海南省槟榔病理性黄化发生分布情况及其植原体检测分析

林兆威，唐庆华，孟秀利，宋薇薇，余凤玉，黄山春，牛晓庆，覃伟权

海南省槟榔病理性黄化发生分布情况及其植原体检测分析

林兆威，唐庆华*，孟秀利，宋薇薇，余凤玉，黄山春，牛晓庆，覃伟权*

中国热带农业科学院椰子研究所/海南省院士团队创新中心，海南文昌 571339

槟榔是海南省重要的热带经济作物，受多种病害组成的槟榔病理性黄化的影响，尤其是槟榔黄化病，使槟榔产量造成严重损失。为明确当前海南省槟榔病理性黄化的发生分布情况及槟榔黄化病的危害情况，本研究对全省槟榔病理性黄化的发生分布进行调查，并对全省采集的槟榔黄化样品进行植原体检测分析。结果显示，当前海南省槟榔病理性黄化发生面积为38 300.04 hm2，占全省槟榔种植面积的33.27%，主要发生在海南东部、南部及中部市（县），三亚市发生率最高，为77.48%，万宁市发生面积最大，为9734.66 hm2，西部市（县）的病理性黄化发生率均低于10%；当前海南省槟榔黄化病发生面积为32 102.38 hm2，占全省槟榔种植面积的27.89%，全省各市（县）均有槟榔黄化病发生，主要在海南中部和东部地区的发病率较高，琼海市、定安县、文昌市、屯昌县及琼中县的植原体检出率分别高达100%、100%、100%、98%、95.38%，除临高县、白沙县及东方市外，其余市（县）检出率均高于50%，万宁市槟榔黄化病发生面积最大，为7909.41hm2，其次为琼海市；每个市（县）槟榔植原体在各树体间的含量分布差异较大，定安县植原体的平均含量最高，为1443.36 copies/μL，向周边市（县）递减，除了在海南东北部市（县）的槟榔植原体含量较高外，其他市（县）植原体含量较低。以上研究表明，当前海南槟榔病理性黄化发生严重，植原体是造成海南省槟榔病理性黄化的主要病原之一。

槟榔；槟榔病理性黄化；槟榔黄化病；植原体；调查

槟榔（L.）是棕榈科槟榔属多年生热带植物，位居中国的四大南药之首。槟榔在我国栽培于海南省、台湾省及云南省等地，其中海南省种植面积占全国的95%以上，产量居世界第二位[1]。槟榔作为海南省政府重点发展的“三棵树”（橡胶、椰子、槟榔）之一，据《海南省统计年鉴2021》，海南省槟榔种植面积达124 686 hm2，是仅次于天然橡胶的第二大热带经济作物，是海南省中东部地区230万农民收入的主要经济来源，也是中部贫困地区脱贫的重要支柱产业[2]。

近年来，槟榔种植面积逐年增加，槟榔产业的植保问题也日益渐增，其中，病原侵染引起的槟榔病理性黄化对产量造成严重的损失。病理性黄化包括槟榔黄化病（areca palm yellow leaf disease, YLD）、槟榔黄叶病毒病（areca palm yellow virus disease, ALYVD）、槟榔坏死环斑病毒病（areca palm necrotic ringspoy virus disease, ANRSCD）及槟榔炭疽病（areca anthracnose）等多种病害所引起的叶片黄化[3-4]，主要表现为中下层叶片黄化，包括叶尖黄化、病斑汇聚后引起叶片大面积黄化、叶片不均匀黄化及叶脉两侧不规则褪绿等症状。然而，植原体引起的槟榔黄化病是当前危害槟榔最为严重的致死侵染性病害之一。该病于1914年首次出现于印度Ernakualm的Muvattupuzha地区[5]，1981年首次出现于我国海南省屯昌县[6]，目前该病几乎蔓延至整个印度和我国海南省所有槟榔种植区[7-8]，并在斯里兰卡部分地区发生为害[9]。近年来，槟榔黄化病在海南省的为害逐年加重，轻者减产10%～20%，重者减产50%～60%，局部地区甚至毁种绝收，据不完全统计，每年因黄化病造成的损失达20亿元以上，严重影响海南省农民脱贫致富和农村经济增长[10]。

