浅黄色（图1b1），分生孢子卵圆形，大小为（211～4.31）μm×（1.85～3.04）μm（图1b3）;在PD液体培养基中可见圆形厚垣孢子。体视显微镜下观察，分生孢子梗多级分支，大小和形状与SGSF001接近（图1b2）。被侵染的昆虫首先从腹部长出白色菌丝，后产生白色产孢结构与分生孢子，遍布全身。

金龟子绿僵菌SGSF221菌株的菌落正面中间墨绿色，外围橄榄绿色，菌落背面白色，边缘菌丝呈放射状（图1c1）。分生孢子呈圆柱形至长圆形，有的略有弯曲，两端基本对称，截断处较为平滑圆润，大小为（2.56～4.61）μm×（2.44～3.87）μm（图1c3）。体视显微镜下观察，分生孢子梗多级分支;分生孢子绿色、串生（图1c2）。被侵染的昆虫首先从腹部长出白色菌丝，初期产生白色产孢结构与分生孢子，后来分生孢子变为绿色，遍布全身。

2.2 3株真菌分子鉴定结果

3株真菌的ITS与TEF序列与其最相近菌种的相似性皆为100%，其中与SGSF001最相近菌种为肉色基思菌Keithomyces carneus，与SGSF043最相近菌种为马氏马昆德菌Marquandomyces marquandii，与SGSF221最相近菌种为金龟子绿僵菌Metarhizium anisopliae（表1）。

2.3 3株真菌的抑菌活性

2.3.1 对供试丝状真菌的抑菌活性

在3株真菌中只有肉色基思菌SGSF001对立枯丝核菌有抑菌效果;马氏马昆德菌SGSF043对供试真菌未表现出抑菌活性;金龟子绿僵菌SGSF221对串珠镰刀菌有抑制作用，对立枯丝核菌未表现出抑制活性（表2）。

2.3.2 对供试细菌的抑菌活性

由表3可见，肉色基思菌SGSF001和金龟子绿僵菌SGSF221对两种病原细菌都有抑菌活性。其中肉色基思菌SGSF001的大米培养基提取物对两种病原菌都有抑制作用，并且抑制效果较好，其余3种发酵方式提取物只对青枯劳尔氏菌有抑制活性;金龟子绿僵菌SGSF221对水稻白叶枯病菌的抑制作用较强，其YES提取物的抑菌圈直径达到（21.3±0.03）mm。马氏马昆德菌SGSF043对供试菌未表现出抑菌活性。

综上，肉色基思菌SGSF001抑菌谱最广，马氏马昆德菌SGSF043对供试菌均未表现出抑菌活性，金龟子绿僵菌SGSF221的抑菌活性较强，但不能抑制立枯丝核菌的生长;SGSF001与SGSF221可能含有不同的抑菌物质。

2.4 3株真菌对供试昆虫的侵染活性

3株真菌对双斑萤叶甲均有较强的杀虫效果，菌株间差异不显著（表4），并且接种4 d致死率均达50%以上。接种后校正死亡率随时间延长持续增加，在7 d时校正死亡率均达到90%（图2）。双斑萤叶甲死亡后转移至湿润滤纸培养7 d，3株真菌均能观察到虫体上长出菌丝，最终僵虫率均达到90%以上（表4）。

3株真菌对玉米蚜都有较高的致死率，说明其对玉米蚜具有较强的侵染性，在接种后第3天玉米蚜死亡率均达到100%（图2）。玉米蚜死亡后转移至湿润滤纸上，虫体长出白色菌丝，最终3株真菌侵染玉米蚜导致的僵虫率均达到70%左右（表4）。

绿豆象接种3株真菌孢子的试验组与用吐温-80处理的对照组相比，其取食行为、活动能力在测试时间范围内无明显差异。在接种后第1天绿豆象出现死亡现象，接种后4 d，金龟子绿僵菌SGSF221处理组死亡率明显高于其他两个处理，接种后6 d 金龟子绿僵菌SGSF221处理组绿豆象全部死亡;马氏马昆德菌SGSF043处理组8 d时校正死亡率为51.66%;肉色基思菌SGSF001对绿豆象的侵染效果较弱（图2）。将虫尸转移至湿润滤纸上培养后，可以观察到部分虫体表面长出菌丝。