为了解当前海南省槟榔病理性黄化及槟榔黄化病的发生分布情况，本研究对全省槟榔病理性黄化发生情况进行调查，由于造成槟榔病理性黄化的几种主要病害均可造成叶片黄化，对症状鉴别易造成混淆，尤其是槟榔黄化病和槟榔黄叶病毒病的症状极其相似[3, 11]，需通过检测技术来区分，因此本研究对黄化病植原体进行检测及其含量分析，推断槟榔黄化病的发生危害情况，为制定海南槟榔产业的可持续发展方案提供理论依据，从而推动海南省槟榔产业可持续、高质量发展。

1 材料与方法

1.1 材料

1.1.1 供试材料 割刀、采样袋、枝剪、记号笔、调查表、望远镜等；从各市（县）采集的槟榔黄化样品926份。

1.1.2 主要试剂与仪器 主要试剂：植物基因组DNA提取试剂盒、实时荧光定量PCR试剂盒购于天根生物科技（北京）有限公司。主要仪器：离心机、移液器购自德国Eppendorf公司，QuantStudio3 Real-time定量PCR仪购自美国Thermo Fisher Scientific公司。

1.2 方法

1.2.1 调查方法 调查时间为2020年9月22日至2020年12月9日。共调查海南省17个市（县），其中昌江县仅种植50 hm2，在调查中仅发现零星种植的幼苗，且对三沙市调查的条件有限，因此本研究未对昌江县、三沙市进行调查统计。采用随机踏查的方式进行调查，其中，万宁市作为调查试点，以村委会、居委会为单位，海南省其他市（县）以乡、镇、区为单位进行，所选调查的乡、镇、区为该市（县）的槟榔主要栽培区域（各调查点见表1）。每个调查点至少踏查5片槟榔地，万宁市每个调查点之间相距约1 km，其他市（县）调查点之间相距约2 km，随机调查100株成龄槟榔（树龄8～20 a），统计田间病理性黄化的发病率，记录踏查点坐标、面积，并随机采集表现黄化的样品。

表1 海南省各市（县）调查地点

注：数据来源于《海南省统计年鉴2020》。

Note: Data comes from “Hainan Statistical Yearbook 2020”.

1.2.2 黄化病植原体检测及含量分析 每个样品剪取黄绿相间处叶片，称取0.1 g，参照植物基因组DNA提取试剂盒说明书进行样品DNA提取。使用荧光定量PCR检测方法（荧光定量PCR引物探针组合另作发表），参照实时荧光定量PCR试剂盒说明书，20 μL反应体系：2×SuperReal PreMix (Probe) 10 μL，正反向引物（10 μmol/L）各0.6 μL，荧光探针（10 μmol/L）0.4 μL，DNA模板2 μL，50×ROX Reference Dye3 0.2 μL，RNase-Free ddH2O 6.5 μL。实时荧光定量PCR反应程序参照说明书：95℃预变性15 min；95℃变性3 s，60℃退火/延伸30 s，45个循环。由于大部分样品的植原体含量低，第一次未检出阳性样品，将再次检测，每份样品最多检测3次。根据标准曲线计算样品的植原体含量，并统计每个市（县）的检出率和植原体的最高、最低和平均拷贝数，以及样品间的极差、标准偏差。