3株真菌对3种供试害虫均表现出了侵染活性。除金龟子绿僵菌SGSF221对绿豆象的侵染活性明显高于另外两种昆虫外，3株真菌对双斑萤叶甲和玉米蚜的活性较为接近，尤其是对双斑萤叶甲均具有较好的防治效果。本次研究中3种供试昆虫来自2个目3个科，由此可推断出肉色基思菌和马氏马昆德菌也为非寄主专化型昆虫病原真菌。

3 結论与讨论

本研究利用形态学特点和ITS序列与TEF序列比对，鉴定出金龟子绿僵菌及2种与之相近的菌，肉色基思菌和马氏马昆德菌。真菌的分子鉴定多采用ITS序列，但是由于绿僵菌属分类复杂，ITS序列具有局限性[16-17，35]，单独使用无法区分金龟子绿僵菌复合体M.anisopliae complex和黄绿绿僵菌复合体M.flavoviride complex中分子水平相近的菌种，因此现多将含有较多遗传信息的TEF序列配合ITS序列共同完成绿僵菌及其相近属真菌的鉴定。本研究将形态学特点，ITS序列与TEF序列比对相结合，确保了鉴定的准确性。

金龟子绿僵菌杀虫谱广，被广泛用于害虫的生物防治[4，40]。但作为曾经的非核心绿僵菌，有关肉色基思菌与马氏马昆德菌的杀虫活性方面的报道很少，肉色基思菌与马氏马昆德菌的生防潜力还有待挖掘。现在已有金龟子绿僵菌对绿豆象、玉米蚜生物防治效果的研究报道[41-42]，致死率均在80%以上，本研究有关金龟子绿僵菌的结果与文献报道相符。目前尚未见关于肉色基思菌与马氏马昆德菌侵染3种害虫的报道。本研究从大兴安岭凋落物中分离的3株真菌对双斑萤叶甲均具有良好的侵染活性，说明绿僵菌及其相近菌防治双斑萤叶甲是一种潜在可行的绿色防治方法。

利用不同培養基发酵，真菌产生的次生代谢产物不同。为了一定程度上避免漏筛，本研究选用了4种发酵方法获得相应粗提物，发现肉色基思菌SGSF001在抑制水稻白叶枯病菌的试验中，只有大米发酵粗提物表现出了抑菌活性，而马氏马昆德菌SGSF043的4种粗提物对供试病原菌均未表现出抑菌活性。利用相同方法发酵3种真菌，但它们对同一种菌的抑菌活性不同，说明3种真菌次生代谢产物存在差异。3种供试真菌都曾经被报道过具有抑菌活性[43-45]，而且金龟子绿僵菌抑菌谱较广[46-49]。本研究首次揭示了肉色基思菌具有抑制串珠镰刀菌、立枯丝核菌、青枯劳尔氏菌与水稻白叶枯病菌的活性。对于金龟子绿僵菌，除了抑制立枯丝核菌的活性曾被报道外[50]，本研究还发现它具有抑制串珠镰刀菌、青枯劳尔氏菌与水稻白叶枯病菌的活性。本研究未发现马氏马昆德菌SGSF043具有抑制4种测试菌的活性，但马氏马昆德菌曾被报道对金黄色葡萄球菌Staphyloccus aureus、藤黄微球菌Micrococcus luteus和白色念珠菌Candida albicans具有抑菌活性[45]。

本研究分离鉴定了3株来自大兴安岭森林凋落物的麦角菌科真菌，它们是绿僵菌及其相近菌属真菌，并测试了它们对双斑萤叶甲、玉米蚜和绿豆象3种害虫的活性以及对植物病原真菌和细菌的抑制作用。首次揭示了绿僵菌及其相近菌属真菌具有防治双斑萤叶甲的潜力;发现了肉色基思菌SGSF001与马氏马昆德菌SGSF043对双斑萤叶甲、玉米蚜等害虫均有侵染活性，同时还发现了肉色基思菌SGSF001具有抑制4种植物病原菌的活性，从而丰富了麦角菌科真菌的活性研究，为进一步开发利用麦角菌科真菌和大兴安岭真菌资源打下了基础。

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（责任编辑：杨明丽）