1.3 数据处理

利用Excel 2010软件进行数据整理与分析，利用Photoshop CS6软件作图。

各指标计算如下：

田间病理性黄化发病率＝病理性黄化发病株数/调查总株数×100%；

病理性黄化发生率=∑(A×B+A×B….+A×B)/(A+A…+A)×100%，式中，A表示调查点面积，B表示田间病理性黄化发病率。

病理性黄化发生面积（hm2）=种植面积×病理性黄化发生率；

植原体检出率=植原体阳性样品数/总检测样品数×100%；

植原体发生面积（hm2）=病理性黄化发生面积×植原体检出率。

2 结果与分析

2.1 海南省槟榔病理性黄化发生分布情况

调查了海南省17个市（县），踏查点数共874个，调查面积共4027.09hm2，占全省种植面积的3.50%。由表2可知，海南省槟榔病理性黄化发生面积为38 300.04hm2，占全省槟榔种植面积的33.27%。按发生面积大小各市（县）依次为：万宁>琼海>三亚>屯昌>乐东>保亭>琼中>陵水>定安>文昌>澄迈>白沙>五指山>海口>东方>儋州>临高，发生面积较大的市（县）主要为海南省槟榔主栽区；按发生率大小各市（县）依次为：三亚>乐东>万宁>陵水>琼海>保亭>屯昌>定安>琼中>文昌>白沙>澄迈>儋州>东方>五指山>海口>临高（表2）。其中，主要发生槟榔病理性黄化的镇（乡）如下：屯昌县南部的乌坡、南吕、枫木及南坤，定安县南部的龙河、翰林及岭口；文昌市南部的重兴和文城；琼中县北部的弯岭和中平；琼海市的石壁、龙江、万泉、塔洋、阳江、长坡、大陆、中原及会山；乐东县的黄流、利国、九所、抱由及千家；三亚市的天涯、育才及崖州；保亭县的三道、新政、响水、加茂、保诚及什玲；陵水县的新村、群英、英州、提蒙及本号；万宁市的长丰、南桥、礼记、兴隆、北大、大茂、东澳、三更罗、万城、龙滚、后安、山根及和乐（表3）。综上所述，病理性黄化发生率较高的地区主要为海南东部、南部及中部市（县），海南西部市（县）的病理性黄化发生率均低于10%。

表2 各市（县）槟榔病理性发生分布情况

表3 各镇（乡）槟榔病理性黄化发生分布情况

2.2 海南省槟榔黄化病的植原体检测及其发生分布情况

检测了全省17个市（县）共926份样品，由表4可知，琼海市、定安县、文昌市、屯昌县及琼中县的植原体检出率分别高达100%、100%、100%、98%、95.38%，按植原体检出率大小各市（县）依次为：琼海=定安=文昌>屯昌>琼中>万宁>五指山=海口>乐东>陵水>儋州>保亭>三亚>澄迈>白沙=东方=临高，除临高县、白沙县及东方市外，其余市（县）检出率均高于50%；经统计，海南省槟榔黄化病发生面积为32 102.38 hm2，占全省槟榔种植面积的27.89%，全省各市（县）均有槟榔黄化病发生，按发生面积大小各市（县）依次为：万宁>琼海>屯昌>三亚>乐东>琼中>保亭>定安>陵水>文昌>澄迈>五指山>白沙>海口>东方>儋州>临高。上述结果说明槟榔黄化病是造成海南省槟榔病理性黄化的主要病因之一，该病主要发生在海南省槟榔主栽区，分布在海南中部和东部市（县）。

表4 各市（县）槟榔黄化病的植原体检出率及发生面积

2.3 海南省槟榔黄化病的植原体含量分析

如表5所示，每个市（县）的植原体含量极差和标准偏差值较大，说明每个市（县）槟榔树体间的植原体含量差异较大；定安县的植原体平均含量最高，为1443.36 copies/μL，其次为与定安县相邻的琼海市、文昌市及屯昌县，其植原体含量分别为941.41、358.52、305.06 copies/μL，琼中县、白沙县、东方市、乐东县、海口市、临高县、保亭县、五指山市、陵水县、澄迈县、儋州市及三亚市的槟榔植原体平均含量差异较小，均低于100 copies/μL。综上所述，在海南槟榔主栽区，槟榔植原体含量由定安县最高向周边市（县）递减。

表5 各市（县）的槟榔黄化病植原体含量

注：由于数据极差大，计算平均值时去除了一个最大值和一个最小值。

Note: Due to the large data range, calculating the average removed a maximum value and a minimum value.

3 讨论

3.1 海南槟榔病理性黄化的分布与传播

本研究调查发现，海南省槟榔病理性黄化主要分布在海南东部、南部及中部地区。其中，各市（县）槟榔病理性黄化主要分布如下，屯昌县的南部、定安县的南部、文昌市的南部及琼中县的北部，这些市（县）主要分布位置均靠近琼海市，而琼海市主要槟榔种植区域的病理性黄化均较为严重；乐东县的槟榔病理性黄化主要发生在西部，靠近三亚市崖州区，而三亚市崖州区、天涯区及育才区的槟榔病理性黄化发生严重；保亭县、陵水县及万宁市主要槟榔种植区域的病理性黄化均较为严重，且这些市（县）地理位置相邻；其他市（县）各槟榔病理性黄化表现为散状分布，不连片发生。因此，通过病理性黄化发生情况和发生分布的地理位置进行分析，推测槟榔病理性黄化由琼海市向相邻的琼中县、屯昌县、定安县和文昌市扩散，同时屯昌县向相邻的琼中县扩散；琼海市与相邻的万宁市存在交叉扩散；陵水县主要向相邻的保亭县扩散，且与相邻的万宁市交叉扩散；三亚市向相邻的乐东县和保亭县扩散。另外，由于槟榔的经济效益不断提高，橡胶效益低迷，在海南西部地区，导致胶农将橡胶更新为槟榔，在调查中发现，新种植的槟榔幼苗并未表现症状，但在该地块的植原体检测中有部分样品呈现阳性，由此推测海南西部地区的植原体传播方式为携带植原体的种苗调运，由于种植面积较小，且多为近年来新种植的槟榔，因此黄化零星发生，但多因素存在，还需对种苗传播的方式进一步论证；五指山市和白沙县处于山区，植被丰富，属于天然的隔离屏障，因此推测，植被的隔离屏障是五指山市和白沙县病理性黄化发生程度较低的主要原因。

3.2 海南槟榔黄化病与槟榔黄叶病毒病的分布关系

在造成海南槟榔黄化现象的主要病因上，有的学者认为主要由槟榔黄化病造成，也有的学者认为主要由槟榔长线形病毒（, APV1）侵染引起的槟榔黄叶病毒病造成，并且两大病害的症状极其相似[3, 11-12]，本研究通过调查和检测技术，进一步明确了槟榔黄化病为造成海南省槟榔病理性黄化的主要病因之一。在本研究的植原体检测中，同一槟榔植株上存在植原体与APV1复合侵染的现象。牛晓庆等[13]对海南省万宁市槟榔黄叶病毒病（APV1）的检出率为89.20%，林兆威等[14]对海南万宁、琼海、定安、文昌等4个市（县）的槟榔园中采集的疑似样品进行检测，槟榔黄叶病毒病的阳性率分别为91.95%、86.95%、89.65%、73.68%。由此说明，在同一市（县）所栽培的槟榔中，同时存在黄化病和槟榔黄叶病毒病高发的现象。本调查中，海南省槟榔病理性黄化发生面积为38 300.04 hm2，而槟榔黄化病发生面积为32 102.38 hm2，可能是因为槟榔黄化病与槟榔黄叶病毒病或槟榔其他病害中存在复合侵染导致的面积差。

在本研究中发现，三亚市的槟榔病理性黄化发生率最高，达77.48%，但植原体阳性率为60%，且平均植原体含量水平最低，为22.86 copies/μL，虽然本研究未对三亚市进行APV1检测，但推测，造成三亚市槟榔黄化的主要病原除了植原体，应还有APV1。例如文昌市，该市的槟榔病理性黄化发生率为12.96%，但植原体检出率达100%，且植原体含量水平表现较高，达358.52 copies/μL，该市前期的APV1检测率为73.68%[14]，说明文昌市的槟榔病理性黄化以植原体侵染为主导，以APV1侵染为辅。在海南槟榔主栽区，槟榔黄化病主要分布在海南中部和东部地区，发病率由北端向南部递减；结合海南省槟榔病理性黄化发生现状、植原体检出率、植原体含量及目前发表的APV1检测数据推断，APV1主要在中部和东部的南端发生，向北端递减，这可能与媒介昆虫的传播环境有关。当前已证实，APV1由双条拂粉蚧（）和柑橘棘粉蚧（）2种昆虫传播[12]；MORSELLO等[15]研究表明，温度和湿度对西花蓟马（）传播番茄斑萎病毒的效率有明显影响，合适的温湿度有利于提高蓟马的传毒效率。虽然国内槟榔黄化植原体的传播媒介昆虫尚未明确，但环境的温湿度可能是造成植原体和APV1传播差异的原因之一，或者可能存在APV1与植原体互作的现象，可能有1种或2种病原体成为槟榔园中的优势病原。

3.3 环境对黄化病症状表现及植原体含量的影响

车海彦等[16]研究表明，植原体引起的黄化症状与气候因素关系密切，降雨量较少季节，由植原体引起的黄化症状加重，降雨量多的季节，由植原体引起的轻症黄化病株叶片可能会完全转绿，中重症病株叶片症状会有所缓解，认为槟榔叶片黄化程度与水分条件存在明显的相关性；谢钟琛等[17]研究发现，纬度对柑橘黄龙病发病率的影响较海拔显著，纬度平均每北移1°，发病率降低8.67%；海拔每提升100 m，发病率平均降低1.66%；根据海南省的相对湿度分布特点，相对湿度主要由东北部向西南部逐渐递减[18]；且海南省地形中间高，四周低。综上所述，不同湿度、纬度及海拔环境可能是由植原体主导的槟榔病理性黄化当前发生分布的原因，即湿度、纬度及海拔升高时黄化症状有所减轻。但是，在本研究植原体含量的检测中，海南东北部植原体含量高，在海南槟榔主栽区，植原体含量分布与海南的湿度分布具有较大的关联性，所以推测植原体繁殖量与相对湿度相关，湿度大的地区，更有利于植原体在槟榔植株体内繁殖，反之，在湿度相对较低的海南南部地区，不利于植原体在槟榔植株体内的繁殖。

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Occurrence and Distribution of Areca Pathological Yellowing in Hainan, China and Its Phytoplasma Detection Analysis

LIN Zhaowei, TANG Qinghua*, MENG Xiuli, SONG Weiwei, YU Fengyu, HUANG Shanchun, NIU Xiaoqing, QIN Weiquan*

Coconut Research Institute, Chinese Academy of Tropical Agricultural Sciences / Hainan Innovation Center of Academician Team, Wenchang, Hainan 571339, China

Areca is an important tropical economic crop in Hainan province. It is affected by the areca pathological yellowing from various diseases, which causes serious losses to the yield of areca. In order to clearify the current occurrence and distribution of areca pathological yellowing and yellow leaf disease (YLD) in Hainan province, we investigated the occurrence of areca pathological yellowing in the whole province, and detected phytoplasmas in the collected samples which showed yellow leaf symptoms. The results showed that the pathological yellowing area of areca in Hainan province was 38 300.04 hm2, accounting for 33.27% of the areca planting area in the province at present. Pathological yellowing mainly occured in cities and counties in the eastern, southern and central regions of Hainan, with the highest incidence rate in Sanya City, 77.48%, and the largest occurrence area in Wanning City, 9734.66 hm2, and the rate in the western regions was less than 10%. The occurrence area of YLD in Hainan province was 32 102.38 hm2, accounting for 27.89% of the areca planting area in the province at present. YLD occurred in all cities and counties in the province and the occurrence rate in the areas along the central and eastern parts of Hainan was at a high level. The detection rates of phytoplasma in Qionghai, Ding’an, Wenchang, Tunchang and Qiongzhong was as high as 100%, 100%, 100%, 98% and 95.38% respectively. Except for Lingao, Baisha and Dongfang, the detection rates of other cities and counties were the same. More than 50%, Wanning YLD occurred the largest area, 7909.41 hm2, followed by Qionghai. The content distribution of areca phytoplasmas varied greatly among trees in each city and county. The average content of areca phytoplasma in Ding’an was the highest (1443.36 copies/μL), which decreased to the surrounding counties. Except for the cities and counties in the northeastern part of Hainan, where the content of phytoplasma was higher, the content of phytoplasma in other cities and counties was lower. This study indicates that the pathological yellowing of areca in Hainan is serious at present, and phytoplasma is one of the main pathogens of the pathological yellowing of areca in Hainan province.

areca; areca pathological yellowing; areca palm yellow leaf disease; phytoplasma; investigation

S792.91; S763.7

A

10.3969/j.issn.1000-2561.2022.10.017

2022-03-31；

2022-05-15

中国热带农业科学院基本科研业务费项目（No. 1630152022007）；海南省自然科学基金项目（No. 321QN345）；院士创新平台科研专项（No. YSPTZX202138）。

林兆威（1993—），男，硕士，研究实习员，研究方向：热带经济作物主要病害综合防治。*通信作者（Corresponding author）：覃伟权（QIN Weiquan），E-mail：qwq268@163.com；唐庆华（TANG Qinghua），E-mail：tchuna129@163.com。